中街山列島海域魚卵、仔稚魚群落結構特征及其與環境因子的關系

樊紫薇,蔣日進,*,李 哲,李鵬飛,梁 君,張琳琳,印 瑞

1 浙江海洋大學海洋與漁業研究所,舟山 316021 2 浙江省海洋水產研究所,農業部重點漁場漁業資源科學觀測實驗站,浙江省海洋漁業資源可持續利用技術研究重點實驗室,舟山 316021

魚卵、仔稚魚是海洋食物鏈中的重要環節之一,在海洋生態系統系統,兩者是重要的被捕食者,同時仔稚魚也是捕食者,它們的存活數量是魚類資源補充和漁業資源持續利用的基礎,其數量變化直接影響漁業資源量的變動[1- 2]。同時,為評估魚類資源量及保持漁業資源的可持續利用提供了基礎資料[3],也為魚類資源養護管理和漁業生態環境的保護提供了參考依據[4- 5]。

中街山列島海域位于舟山漁場的中心區域,屬亞熱帶季風氣候,歷史上素有“魚倉”之美譽。歷史上是曼氏無針烏賊重要的產卵場,也是大黃魚進入岱衢洋、大戢洋產卵場的重要通道[6],漁業資源豐富,但近年來由于氣候變暖、沿岸設施工程的增加及捕撈壓力過大等綜合原因,導致漁業資源衰退。該海域受浙江沿岸流和臺灣暖流的交匯影響,同時長江、錢塘江等大陸徑流帶來了豐富的營養物質,使之成為眾多海洋生物繁殖、攝食和生長的重要棲息地[7]。有關其他海域的魚卵仔稚魚群落結構已有相關研究報道,劉鴻等[8]對黃海中部近岸春夏季魚卵、仔稚魚群落結構特征進行研究,得出魚卵豐度和分布與經度呈負相關、與表溫呈正相關,但與其他環境因子如緯度、表鹽和水深等無顯著相關性。仔稚魚豐度和分布與上述環境因子均未表現出顯著相關性；劉守海等[9]對2005年、2008年、2009年和2011年夏季長江口水域魚卵、仔稚魚年間變化進行分析,結果表明該水域魚卵和仔稚魚2005年夏季種類數最多,2008年夏季種類數最少；楊艷艷等[10]調查發現萊州灣春、夏季魚卵、仔稚魚優勢種季節變化明顯,且鹽度對魚卵數量影響較為明顯, 溫度對仔稚魚數量影響較為明顯。目前,有關中街山列島海域的魚卵、仔稚魚群落結構及其與環境因子關系的相關研究尚未報道。本文基于2010—2012年中街山列島海域定量采樣數據,分析了該海域魚卵、仔稚魚的種類組成、數量空間分布、物種多樣性以及與環境因子的關系等方面,以期為該海域漁業資源的科學管理和海洋生態的可持續發展提供科學依據。

1 材料和方法

1.1 調查站位及樣品采集

在中街山列島海域設置10個站位(圖1),于2010年5月—2012年2月四季(2月、5月、8月和11月)進行了8個航次的魚卵、仔稚魚調查。魚卵、仔稚魚采集方法依據《海洋調查規范 第6部分：海洋生物調查》(GB/T 12763.6—2007)[11],采用大型浮游生物網(口徑80cm、長280cm、網目尺寸0.505cm)逐站進行表層水平拖網采樣,每站拖10min,拖速為2 n mile/h；樣品的垂直采集采用大型浮游生物網由底到表垂直拖取,拖速0.5m/s。對溫度、鹽度、懸浮物等相關環境因子數據采用多功能水質檢測儀(JFE-AAQ171)進行同步采集。平拖樣品用無水乙醇固定保存,垂拖樣品用5%福爾馬林溶液固定,帶回實驗室,在顯微鏡下根據魚卵、仔稚魚的形態特征進行種類鑒定,并計數。對于不確定的種類采用分子測序的方法,盡可能鑒定到最低分類等級。

圖1 中街山列島海域魚卵仔稚魚調查站位Fig.1 Sampling station of ichthyoplankton in Zhongjieshan Islands

1.2 數據處理與分析方法

1.2.1生態優勢度

魚卵、仔稚魚以每網實際數量(粒、尾) 來計算其密度,單位為粒/網或尾/網。

生態優勢度利用Pianka[12]相對重要性指數(Index of Relative Importance,簡稱IRI) 計算,公式：

IRI=N%×F%×10000

式中,N%為某一種類魚卵或仔稚魚數量占采獲魚卵或仔稚魚總量的百分比;F%為某一種類魚卵或仔稚魚出現的站位數占總調查站位數的百分比,IRI值大于1000為優勢種,1000—100為重要種。

式中,IRIi為第i種魚卵或仔稚魚的相對重要性指數。

1.2.2物種多樣性指數

香農-威納指數(H′)計算公式

豐富度(D)計算公式：

D=(S-1)/log2N

均勻度(J′)計算公式：

1.2.3群落結構分析

用Primer 5.0進行聚類分析(Cluster)和非度量多維標度排序(non-metric multi-dimensional scaling, NMDS)分析群落結構特征,對魚卵、仔稚魚數據采用對數轉化[lg (x+1)]并進行相關分析。檢驗NMDS分析結果的優劣,用脅強系數(Stress)來衡量,當0.1

1.2.4環境因子分析

用Canoco 5.0對魚類浮游生物與環境因子之間的關系進行分析及排序圖繪制,以揭示不同環境因子對魚卵、仔稚魚的影響。對物種數據進行除趨勢對應分析(DCA),根據每個軸的梯度長度(LGA) 選擇適宜的排序方法。當 LGA<3 時,選擇冗余分析(RDA)；當 LGA>4 時,則可運用典范對應分析(CCA)；當 3

2 結果

2.1 種類組成

2010年平拖和垂拖共采集魚卵、仔稚魚29種(不包括2個未定名物種),隸屬于6目13科,有1種鑒定到目,7種鑒定到科,3種鑒定到屬。其中,鱸形目種類最多,為5科10種,占占已鑒定出魚卵、仔稚魚種類數的34.48%；燈籠魚目次之,為2科6種,占占已鑒定出魚卵、仔稚魚種類數的20.69%；鲉形目最少僅為1科1種,占已鑒定出魚卵、仔稚魚種類數的3.45%。平拖共采集魚卵、仔稚魚14種(不包括2個未定名物種),隸屬于6目10科,4種鑒定到科,2種鑒定到屬；垂拖共采集魚卵、仔稚魚21種,隸屬于5目10科,有1種鑒定到目,4種鑒定到科,2種鑒定到屬。

2011年平拖和垂拖共采集魚卵、仔稚魚25種(不包括6個未定名物種),隸屬于6目14科,有1種鑒定到目,6種鑒定到科,1種鑒定到屬。其中,鱸形目種類最多,為5科9種,占已鑒定出魚卵、仔稚魚種類數的36%；鰈形目次之,為2科5種,占已鑒定出魚卵、仔稚魚種類數的20%；月魚目最少為1科1種,占已鑒定出魚卵、仔稚魚種類數的4%。平拖共采集魚卵、仔稚魚15種(不包括3個未定名物種),隸屬于6目12科,有1種鑒定到目,4種鑒定到科,1種鑒定到屬；垂拖共采集魚卵、仔稚魚17種(不包括3個未定名物種),隸屬于5目11科,有3種鑒定到科(表1)。

表1 2010年和2011年中街山列島海域魚卵、仔稚魚的種類組成

2.2 優勢種及其季節變化

2010年平拖魚卵仔稚魚優勢種為短吻紅舌鰨(Cynoglossusjoyneri)(IRI%為81.54%),重要種為皮氏叫姑魚(Johniusbelengeri)(IRI%為11.51%)；垂拖魚卵仔稚魚重要種為鲉形目未定種1 (Scorpaeniformes sp.1)(IRI%為40%),扁舵鰹(Auxisthazard)(IRI%為38.10%)。

2011年平拖魚卵仔稚魚重要種為短吻紅舌鰨(IRI%為46.12%)、鰏屬未定種(Leiognathusssp.)(IRI%為32.99%)、龍頭魚(Harpodonnehereus)(IRI%為7.89%)和鳀(Engraulisjaponicus)(IRI%為6.59%)；垂拖魚卵仔稚魚重要種為短吻紅舌鰨(IRI%為52.12%)、龍頭魚(IRI%為23.26%)和中華小公魚(Stolephoruschinensis)(IRI%為14.12%)。

表2 2010年和2011年中街山列島海域魚卵仔稚魚優勢種和重要種組成

2.3 物種多樣性指數

從圖2看出,2010年平拖豐富度指數(D)春季最高,而2011年夏季最高；2010年平拖均勻度指數(J′)冬季最高,2011年則是秋季最高；2010年平拖多樣性指數(H′)冬季最高,2011年多樣性指數(H′)夏季為最高值。

圖2 2010年和2011年中街山列島海域魚卵、仔稚魚的物種多樣性指數Fig.2 Species diversity index of ichthyoplankton in Zhongjieshan Islands in 2010 and 2011

2010年和2011年垂拖豐富度指數(D)均是夏季最高；2010年垂拖均勻度指數(J′)冬季最高,2011年則是春季最高；2010年和2011年垂拖多樣性指數(H′)均是夏季最高。

2.4 群落結構分析

對2010—2011年中街山列島海域平拖魚卵仔稚魚的16種優勢種和重要種進行Bray-Curtis相似性指數分析,結果顯示在35.81%的相似性指數水平上,可將16種魚卵仔稚魚優勢種和重要種劃分為3個類群,群落Ⅰ包含銀魚屬未定種(Salanxsp.)和未定種4；群落Ⅱ包含鮻(Lizahaematocheilus)和褐菖鲉(Sebastiscusmarmoratus)等4種；群落Ⅲ包含斑頭六線魚(Agrammusagrammus)、龍頭魚和鮋科未定種(Scorpaenidae sp.)等10種(表1,圖3)。ANOSIM分析結果GlobalR=0.782,P=0.001<0.01,表明3個類群間存在顯著差異。

圖3 2010—2011年中街山列島海域平拖魚卵仔稚魚優勢種和重要種聚類圖和NMDS排序圖(圖中編號對應的種類名稱見表1)Fig.3 Dominant and important species of ichthyoplankton in Zhongjieshan Islands demonstrated by clustering and NMDS ordination in 2010 and 2011 from horizontal tows (the species names corresponding to the numbers in the figure are shown in Tab. 1)NMDS： 非度量多維標度排序Non-metric multi-dimensional scaling

對2010—2011年中街山列島海域垂拖魚卵仔稚魚的23種優勢種和重要種進行Bray-Curtis相似性指數分析,結果顯示在24.8%的相似性指數水平上,可將23種魚卵仔稚魚的優勢種和重要種劃分為4個類群,群落Ⅰ包含大瀧六線魚(Hexagrammosotakii)和白姑魚(Argyrosomusargentatus)等6種,群落Ⅱ包含皮氏叫姑魚(Johnius belengeri)和褐菖鲉等6種； 美肩鰓鳚(Omobranchuselegans)、拉氏狼牙蝦虎魚(Odontamblyopuslacepedii)、中華小公魚和龍頭魚,群落Ⅲ包含蝦虎魚科未定種1 (Gobiidae sp.1),群落Ⅳ包含鯷和棘頭梅童魚(Collichthyslucidus)等10種(表1,圖4)。ANOSIM分析結果Global R=0.789,P=0.001<0.01,表明4個類群間存在顯著差異。

圖4 2010—2011年中街山列島海域垂拖魚卵仔稚魚優勢種和重要種聚類圖和NMDS排序圖(圖中編號對應的種類名稱見表1)Fig.4 Dominant and important species of ichthyoplankton in Zhongjieshan Islands demonstrated by clustering and NMDS ordination in 2010 and 2011 from vertical tows (the species names corresponding to the numbers in the figure are shown in Tab. 1)

2.5 群落相似性分析

魚卵群落相似性分析結果顯示(表3),2010年和2011年的組內相似性分別為45.82%、50.32%,2010年主要特征種為短吻紅舌鰨、皮氏叫姑魚和鱚科未定種(Sillaginidaesp.)等,2011年主要特征種為短吻紅舌鰨、中華小公魚和龍頭魚等。

仔稚魚群落相似性分析結果顯示(表3),2010年和2011年的組內相似性分別為21.95%、36.72%,2010年主要特征種為鮻、褐菖鲉和大瀧六線魚,2011年的主要特征種為短吻紅舌鰨、鯷和斑頭六線魚。

表3 2010—2011年中街山海域魚卵仔稚魚各群落內平均相似性貢獻率之和占90%以上的特征種

群落相異性分析結果顯示(表4),2010年和2011年魚卵的相異性為74.53%,2010年和2011年仔稚魚的相異性為94.54%。魚卵的主要分歧種為鰏屬未定種(Leiognathusssp.)、短吻紅舌鰨和龍頭魚等；仔稚魚的主要分歧種為斑頭六線魚、鮻和褐菖鲉等。

表4 2010—2011年中街山海域魚卵仔稚魚各群落間平均相異性貢獻率之和占90%以上的分歧種

2.6 魚卵仔稚魚群落結構與環境因子的關系

CCA分析結果顯示,2010年對魚卵、仔稚魚群落結構影響較大的環境因子是溫度和鹽度(圖2),第一軸CCA1,特征值=0.930,第二軸CCA2,特征值= 0.831物種—環境相關性(CCA1和CCA2 與環境因子相關性分別為0.996和0.965)。蒙特卡洛顯著性檢驗結果顯示,第一排序軸和所有排序軸均呈現為極顯著差異(第一軸：F=0.2,P=0.034；所有軸：F=1.5,P=0.002)。兩個排序軸共解釋了主要魚類組成21.33%的變異,其中,SSS及AS與第一排序軸呈較大正相關,而與SST呈較大負相關。舌鰨科、蝦虎魚科等魚卵、仔稚魚受底鹽影響較大,矛尾蝦虎魚、皮氏叫姑魚等魚卵、仔稚魚受懸浮物影響較大。

圖5 2010年和2011年年中街山列島海域魚卵、仔稚魚和環境因子之間的關系Fig.5 The relationship between environmental factors and ichthyoplankton in Zhongjieshan Islands in 2010 and 2011 CCA: 典范對應分析Canonical correspondence analysis;SST: 表溫Surface temperature;SSS: 表鹽Surface salinity;BST: 底溫Bottom temperature;BST: 底鹽Bottom salinity;SPM: 懸浮物Suspended matter;Am: 氨氮Ammonia nitrogen;Nr: 硝酸鹽Nitrate;Nt: 亞硝酸鹽Nitrite;Ni: 活性磷酸鹽Active phosphate;AS: 活性硅酸鹽Active silicate

2011年對魚卵、仔稚魚群落結構影響較大的環境因子是懸浮物、溫度和鹽度(圖2),第一軸CCA1,特征值=0.976,第二軸CCA2,特征值= 0.506物種—環境相關性(CCA1和CCA2 與環境因子相關性分別為0.990和0.894)。蒙特卡洛顯著性檢驗結果顯示,第一排序軸和所有排序軸均呈現為極顯著差異(第一軸：F=0.4,P=0.035；所有軸：F=2.0,P=0.001)。兩個排序軸共解釋了主要魚類組成22.80%的變異,其中,SSS及SPM與第一排序軸呈較大正相關,而與BST呈較大負相關。大瀧六線魚、舒氏海龍受懸浮物影響較大,鲉形目未定種、龍頭魚和蝦虎魚科未定種受底鹽影響較大。

表5 2010年和2011年中街山列島海域基于CCA分析的魚卵、仔稚魚與環境因子的關系

3 討論

3.1 魚卵、仔稚魚群落組成

魚卵和仔稚魚是魚類生命周期中的初級階段,其數量變化是衡量魚類親體資源量的重要指標[1]。中街山列島海域2010年夏季和2011年夏季采獲的魚卵和仔稚魚的數量占兩年采獲總量的89.58%,其出現頻率和平均密度均高于其他季節,這表明夏季為該海域的產卵盛期。調查發現,中街山列島海域2010年魚卵、仔稚魚的主要種類有短吻紅舌鰨、皮氏叫姑魚和鲉形目未定種等,更替為2011年短吻紅舌鰨、鰏屬未定種和龍頭魚等,兩年主要魚類均以底層小型魚類為主。中街山列島海域是小黃魚、帶魚和銀鯧等傳統經濟魚類的產卵、育幼與索餌場所,且每年漁汛期都有大量的經濟魚類到此洄游,歷史上也是曼氏無針烏賊重要的產卵場[15]。而本研究中僅皮氏叫姑魚、龍頭魚和鳀等小型經濟魚類占有一定比重,隨著人類的過度商業捕撈,沿岸工業的快速發展以及氣候的變化,影響到漁業資源的分布和豐度[16],大黃魚、小黃魚等大個體經濟魚類遭受著過度破壞[17],該海域魚類正在向小型和低營養層次魚種轉化。短吻紅舌鰨是為舟山海域鰈形目魚類中最為重要的種類之一[18],為暖溫帶中小型底層魚類,棲息于泥沙質海底,產卵時間在3月下旬至8月中旬,為兩年共同的優勢種,其中,2010年夏季平拖密度527.89ind./100m3,2011年夏季平拖密度40.09ind./100m3,遠高于其他物種的密度,這可能是由于夏季為短吻紅舌鰨的產卵盛季。

中街山列島海域島礁星羅棋布,同時臺灣暖流從浙江沿岸經過[19]和大陸徑流帶來了豐富的營養物質,為戀礁性魚類提供了良好的棲息環境。聚類和排序分析結果顯示,2010—2011年平拖魚卵仔稚魚的優勢種和重要種3個類群間存在顯著差異(圖3)。群落Ⅱ包括褐菖鲉和大瀧六線魚等,褐菖鲉屬于暖水性底層魚類,是典型的島礁定居性魚類,以小魚、甲殼類和端足類為食[20]；大瀧六線魚是近海底層巖礁魚類,以小型魚類、甲殼類和多毛類為食[21],它們的生活習性相似；群落Ⅲ包含斑頭六線魚、皮氏叫姑魚等戀礁魚類,短吻紅舌鰨和鰏屬未定種等底層魚類,它們多棲息于近海底層。研究發現,該海域與枸杞島沙地巖礁生境的優勢種相一致[22]。

2010—2011年垂拖魚卵仔稚魚的優勢種和重要種4個類群間存在極顯著差異(圖4),群落Ⅱ包括皮氏叫姑魚、鮻和七星底燈魚等,皮氏叫姑魚是近海洄游性底層魚類, 喜棲息于泥沙底質和巖礁附近海域,攝食對蝦、底棲橈足類和多毛類等[23]。鮻為暖溫性底層魚類,以食浮游硅藻和橈足類為主；七星底燈魚為中、底層小型魚類,以橈足類或其他甲殼動物的幼體為食；它們有著相似的攝食習性和棲息環境。群落Ⅳ包含斑頭六線魚、短吻紅舌鰨、棘頭梅童魚和龍頭魚等,大多為短距離洄游和定居種。通過對兩年間平拖和垂拖魚卵仔稚魚的分析發現,該海域以戀礁的小型底層魚類為主,這與汪洋等[24]對中街山列島巖礁海域成魚群落多樣性的研究結果相似。

魚卵群落相似性分析結果顯示(表3),2010年主要特征種為短吻紅舌鰨、皮氏叫姑魚和鱚科未定種1等,2011年主要特征種為短吻紅舌鰨、中華小公魚和龍頭魚；仔稚魚群落相似性分析結果顯示(表3),2010年主要特征種為鮻、褐菖鲉和大瀧六線魚,2011年的主要特征種為短吻紅舌鰨、鯷和斑頭六線魚。在魚卵群落結構中,短吻紅舌鰨、龍頭魚為兩年共同種,且兩種都為定居性魚類；在仔稚魚群落結構中,褐菖鲉、斑頭六線魚和鮻等在當年很多季節都有出現,其種類大多為定居性魚類和戀礁性魚類。分析發現,定居性魚類和戀礁性魚類對該海域巖礁生境周年依賴,因此年際間魚卵、仔稚魚主要特征種變化不大。

3.2 魚卵、仔稚魚與環境因子的相關性

魚類多樣性和海洋環境密切相關,環境因子影響魚類棲息地的偏好,塑造了不同的空間分布格局[25- 27],同時環境因子也影響著魚類生長、存活及代謝等機能活動,魚卵仔稚魚和繁殖期的親魚對水溫和鹽度的變化特別敏感[28- 30]。中街山列島海域2010年和2011年夏季的垂直拖網、2011年夏季水平拖網的魚卵仔稚魚群落的生物多樣性指數最高,兩年的魚卵數量均為夏季最高,夏季海水中營養物質豐富,魚類產卵索餌與水溫、鹽度和溶解氧等環境因素密不可分,適宜的溫度促進魚卵、仔稚魚的代謝和運動,進而影響其生長發育[31]。

CCA排序圖表明,溫度和鹽度對魚卵、仔稚魚群落結構影響較大,水溫是影響魚類生理、生化和生活史過程的重要環境因子,它在促使魚類性腺發育和誘使魚類產卵繁殖方面起著重要作用[32]。鹽度影響魚體滲透壓調節的改變,并且還能引起魚體與環境間物質交換與能量流動的改變,對魚類的生長和攝食產生一定的影響[33]。魚卵、仔稚魚群落結構、空間等能在一定程度上反映水體的水質狀況[34]。研究發現中街山列島海域在2010、2011年海水水質富營養化相對嚴重[35],海域富營養化程度與活性磷酸鹽含量密切相關,因此大部分魚卵、仔稚魚的分布離活性磷酸鹽較遠。邱東茹等[36]研究認為懸浮物多不利于靠視覺定位的兇猛性魚類捕食,從而減輕了對攝食浮游生物和底棲生物的魚類的捕食壓力。大瀧六線魚、矛尾蝦虎魚和皮氏叫姑魚均攝食底棲生物類、多毛類等,它們分布于懸浮物較高的區域,易于躲避兇猛性魚類捕食。