小黑山島人工魚礁區許氏平鲉和大瀧六線魚的營養生態位研究

蓋珊珊,趙文溪,宋靜靜,于道德,劉 瑩,王其翔,2,周 健,2,*

1 山東省海洋生物研究院,青島市淺海底棲漁業增殖重點實驗室,青島 266104 2 山東省海洋預報減災中心,青島 266104

人工魚礁(Artificial reef)是人為放置在海底的一個或多個自然或者人工構造物,通過改變與海洋生物資源有關的物理、生物及社會經濟過程[1],改善海域生態環境,營造海洋生物棲息的良好環境,為魚類等提供繁殖、生長、索餌和避敵的場所,達到保護、增殖和提高漁獲量的目的[2],并已成為世界沿海各國普遍采用的漁業管理工具[3]。人工魚礁實質上是對生態系統一次性干擾所形成的人工生境,由于礁體材質本身區別于海底底質,且四周流態和水深等因子與天然巖礁又具有很大差異,理論上必然引發“環境變化-競爭關系變化-群落結構變化”的歷程,最終形成區別于自然生境的獨特生物群落[4]。自1988年第四屆國際人工魚礁會議以來,人工魚礁生物群落變化受到了海洋生態學家們的日益關注,相關研究成果也為人工魚礁的合理開發利用提供了重要參考。值得注意的是,當前關于人工魚礁區魚類群落結構演變研究主要偏重于分析投礁前后(或以自然海區為對照)礁區魚類種群數量和群落結構變化的層面[5- 7],而對功能相似物種間的競爭均勢與演化分異研究則普遍缺乏,客觀上制約了人工魚礁生物群落結構演變機制的深層次探索。

生態位(Niche)理論被普遍認為是近代理論生態學的核心思想,是探討群落演變的經典理論,在種間關系、群落結構、物種多樣性及種群進化等研究領域已被廣泛應用[8]。傳統上,生態位寬度和種間生態位重疊被認為是物種多樣性及群落結構的決定因素,也反映了所在群落的穩定性[9]。近年來,隨著穩定同位素示蹤法的完善,將同位素比值轉換成不同同位素來源的食性比例,通過分析特定物種的營養生態位,揭示物種對資源的利用能力及其在群落或生態系統中的功能位置,已成為生態位理論體系研究中的焦點[10],并在種群分異演變研究方面得到越來越多的應用。韓東燕等利用營養生態位重疊指數探討了膠州灣5種蝦虎魚類種間食物競爭與空間分布的關系[11],并指出同一群落中魚類間可通過營養/空間生態位的分化降低種間競爭。張歡等利用δ13C值頻率分布分析了日本沼蝦(Macrobrachiumnipponensis)與秀麗白蝦(Exopalaemonmodestus)在洞庭湖和鄱陽湖中的攝食餌料種類范圍及攝食選擇性[12],發現日本沼蝦的食物來源更廣,且較秀麗白蝦有明顯的攝食選擇性。姜亞洲研究了象山港9種蝦虎魚類的穩定同位素組成特點及營養生態位[13],表明不同物種的營養生態位產生了分化,營養生態位和餌料組成重疊度較高。

許氏平鲉(Sebastesschlegelii)和大瀧六線魚(Hexagrammosotakii)均屬于輻鰭魚綱(Actinopterygii)鲉形目(Scorpaeniformes)魚類,為近海冷溫性底棲類戀礁型魚種,廣泛分布于我國黃渤海、東海海域[14]。在小黑山島人工魚礁區,許氏平鲉和大瀧六線魚均為該海域物種豐富度較高的魚類類群,且二者在本研究區域食物網中營養級相近,對該海域物質循環和能量流動起著至關重要的作用[15]。本文以許氏平鲉、大瀧六線魚為研究對象,利用碳、氮穩定同位素技術分析了兩種魚類生態位寬幅及重疊情況,以期為揭示相似營養級物種的食性競爭及分異分化研究提供基礎數據和資料參考。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

小黑山島(37°57′55″—37°58′44″N,120°38′21″—120°39′10″E) 隸屬于山東半島北部廟島群島,地處黃渤海交匯處,近海海域水質狀況良好,各種理化因子季節變化明顯,潮流運動形式以往復流為主,歷史上該海域自然生物量豐富,有“漁業搖籃”之稱[16]。近年來,隨著過度捕撈和海洋開發程度的日益加深,傳統優質漁業資源出現不同程度的衰退。為了修復海洋生態環境,實現漁業資源的增殖和養護,于2014年6月在小黑山島東北部海域投放以鋼筋混凝土為主材料的礁體(規格為1400mm×1400mm×1200mm)162個,共計形成人工魚礁總規模達220空方。

1.2 樣品采集與處理

分別于2016年春季(5月)、秋季(11月)在小黑山島人工魚礁區(37°57′49.17″,120°39′11.37″)設置地籠網,每次從地籠網漁獲物中選擇行動敏捷、體色光澤度高、魚鰭舒展完整的樣本30尾，冷凍保存帶回實驗室處理。將樣品魚皮剝去，取其背部肌肉，置于烘箱內60—80℃烘干48h至恒質量,用研缽研磨成均勻粉末后放入干燥器保存以待送測。

1.3 穩定同位素測定

準確稱取定量粉末樣品,用4×6錫杯包樣,用穩定同位素質譜儀聯機(Flash EA 1112 HT-Delta V Advantages,Thermo公司)測定待測物中TOC、TON、δ13CTOC和δ15NTON值。載氣He流速90 mL/min,反應管溫度960℃,色譜柱溫度50℃。

δ13CTOC值以國際標準物(Vienna Pee Dee Belemnite,VPDB)作為參考標準,δ13CTOC值按以下公式計算：

式中,R(13C/12C)VPDB為VPDB的碳同位素豐度比值,R(13C/12C)sample為樣品中兩種碳同位素比值,δ13CTOC值的分析精度為±0.2‰。

δ15NTON值以空氣氮氣作為參考標準,δ15NTON值按以下公式計算：

式中,R(15N/14N)air為空氣中氮氣的氮同位素豐度比值,R(15N/14N)sample為樣品中兩種氮同位素比值,δ15NTON值的分析精度為±0.25‰。

利用SPSS16.0單因素方差分析(one-way ANOVA)檢驗不同季節兩種魚δ13C值和δ15N值是否存在顯著性差異。

1.4 營養生態位估算

分別以δ13C值和δ15N值為橫、縱坐標,繪制不同季節兩種魚類的碳、氮穩定性同位素比值二維散點集,并計算最外緣散點實線連線所圍成的凸多變形總面積(Total Area,TA),以及估算標準橢圓面積(Standard Ellipse Area,SEA)及營養生態位重疊面積(Overlap Area,OA)。δ13C值變幅(δ13C value variational range,CR)表征不同季節魚類的攝食范圍,δ15N值變幅(δ15N value variational range,NR)表征不同季節魚類的營養層次跨度,TA用以衡量不同季節兩種魚類的總營養生態位,SEA是基于貝葉斯原理95%置信區間生成的標準橢圓營養生態位,OA作為衡量兩個種群營養生態位季節性變化和種間營養生態位重疊的度量指標[17-18]。總面積TA、標準橢圓面積SEA和重疊面積OA分別使用R語言在集成開發環境RStudio中計算,即先載入spatstat、siar軟件包,使用plot()、convexhull()、ellipse()、overlap()等函數繪制凸多邊形、標準橢圓,并計算相關圖形及重疊區域的面積。

2 結果與分析

2.1 穩定同位素特點分析

由圖1所示,不同季節許氏平鲉的δ15N值平均值均大于大瀧六線魚,且呈極顯著差異(P<0.01);春季2種魚δ13C值平均值差異極顯著(P<0.01),而秋季二者δ13C值平均值差異不顯著(P>0.05)。春季,許氏平鲉δ13C值平均值(-17.85‰±0.48‰)顯著大于大瀧六線魚(-20.12‰±0.11‰,P<0.01),而秋季沒有顯著差異(P>0.05)。

圖1 不同季節許氏平鲉和大瀧六線魚的δ13C和δ15N值Fig.1 Mean(±SD) of δ13C and δ15N values in S. schlegelii and H. otakii during different seasons

2.2 穩定同位素分布頻率

2.2.1δ13C值分布頻率

如圖2所示,許氏平鲉和大瀧六線魚的δ13C值頻率分布圖峰型分別為雙峰型、單峰型,峰群不相交。許氏平鲉δ13C值在-19.3‰ — -17.7‰區間所占比例為66.7%,大瀧六線魚在-20.4‰ — -19.6‰區間所占比例為76.7%,許氏平鲉δ13C值分布區間(-19.3‰ — -16.7‰)大于大瀧六線魚(-20.8‰ — -19.2‰),表明春季2個種群主要攝食種類不同,且許氏平鲉攝食種類范圍大于大瀧六線魚。

如圖2所示,秋季許氏平鲉和大瀧六線魚δ13C值頻率分布圖峰型與春季略有不同,大瀧六線魚的峰值出現在許氏平鲉雙峰值之間。單峰型峰值突出說明大瀧六線魚對某一類群餌料生物有明顯的攝食偏好性,雙峰型說明許氏平鲉攝食存在 2個偏好類群,峰群相交說明2個種群餌料生物出現部分重疊。春秋兩季,單峰型峰值均高于雙峰型峰值,均表明大瀧六線魚對偏好餌料的攝食強度均大于許氏平鲉。

圖2 不同季節許氏平鲉和大瀧六線魚的δ13C值的頻率分布Fig.2 Frequency distributions of δ13C signatures in S. schlegelii and H. otakii during different seasons

2.2.2δ15N值分布頻率

春季許氏平鲉和大瀧六線魚δ15N值頻率分布圖峰型均為單峰型,峰群相交,峰值重疊(見圖3)。許氏平鲉δ15N值在11.5‰ —12.5‰閉合區間所占比例為73.3%,大瀧六線魚在該區間所占比例為90%,表明2個種群春季在本研究區食物網中營養級相近。其中,許氏平鲉δ15N值分布區間(11.2‰ — 13.4‰)大于大瀧六線魚(11.3‰ — 12.5‰),則表明許氏平鲉所占營養層次跨度大于大瀧六線魚。

如圖3所示,秋季許氏平鲉和大瀧六線魚δ15N值頻率分布圖峰型雖和春季類似,但二者分布頻率跨度卻發生反轉改變,即大瀧六線魚δ15N值頻率(10.5% —14‰)大于許氏平鲉(11.5% —13‰),說明2個種群在秋季營養級雖仍相似,但大瀧六線魚所占營養層次跨度大于許氏平鲉。

圖3 不同季節許氏平鲉和大瀧六線魚的δ15N值的頻率分布Fig.3 Frequency distributions of δ15N signatures in S. schlegelii and H. otakii during different seasons

2.3 營養生態位

2.3.1營養生態位面積及種間重疊

如圖4、表1和表2所示,從春季到秋季,許氏平鲉的營養生態位總面積(TA)由3.66增大到5.13,標準橢圓營養生態位面積(SEA)由1.16增大到1.77,增長率分別為40.2%和52.6%;大瀧六線魚的營養生態位總面積(TA)由1.05增大到3.73,標準橢圓營養生態位面積(SEA)由0.32增大到1.17,其增長率接近為許氏平鲉的6倍,分別達到了255.2%和265.6%。春季許氏平鲉和大瀧六線魚不存在營養生態位的重疊(OA=0),2個種群分別占據不同的營養生態位,于食物資源利用方面并未表現出重疊跡象。而在秋季,許氏平鲉與大瀧六線魚的營養生態位存在重疊(OA=1.89),表明2個種群對食物資源利用出現了明顯爭奪。此外,許氏平鲉的營養生態位總面積在春秋兩季均大于大瀧六線魚,且在秋季種間重疊面積所占比例也較大瀧六線魚低,表明小黑山島人工魚礁區生境中的許氏平鲉對食物資源的利用及競爭能力更強。

圖4 不同季節許氏平鲉和大瀧六線魚的營養生態位(外圍虛線閉合區域即為營養生態位面積)Fig.4 The overlap of trophic niches between S. schlegelii and H. otakii in different seasons (The areas surrounding by the dotted lines are the trophic niche areas)

名稱Name許氏平鲉 S. schlegelii大瀧六線魚 H. otakii春季(5月)Spring(May)秋季(11月)Autumn(November)春季(5月)Spring(May)秋季(11月)Autumn(November)總面積(TA)Total area3.665.131.053.73標準橢圓面積(SEA)Standard ellipse area1.161.770.321.17

表2 許氏平鲉和大瀧六線魚營養生態位重疊情況

2.3.2營養生態位寬幅季節變化

許氏平鲉和大瀧六線魚的營養生態位存在季節性變化,均呈增長趨勢,其中大瀧六線魚種群擴張尤為明顯(見圖5和表3)。許氏平鲉δ13C值變幅(CR)和春季δ15N值變幅(NR)均大于大瀧六線魚,而秋季許氏平鲉δ15N值變幅(NR)卻小于大瀧六線魚。許氏平鲉種內營養生態位面積重疊(OA)為2.50,分別占春秋兩季總營養生態位面積的68.3%、48.7%;而大瀧六線魚種內營養生態位面積重疊(OA)僅為0.45,約占春秋兩季總營養生態位面積的42.9%和12.1%,表明大瀧六線魚的營養生態位出現大幅波動,季節變化更顯著。

圖5 許氏平鲉和大瀧六線魚營養生態位的季節變化Fig.5 Seasonal changes in the trophic niche of S. schlegelii and H. otakii

名稱Name許氏平鲉(S. schlegelii)大瀧六線魚(H. otakii)春季(5月)Spring(May)秋季(11月)Autumn(November)春季(5月)Spring(May)秋季(11月)Autumn(November)δ13C值變幅(CR) δ13C value variational range2.64.21.61.7δ15N值變幅(NR) δ15N value variational range2.21.51.23.6重疊面積(OA) Overlap area2.500.45

3 討論

傳統胃含物分析結果表明,許氏平鲉在秋季主要攝食蝦類、魚類、多毛類、頭足類等約20余種餌料,且攝食種類范圍較為恒定,其中以疣背寬額蝦(Latreutesplanirostris)、小黃魚(Larimichthypolyactis)出現頻率最多[19];而大瀧六線魚除攝食以上種類外,還可攝食海藻類,且喜食種類隨季節發生變化、因生長階段出現差異。對大瀧六線魚而言,四季除均需大量攝食蝦類以外,春季多攝食蟹類、多毛類,秋季則多攝食魚類;體長80—119mm的個體喜食多毛類、蝦類和藻類等,而體長>119mm的個體主要攝食魚類、蝦蟹類[20]。春季,小黑山島礁區海域藻類的生物量相對較大[21-22],加之此階段大瀧六線魚普遍處于幼體生長階段(平均體長為113.00mm),造成其對藻類的攝食強度極高,而由于藻類食物源的δ13C值小于動物性食物源的δ13C值[23],導致春季大瀧六線魚δ13C值顯著小于許氏平鲉。秋季,因礁區海域動物性食源日趨增多、藻類生物量顯著下降[21-22],且大瀧六線魚也生長發育為成體階段(平均體長為137.04mm),其食物來源亦不再過度局限于植食性藻類,而是與許氏平鲉擁有相似/同的攝食種類,故兩者在δ13C值方面無明顯差異。

δ13C值可以用來判斷同一時空食物網中不同種群的能量來源,δ15N值則用來確定該種群在食物網中所處的營養級位置[24]。鄧景耀等將第一營養級綠色植物定為0級,在1982—1983年對渤海食物網進行的調查結果顯示許氏平鲉和大瀧六線魚均為中級肉食性魚類(2.9—3.4級),前者為底棲和游泳動物食性,營養級為3.4級,后者為浮游和底棲動物食性,營養級為3.0級[25]; 1992—1993年,許氏平鲉的營養級降至3.19級,大瀧六線魚的營養級降至2.74級[26]。張波等在2001年采用國際通用的劃分標準(將綠色植物和腐屑的營養級定為1級),對黃、渤海魚類營養級歷史數據進行了修正[27],并在2010—2011年對渤海大面調查所獲漁獲物進行胃含物分析發現許氏平鲉和大瀧六線魚均為中營養級魚類,前者營養級為4.33,后者營養級為4.0;同時用Shannon-Wiener多樣性指數(H′)評價各種魚類的餌料生境寬度,前者為1.51,后者為1.58[28]。本研究發現許氏平鲉的δ15N值在春秋兩季均顯著大于大瀧六線魚,表明許氏平鲉的營養級略高于大瀧六線魚,與鄧景耀、張波等人的結論相符[25-26]。

許氏平鲉和大瀧六線魚在夏季分屬蝦/魚食性功能群、蝦食性功能群;而在秋季二者則分屬蝦/魚食性功能群、廣食性功能群[29]。童玉和等對許氏平鲉和大瀧六線魚進行的食物競爭實驗表明,當餌料豐度降低時,許氏平鲉加大喜食餌料的攝食強度，同時還會攝食非喜食餌料;而大瀧六線魚則會大量攝食非喜食餌料[30]。在小黑山礁區,許氏平鲉的δ13C值頻率分布范圍始終大于大瀧六線魚,而其δ15N值頻率分布的季節變動幅度則小于大瀧六線魚。該結果進一步證實許氏平鲉在高營養層次生物資源群落中的功能地位穩定,攝食活動具有更強的自主選擇性;大瀧六線魚攝食活動選擇性較差,且攝食強度受周邊環境餌料豐度影響比較大,其種群所占據的營養層次也因此易產生劇烈波動。

生物種群所占據的營養生態位受物種所處的生長發育階段及習性、餌料資源的多樣性指數和豐度、物種所處食物網的競爭和捕食關系的影響[31-32]。生態位的重疊程度反映了物種間對資源利用的相似程度,同時也反映了他們之間潛在的競爭程度[33]。春季,許氏平鲉和大瀧六線魚的營養生態位面積分別為3.66、1.05,營養生態位不重疊;秋季,二者的營養生態位面積分別增長至5.13、3.73,種間重疊面積為1.89,在食物資源利用方面產生種間競爭。春秋兩季,許氏平鲉標準橢圓營養生態位存在重疊,而大瀧六線魚不存在,進一步表明在小黑山島人工魚礁區生態系統中,許氏平鲉的生態功能地位較大瀧六線魚穩定,且許氏平鲉比大瀧六線魚對食物餌料有更強的競爭能力,但大瀧六線魚對資源的利用能力年度提升更快。

許氏平鲉和大瀧六線魚均是我國北方的典型巖礁性魚類,也是北方近海投放人工魚礁增殖的主要品種。張碩[34]、劉鴻雁[35]等均通過室內模擬實驗證實人工魚礁對許氏平鲉和大瀧六線魚均具有良好的誘集效應,不同點在于大瀧六線魚遷移能力較強、時常呈現親/離礁石的游動狀態,而許氏平鲉具有更高的礁區生境忠誠度。與此同時,人工魚礁建設實質是在自然海區進行原位生境再造,礁石投放等活動引發的空間重構必然對該區位原有游泳生物群落造成擾動。單純從時間尺度看,普遍認為魚礁投放后魚礁區魚類群落結構會在一年到五年內達到一個新的平衡[36- 37]。張迎秋[38]在對投礁建設近10年、生態平衡已趨穩態的前三島魚礁區重要經濟魚類(花鱸L.maculatus、斑頭魚H.agrammus、許氏平鲉S.schlegelii、大瀧六線魚H.otakii)攝食生態學特征研究中,發現許氏平鲉和大瀧六線魚雖具有最為相近的營養生態位,但是種群之間具有較低的食性重疊指數,其重疊值為1.30。在本研究中,許氏平鲉和大瀧六線魚的營養生態位重疊值在春秋2季分別為0和1.89,相對表現出較大幅度的波動和偏差,這可能與小黑山島人工魚礁區建設時間較短(采樣距2014年投礁時期僅2年)、礁區魚類生態系統演變尚未形成穩態有關。

在任何生態系統中,物種間的相互作用(競爭抑或共生)都始終處于動態變化之中,穩定的群落結構亦為比較與相對狀態。作為典型的人工營造海洋生境,人工魚礁生態系統結構穩態的實現必然經由不同功能生物間激烈的相互作用驅動,而處于相近/同營養級的物種則可能會通過營養生態位的分異分化來減少種間競爭,進而實現在人工魚礁——這一區域生境中的共存共生。在小黑山島人工魚礁區,許氏平鲉較大瀧六線魚占有更大的營養生態位,表征其具有更強的食物資源利用能力,從而可能在時間累積效應下的魚礁群落重構活動中占具更大的種間競爭優勢。值得注意的是,由于許氏平鮋和大瀧六線魚的雜食性水平較高、攝食餌料分布于多個營養級,更深入的營養生態位分析研究需要在進一步明確同位素分餾系數的基礎上,確定不同營養級食物的同位素特征值,以此提高食性定量分析、種間相互作用探討的精度。