不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨的捕食作用

陳俊諭，王建赟，張方平，李 磊，韓冬銀， 章程輝，符悅冠*

(1.中國熱帶農業科學院環境與植物保護研究所，海口 571101；2.海南大學生態與環境保護學院，海口 570228)

朱砂葉螨Tetranychuscinnabarinus(Boisduval)屬蛛型綱Arachnida真螨目Acarifornes葉螨科Tetranychidae，是木薯、棉花、豆類、瓜類、果樹和蔬菜等多種作物上的重要螨類(盧永宏和楊群芳，2010；王少麗等，2011；辛天蓉等，2019)。該螨繁殖能力強，世代歷期短，生產上大量施用化學農藥進行防治，導致抗藥性、農藥殘留和再猖獗等問題突出(嚴柳等，2018；王夢瑤，2018；辛天蓉等，2019)。利用天敵昆蟲防治害螨具有安全、可持續、環境相容性好等優點。擬小食螨瓢蟲Stethorus(Allosstethorus)parapauperculusPang屬于鞘翅目瓢蟲科Coccinellidae小毛瓢蟲亞科Scymninae食螨瓢蟲族Stethorini短管食螨瓢蟲亞屬Stethorus，是朱砂葉螨、六點始葉螨Eotetranychussexmaculatus、皮氏葉螨Tetranychuspiercei、柑橘全爪螨Paunonychuscitri、芒果小爪螨Oligonychusmangiferus等多種害螨的重要捕食性天敵(符悅冠等，2007；張方平等，2010；耿召良等，2016；邢楚明等，2018)。擬小食螨瓢蟲的各個蟲態均能捕食朱砂葉螨，具有較好的應用潛能(馬華博等，2016)。功能反應是評價天敵對害蟲控制能力大小的重要指標之一(吳坤君等，2004；范悅莉等，2019；馮毅，2019；賈靜靜等，2019)，許多學者利用捕食功能反應評價了瓢蟲對害蟲的捕食作用。

程立生等(1989)報道了擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨的捕食效能，其對朱砂葉螨卵、幼螨、若螨和成螨的捕食上限分別可達146粒、87頭、91頭和11頭。然而，捕食性天敵的饑餓狀態是影響其捕食能力的關鍵因子之一(Sabelis，1990；van Gilsetal., 2003)，如饑餓后蠋蝽Armachinensis和草間小黑蛛Hylyphantesgraminicola的捕食能力發生了改變(馬敏等，2010；張海平等，2017)，但也有報道龜紋瓢蟲Propylaeajaponica、異色瓢蟲Harmoniaaxyridis和七星瓢蟲Coccinellaseptempunctata等天敵經過18～48 h不同時間饑餓處理后其捕食量差異不顯著(鄒運鼎等，1999；巫厚長和程遐年，2000；巫厚長等，2000)。研究發現，擬小食螨瓢蟲在未饑餓和饑餓24 h的狀態下，其對朱砂葉螨攝食前后的搜索行為和運動格局存在明顯不同(陳俊諭等，2016)，由此推測，饑餓可能會對其捕食能力產生一定的影響。鑒于此，本研究比較不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨的功能反應，以期更全面評價擬小食螨瓢蟲的控害效能，進一步探明其控害機制，為有效利用擬小食螨瓢蟲進行朱砂葉螨的生物防治提供依據。

1 材料與方法

1.1 供試昆蟲

擬小食螨瓢蟲和朱砂葉螨均采自海南省儋州市寶島新村的木薯葉片。在室內以木薯葉片作為寄主飼養朱砂葉螨，以朱砂葉螨作為擬小食螨瓢蟲的食物。室內飼養溫度為26±1℃，自然光照條件。

1.2 試驗方法

1.2.1不同饑餓程度的擬小食螨瓢蟲成蟲對朱砂葉螨的功能反應研究

擬小食螨瓢蟲禁食處理分別設置為未饑餓、饑餓24 h、饑餓48 h。根據預實驗，朱砂葉螨的密度設置分別為卵10、30、50、70、90粒，幼螨20、25、30、35、40頭，第2若螨10、15、20、25、30頭，雌成螨8、12、16、20、24頭。用毛筆分別按以上設置的蟲口密度挑取不同螨態的朱砂葉螨于健康的木薯葉片上，將葉片置于直徑為12 cm的培養皿內，然后分別接入1頭經過不同饑餓處理的瓢蟲成蟲，用扎孔的保鮮膜封口，試驗在26±1℃，RH 70%±5%，L ∶D=14 ∶10的人工氣候箱內進行，24 h后將瓢蟲移除，檢查記錄培養皿內剩余的朱砂葉螨數量。期間每隔8 h觀察并剔除成螨所產的卵。每處理重復3次，每個密度設置3個重復。

1.2.2不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲的自身密度干擾效應

擬小食螨瓢蟲禁食處理分別設置為未饑餓、饑餓24 h、饑餓48 h。培養皿內放置新鮮的寄主植物葉片，葉片上分別保留朱砂葉螨雌成螨 40頭，第2若螨50頭，幼螨60頭，卵70粒，然后分別接入不同饑餓處理的瓢蟲成蟲，瓢蟲密度分別為1、2、3、4、5頭，試驗在26±1℃，RH 70%±5%，L ∶D=14 ∶10的人工氣候箱內進行，24 h后將瓢蟲移除，檢查統計培養皿內剩余螨數。期間每隔8 h觀察并剔除成螨所產的卵，每處理重復3次，每個密度設置3個重復。

1.3 數據處理

數據統計采用SPSS 20.0完成，圖采用Excel 2007繪制。

功能反應用 Holling-II型圓盤方程Na=a TN/(1+a Th N)擬合(Holling, 1959)，式中: Na為獵物被捕食數量，a為瞬時攻擊率，T為試驗總時間，本試驗中T為1 d，N為獵物的初始密度，Th為處理時間。

自身密度干擾效應用Hassell-Verley模型E=QP-m擬合(Hassell and Varley, 1969)，捕食作用率E=Na /NP，式中Na為被捕食獵物數量、N為獵物初始數量、P為捕食者初始密度、Q為搜尋常數、m為干擾參數。

2 結果與分析

2.1 擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨的功能反應

擬小食螨瓢蟲在不同饑餓程度下對不同密度各蟲態朱砂葉螨的日均捕食量均存在差異(表1～表4)。在相同的獵物密度下，饑餓狀態的擬小食螨瓢蟲日均捕食量總體表現為高于未饑餓狀態，但當各蟲態葉螨密度達到一定程度后，擬小食螨瓢蟲的饑餓狀態對其日均捕食量的影響程度逐漸減弱，并且饑餓48 h處理與饑餓24 h處理的擬小食螨瓢蟲對葉螨卵、若螨和成螨的日均捕食量沒有顯著差異。隨著葉螨密度的增加，擬小食螨瓢蟲的日均捕食量有所增加，但不同蟲態獵物密度達到一定程度后，雖然擬小食螨瓢蟲對葉螨的日均捕食量隨葉螨密度增加而增加，但無顯著差異。

表1 不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨卵的日均捕食量(頭)

表2 不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨幼螨的日均捕食量(頭)

表3 不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨若螨的日均捕食量(頭)

表4 不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨雌成螨的日均捕食量(頭)

將圓盤方程Holling-Ⅱ模型轉化為一元線性方程，對N及Na分別取倒數進行回歸分析，結果如表5所示，模型方程中參數估計的R2值均大于0.86，說明Holling-Ⅱ型圓盤方程能較好地擬合不同饑餓程度條件下擬小食螨瓢蟲對各蟲態朱砂葉螨的捕食作用。

在不同饑餓狀態下，擬小食螨瓢蟲對不同蟲態的朱砂葉螨捕食的瞬時攻擊率和處理時間存在差異。瓢蟲饑餓24 h對卵的瞬時攻擊率最大，為0.951，瓢蟲對葉螨其他蟲態的瞬時攻擊率均表現為未饑餓<饑餓24 h<饑餓48 h。從處置時間上來看，未饑餓處理的瓢蟲對各蟲態葉螨的處置時間均為最長，饑餓24 h處理的瓢蟲對葉螨幼螨和若螨處置時間最短，而對葉螨卵和雌成螨則表現為饑餓48 h處理的瓢蟲處置時間最短。不同饑餓處理的瓢蟲對葉螨卵、幼螨和雌成螨的捕食上限和捕食效能均表現為未饑餓<饑餓24 h<饑餓48 h，而對若螨則表現為未饑餓<饑餓48 h<饑餓24 h。饑餓處理能在一定程度上提高擬小食螨瓢蟲對獵物的捕食效能；在同一饑餓狀態下，對不同蟲態朱砂葉螨的捕食效能從高到低總體表現為：卵>幼螨>若螨>成螨。

2.2 擬小食螨瓢蟲的自身密度干擾效應

在相同密度條件下，饑餓處理的擬小食螨瓢蟲捕食量會有所增加，表現為：饑餓48 h>饑餓24 h>未饑餓；同一饑餓狀態下，隨著瓢蟲密度的增加，被取食葉螨數也隨之增加(表6)。同一饑餓狀態下，不同瓢蟲密度處理間的對葉螨卵、幼螨、若螨和成螨的捕食數量均存在顯著差異。相同密度條件下的不同饑餓處理間的瓢蟲對葉螨卵捕食量差異不顯著而對幼螨的取食量之間均存在顯著差異；對于若螨，僅瓢蟲密度為2頭和5頭時，不同饑餓狀態的瓢蟲捕食量存在顯著差異；對于成螨，除了瓢蟲密度為2頭時，不同饑餓狀態的瓢蟲間捕食量差異不顯著之外，其余密度條件下，不同饑餓狀態間的瓢蟲對成螨的捕食量均存在顯著差異。

擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨各蟲態的捕食作用率見圖1～圖4。結果表明，在相同密度下的瓢蟲對各蟲態葉螨的捕食作用率均隨著饑餓程度的增加而有所增加，即饑餓48 h的瓢蟲捕食作用率最高，未饑餓的瓢蟲捕食作用率最低。在相同饑餓狀態下，隨著瓢蟲密度的增加，捕食作用率表現為逐漸降低的趨勢，說明在一定空間范圍內，瓢蟲個體間存在競爭和相互干擾，且自身密度越大，捕食效率越低，干擾效應越大。

表5 不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨的Holling-Ⅱ型功能反應參數估計

圖1 不同密度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨卵的捕食作用率Fig.1 Predation ration of Stethorus parapauperculus prey on Tetranychus cinnabarinus egg at different predator density

圖2 不同密度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨幼螨的捕食作用率Fig.2 Predation ration of Stethorus parapauperculus prey on Tetranychus cinnabarinus larva at different predator density

表6 不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲取食朱砂葉螨的自身密度干擾效應

圖3 不同密度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨若螨的捕食作用率Fig.3 Predation ration of Stethorus parapauperculus prey on Tetranychus cinnabarinus nymph at different predator density

圖4 不同密度擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨成螨的捕食作用率Fig.4 Predation ration of Stethorus parapauperculus prey on Tetranychus cinnabarinus female adult at different predator density

表7 擬小食螨瓢蟲自身密度對朱砂葉螨的干擾效應方程及參數估計

采用Hassell-Varley干擾模型對不同饑餓處理下擬小食螨瓢蟲受自身密度干擾的捕食效應進行擬合，結果表明，擬小食螨瓢蟲捕食的探索常數和相互干擾系數與自身饑餓狀態和取食的葉螨蟲態有關(表7)。在相同的饑餓狀態下，瓢蟲對葉螨卵的探索常數最高，對成螨的搜尋常數最低；不同的饑餓狀態下，瓢蟲取食葉螨卵、幼螨、若螨和成螨均表現為饑餓48 h的瓢蟲探索常數最高，說明在同一定的瓢蟲密度條件下，一定程度的饑餓處理能提高瓢蟲對葉螨的探索能力。在相同的瓢蟲密度下，不同饑餓狀態的瓢蟲捕食葉螨卵的相互干擾系數均最大，捕食雌成螨的相互干擾作用最小；以同一蟲態的葉螨為獵物時，隨著饑餓程度增加，其相互干擾效應逐漸增強。

不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲取食各蟲態朱砂葉螨的自身密度干擾理論效應模型方程結果如表8所示，捕食作用率和瓢蟲密度之間的決定系數R2>0.88，說明Hassell-Varley干擾模型能較好地反應不同饑餓狀態的擬小食螨瓢蟲在捕食獵物時受自身密度的干擾情況。

表8 不同饑餓程度擬小食螨瓢蟲取食朱砂葉螨的自身密度干擾理論效應模型

3 結論與討論

任何生物在自然環境中都有可能面臨饑餓脅迫。捕食性天敵昆蟲在生物防治應用中通常建議在害蟲發生初期進行釋放，此時田間害蟲蟲口密度低，天敵昆蟲通常會面臨著食物短缺的情況。此外，天敵產品包裝后在運輸的過程中，也同樣可能會遭遇短時間的饑餓脅迫。對于大部分昆蟲和天敵而言，饑餓除了會影響其生長發育、繁殖能力之外，還可能會對其捕食能力產生影響，甚至導致其功能反應的類型發生改變(馬敏等，2010；李陽等，2016；張海平等，2017)。本研究中，擬小食螨瓢蟲在未饑餓、饑餓24 h和48 h狀態下，其對朱砂葉螨各蟲態的功能反應均屬于Holling-II模型，這與程立生等研究的在饑餓24 h條件下其對朱砂葉螨的功能反應類型一致(程立生等，1989)，且擬小食螨瓢蟲對皮氏葉螨、六點始葉螨、柑橘全爪螨、芒果小爪螨的功能反應類型均屬于Holling-II模型(程立生等，1990；耿召良，2004；張方平等，2010；邢楚明等，2018)，這與本研究中擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨的功能反應類型相一致，同時也說明了饑餓處理并不能改變其對朱砂葉螨的功能反應類型。

饑餓處理后擬小食螨瓢蟲的捕食量均在一定程度上有所增加，且饑餓狀態的捕食量均顯著高于未饑餓狀態的，饑餓處理24 h和48 h小時的擬小食螨瓢蟲對葉螨卵、若螨和成螨的捕食量差異不顯著，該結果與其他瓢蟲的研究相類似，如七星瓢蟲禁食18 h、24 h和48 h后，其對麥二叉蚜Schizaphisgraminum捕食量和捕食速度差異不顯著(鄒運鼎等，1999)，異色瓢蟲和龜紋瓢蟲在各種饑餓條件下24 h內對煙蚜Myzuspersicae的捕食量和捕食速度差異不顯著(巫厚長等，2000；巫厚長和程遐年，2000)，不同天數饑餓處理對蠋蝽成蟲取食量無顯著影響等(張海平等，2017)。采用瞬時攻擊率(a′)與處理時間(Th)的比值作為評價指標，饑餓48 h的擬小食螨瓢蟲成蟲對各蟲態朱砂葉螨捕食效能(a′/Th)最高，其次是饑餓24 h，未饑餓的瓢蟲捕食效能最低。因此，適當的饑餓有利于提高擬小食螨瓢蟲對朱砂葉螨的捕食能力。這可能是由于饑餓處理后天敵本身具有較多的能量需求，因此捕食能力在一定程度上有所提高，但是短期的饑餓并未對其生理代謝水平產生本質上的影響(張海平等，2017)，因此饑餓程度對其捕食能力影響不大。

與擬小食螨瓢蟲捕食柑桔全爪螨和皮氏葉螨類似，其捕食各蟲態朱砂葉螨的自身密度干擾效應符合Hassell-Varley模型(程立生等，1990；耿召良，2014)，但是饑餓程度對其自身密度干擾作用影響明顯，本研究中饑餓48 h的擬小食螨瓢蟲對獵物的探索常數最高，說明一定程度的饑餓處理能提高該瓢蟲對朱砂葉螨的搜索能力，與此同時，其相互干擾作用也最明顯。因此，雖然擬小食螨瓢蟲在一定的密度條件下，適當饑餓處理可以提高其捕食效能，但是瓢蟲之間的自身干擾作用也會逐漸加強。綜合考慮，建議在田間釋放前對擬小食螨瓢蟲進行饑餓處理24 h，以獲得在一定程度上提高其控害效果，但是饑餓處理是否會對瓢蟲自身的存活、繁殖力甚至定殖能力造成影響還有待進一步研究和評價。