上海辰山植物園不同生活型木本植物枝葉大小關系的比較

商侃侃 張希金 宋 坤

(1.上海辰山植物園(中國科學院上海辰山植物科學研究中心)，上海 201602； 2.華東師范大學生態與環境科學學院，上海 200241； 3.上海崇明生態研究院，上海 202162)

枝和葉是植物地上部分兩個重要的營養器官，枝的主要作用在于水分和養分運輸以及機械支撐，而葉是植物有機物合成和能量代謝的場所[1～2]。枝葉比例關系不僅可以反映植物的生物量分配模式，也關系到植物構型塑造和生態適應[3～5]。Corner[6]最早發現枝葉大小間存在著正相關關系，后續眾多研究證實[7～10]并將其發展成為著名的Corner法則。在探討枝葉大小關系時，通常從面積和質量兩個角度展開，前者關注枝條截面積與其所支撐的總葉面積的關系[11～14]，后者關注枝條質量與葉質量的關系[15～16]。

木本植物的枝葉大小關系通?？梢援愃偕L方程y=bxa來表達。在眾多實證研究中，因研究視角(面積/質量)、尺度(種間/種內)、環境(區域/海拔)等差異[11,17～18]，異速生長方程的斜率系數a和異速生長常量b存在較大變化[19]。部分研究表明系數a與1無顯著差異，枝葉大小關系表現為等速生長[16,20]，枝干重與葉干重在常綠樹種和落葉樹種、喬木和灌木間均具有共同的斜率，但常綠樹種比落葉樹種具有更大的枝干重和葉干重[16]。更多的證據表明枝葉大小關系表現為異速生長，且在不同環境條件中系數a存在差異，或大于1[13～15]或小于1[21]，但缺少對不同生活型物種的比較。由于多數研究是在自然生態系統中開展的，物種的生境偏好或個體生存環境的異質性[13～14,16]，直接影響葉片光合作用和水分傳導需求，進而改變枝葉的大小關系。因此，有必要在較為一致的環境條件下，例如植物園和樹木園，進行枝葉大小關系的檢驗，其結果更為可靠[17,22]。

因此，本研究以上海辰山植物園149種木本植物為對象，通過測定頂枝上一定長度枝條的直徑、葉面積及其生物量，對枝條水平上枝葉生長及生物量分配進行了異速生長分析，探討相似生境條件下不同生活型木本植物的枝葉生長關系，以期為不同生活型植物的遷地保護提供參考。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區域位于上海市松江區上海辰山植物園(31°04′39″N,121°11′12″E)，占地面積207公頃。該地區屬于北亞熱帶季風濕潤氣候區，四季分明，年均氣溫15.6℃，無霜期236 d，年均日照時數1 817 h，降水量1 213 mm，年陸地蒸發量754.6 mm，最低溫度-8.9℃，最高溫度37.6℃。區域土壤有機質豐富，pH中性偏堿，電導率、通氣孔隙度、速效養分含量中等或基本滿足植物生長需要(見表1)。

表1 上海辰山植物園土壤理化性質[23]

Table 1 Physical and chemical parameters of soil in Shanghai Chenshan Botanical Garden

參數Parameter范圍Range平均值±標準差Mean±SD密度Bulk density(mg·m-3)1.08～1.971.61±0.16通氣孔隙度Aeration porosity(%)1.10～55.0014.52±8.70pH5.67～7.957.31±0.64EC(mS·cm-1)0.05～0.590.20±0.15有機質Organic matter(g·kg-1)2.83～62.8231.50±12.60水解氮Hydrolysable N(mg·kg-1)11.63～221.21108.59±64.63有效磷Available P(mg·kg-1)1.44～130.7633.34±30.88速效鉀Available K(mg·kg-1)48.05～231.00134.79±48.29陽離子交換量CEC(cmol·kg-1)11.94～20.5917.52±2.43

1.2 枝葉取樣和測量

目前，對木本植物枝葉大小關系的研究多集中在小枝或當年生枝水平上[15,17,24]，也有部分研究從不同枝條層級[25]、植株水平[26]探討枝葉大小關系的。鑒于木質部導管的多少與枝的傳導和支撐等功能有著密切聯系，而木本植物邊材導管部組織分布不均勻，枝頂導管小于與枝底部[27]，越靠近葉端導管越小[28～29]，使得不同枝條位置的導水率存在差異。因此，利用不同長度的枝條來檢驗枝葉大小關系，尤其是枝條截面積與總葉面積關系，會帶來潛在的偏差[21]。在2018年6～9月期間，采集149種木本植物的枝葉樣品。每個木本植物種類，選取健康植株3～4株，記錄高度、胸徑和物種名后，從冠層外部隨機采集1～2個長70 cm且沒有明顯葉面積損失的頂端枝條，記錄枝條采集高度，立即帶回實驗室測量。

樣品帶回實驗室后，在6 h內完成枝葉形態指標的測量。以每個枝條為單位，用游標卡尺測量枝條基部直徑(mm)，稱量枝條的總鮮重(g)，再按10 cm截斷后隨機選取30%～40%枝條樣品測定干重(g)，換算成70 cm長度枝條的總干重(g)。采集70 cm長度枝條上所有葉片，稱量完葉片的鮮重后，再用葉面積儀(Li-3100C，Lincoln，USA)測量所有葉片的葉面積(cm2)；各樣品置于70℃烘箱中烘干至恒重后稱量干重(g)，以備其他分析。

1.3 取樣材料基本特征

采集到的149種木本植物，包括25種常綠闊葉喬木、84種落葉闊葉喬木、13種常綠闊葉灌木和27種落葉闊葉灌木(表2)。喬木平均高度為6.6～7.6 m，平均胸徑為18.5～18.6 cm，取樣高度3.7～4.1 m；灌木平均高度為2.9～4.3 m，平均胸徑為4.9～6.6 cm，取樣高度1.6～2.1 m。枝條截面積為44.6～77.1 mm2，以常綠喬木最大，落葉灌木最小；枝條干重12.7～29.1 g，以常綠灌木樹種最高。枝條上總葉面積的大小順序為落葉喬木、常綠喬木、常綠灌木和落葉灌木；葉干重為14.8～43.0 g，以常綠喬木最高，其次為落葉喬木和常綠灌木，落葉灌木最小。

表2 采樣植物基本特征

1.4 數據處理

所收集到的數據包括枝條截面積、總葉面積、枝條干重、葉干重。枝葉大小關系間用y=bxa來描述，線性轉化為log(y)=log(b)+alog(x)，其中x和y表示枝條和葉的大小特征參數；a為斜率，即相對生長的指數(a=1為等速生長，大于或小于1時為異速生長)；b代表性狀關系的截距，即異速生長常量。

每個枝條功能特征數據先計算個體內算術平均值，然后計算種內平均值，最后以物種平均值進行對數(以10為底)轉換后進行分析，對數轉換使之符合正態。用于種間分析的異速生長方程的參數估計，回歸方程的參數估計采用標準化主軸估計(SMA)方法，每一個回歸斜率的置信區間根據Pitman[30]的方法計算求得。回歸斜率與1或-1的顯著性檢驗根據Warton和Weber的方法判斷。在完成線性回歸后，對回歸斜率進行異質性檢驗，如果組間沒有差異性，則表示其有共同斜率[31]，此后，再進行ANOVA分析，利用成對比較檢驗(Tukey)分析不同生活型的線性回歸方程y軸截距的差異。此外,為了確定不同功能性狀之間的相互關系是否隨進化分歧而改變，進行系統獨立比較分析。上述分析在R軟件(v3.4.1)中，采用smart(3.4.8)[32]軟件包完成。

2 結果與分析

2.1 枝條截面積與總葉面積的關系

所有生活型的枝條截面積與總葉面積呈顯著的正相關關系(對于任一組內均是P<0.05，見表3)，并與系統發生獨立性比較的結果相一致(0.970)。4種生活型具有相同的斜率a=1.148 6(95%置信區間CI=1.000 6～1.302 3)，顯著的高于1.0(P<0.001，見圖1)，表明枝條截面積與總葉面積呈顯著的異速生長關系，且葉面積增加的速度較枝條截面積快。此外，落葉喬木枝條共同斜率的y軸截距極顯著大于常綠喬木和常綠灌木(P<0.000 1)，其他兩兩生活型配對之間無顯著差異。這表明在某一給定的枝條截面積時，落葉喬木比常綠喬木和常綠灌木具有更大的葉面積。

表3 不同生活型木本植物枝條截面積與總葉面積關系的SMA分析

Table 3 Summary of SMA regression parameters for the scaling relationships between stem cross-sectional area and total leaf area of woody plants among different life forms

生活型Life form樣本量Number相關系數R2顯著水平P斜率Slope95%置信區間95% CIs常綠喬木Evergreen tree240.30880.00481.1486(1.0006,1.3023)落葉喬木Deciduous tree850.4646<0.00011.1486(1.0006,1.3023)常綠灌木Evergreen shrub130.36180.03861.1486(1.0006,1.3023)落葉灌木Deciduous shrub270.6011<0.00011.1486(1.0006,1.3023)

圖1 不同生活型木本植物枝條截面積與總葉面積的關系Fig.1 Regression between stem cross-sectional area and total leaf area of woody plants among different life forms

圖2 不同生活型木本植物枝條干重與葉干重的關系Fig.2 Regression between stem mass and leaf mass of woody plants among different life forms

2.2 不同生活型枝條干重與葉干重的關系

所有生活型枝條干重與葉干重都呈極顯著的正相關關系(對于任一組內均是P<0.01，表4)，并與系統發生獨立性比較的結果相一致(0.970)。關系斜率在4種生活型物種間無顯著差異，具有相同的斜率a=1.054 2(95%置信區間CI=0.921 3～1.205 6)，且與1.0無顯著差異(見圖2)，表明枝條干重與葉干重是等速生長的關系，即枝與葉生物量的分配比例并不受枝條大小的影響。此外，常綠喬木、落葉喬木的枝條干重與葉干重共同斜率的y軸截距極顯著大于常綠灌木(P分別為0.001 5，0.007 5)，其他兩兩生活型配對之間無顯著差異。這表明在某一給定的枝條干重時，常綠喬木和落葉喬木比常綠灌木具有更大的葉干重。

表4 不同生活型木本植物枝條干重與葉干重關系的SMA分析

Table 4 Summary of SMA regression parameters for the scaling relationships between stem mass and total leaf mass of woody plants among different life forms

常綠喬木Evergreen tree樣本量Number相關系數R2顯著水平P斜率Slope95%置信區間95% CIs落葉喬木Deciduous tree240.6246<0.00011.0542(0.9213,1.2056)常綠灌木Evergreen shrub850.3407<0.00011.0542(0.9213,1.2056)落葉灌木Deciduous shrub130.56610.00481.0542(0.9213,1.2056)常綠喬木Evergreen tree270.6516<0.00011.0542(0.9213,1.2056)

3 討論

枝葉大小關系被認為是植物生活史對策的主要生態維度之一[5]，植物在漫長進化過程中形成了不同等級的輸導網絡組織，營養選擇的壓力必然使其向最優化的方向進化，在植物形態上表現為葉面積和小枝截面積比例的最優化[4]。本研究結果表明不同生活型木本植物的枝條截面積與總葉面積間呈異速生長關系(a=1.148 6，CI=1.000 6～1.302 3)，枝干重與葉干重間呈等速生長關系(a=1.054 2，CI=0.921 3～1.205 6)，也支持Corner[6]法則：較大的葉片需要較大的莖來支撐，從而在整體上使得枝條生物量得到提高，但不同生活型間異速生長常量(y軸截距)存在顯著差異。

葉—莖大小之間的成本/收益權衡不僅反映植物器官之間的分配策略，本質上的原因可取決于植物生物力學特性和水力輸送結構的需求狀況。許多研究已對植物枝葉大小關系沿水分[12]、海拔[16,33]、個體密度[1]、植被發育梯度[34]以及生活型[16,35]的變化進行了大量檢驗，均表明植物枝葉關系在不同環境中或不同生活型間具有相似的變化趨勢，表現為具有共同的斜率系數a。本研究結果表明，4種生活型木本植物的枝條莖截面積與總葉面積間的SMA斜率均為1.148 6(CI=1.000 6～1.302 3)，顯著高于1.0(P<0.001，見圖1)，與Preston和Ackley[11]、Sun等[13]、劉志國等[14]、Falster等[26]多數研究觀點一致，支持異速生長的觀點；但斜率系數與Petit等[21]的研究結果(a=0.58)具有較大差異。此外，本研究落葉喬木y軸截距極顯著大于常綠喬木和常綠灌木(P<0.000 1)，表明粗細相同的枝條，落葉喬木比常綠喬木和常綠灌木具有更大的葉面積。前期眾多不同生境對比研究都指出水分供應條件影響著枝—葉面積關系的y軸截距[13,24]，由此可以推測本研究不同生活型y軸截距差異，可能主要與其水分運輸效率存在差異有關。落葉樹種導管進行水分傳輸的年均時間較常綠樹種短，遭受環境脅迫帶來的水分傳輸失敗風險(如栓塞)低，所以在水分運輸安全性方面的投資較少[36]，其水分運輸效率較常綠樹種要高[37]，因而相同粗細的枝條可支撐的葉面積相應也較大。同理，喬木相較于灌木具有更長的水分傳輸距離，面臨的運輸安全風險更高，因而灌木水分傳導效率較喬木高，其相同粗細的枝條其可支撐的葉面積相應也較大[36]。此外，常綠樹種葉的建成成本(常以比葉面積來衡量)通常比落葉樹種要大，用于增加葉片厚度，抵御對冬季低溫脅迫或更長的取食壓力[38]。

枝條生物量分配不僅體現枝葉大小之間的權衡，而且也是植物適應策略的綜合體現。在全球氣候變化的大背景下，大多數研究已經關注到枝條水平上生物量的分配策略[12,15]，不同生活型植物的生物量分配有利于揭示不同林層植物適應光資源和水分競爭時的分配策略。本研究中4種生活型木本植物枝條干重與葉干重是等速生長的關系，具有相同的斜率1.054 2(CI=0.921 3～1.205 6)，表明枝與葉生物量的分配比例并不受枝條大小的影響，這與楊冬梅等[16]、章建紅等[1]、孫蒙柯等[35]采集的當年生枝條的研究結果一致，而與Pickup等[15]采集的一定枝截面積(>10 mm2)的研究結果不一致。枝條莖干重與葉干重的關系在4種生活型植物間無顯著差異，具有相同的斜率b=1.054 2(95%置信區間CI=0.921 3～1.205 6)，且與1.0無顯著差異(見圖2)，這種關系與前人發現枝生物量和葉生物量是等速生長的規律一致[13,16,35]。常綠喬木、落葉喬木的y軸截距極顯著大于常綠灌木(P<0.000 1)，表明在某一給定的枝條干重時，常綠喬木和落葉喬木比常綠灌木具有更大的葉干重。

綜上，同一生境下不同生活型木本植物枝葉大小關系的差異主要體現異速生長常量b上，如相同枝條大小下落葉喬木比常綠喬木和常綠灌木具有更大的葉面積；在某一給定的枝條干重時，常綠喬木和落葉喬木比常綠灌木具有更大的葉干重，這可能與不同生活型木本植物水分競爭效率和葉建成成本差異有關。截距的改變反映了植物枝葉配置模式對植物生活型的差異所進行的調整，可用于分類指導園區植物遷地保護時的生境選擇、植物配置和樹木整形修剪。