廣西弄崗黑葉猴棲息地選擇與利用

陳 婷, 黃中豪,*, 黃乘明, 3,*, 周岐海, 韋 華

1 珍稀瀕危動植物生態與環境保護教育部重點實驗室, 廣西師范大學, 桂林 541006 2 廣西珍稀瀕危動物生態學重點實驗室, 廣西師范大學, 桂林 541006 3 中國科學院動物研究所動物生態與保護生物學重點實驗室, 北京 100008

棲息地選擇是動物長期適應生存環境的結果,動物總是偏向選擇最能滿足自身需求的場所作為棲息地[1]。動物對棲息地的選擇與利用受到諸多生態因子的影響,如氣候條件、生境特征、食物可獲得性、捕食與競爭等[2]。其中,食物的空間分布和數量對動物棲息地的選擇具有重要作用[3- 6]。具體來說,動物偏向選擇食物豐富的地方作為棲息地,表現為動物對特定區域的利用頻率與食物資源的數量和質量顯著相關。例如Huang等[7]在比較同域分布的獼猴(Macacamulatta)與熊猴(M.assamensis)的棲息地利用時發現,兩種動物均偏向選擇喜食食物較多的區域。捕食風險也是動物棲息地利用的重要影響因素,即避免選擇捕食風險高的區域,盡管這些區域食物分布非常豐富[8, 9]。如神農架川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)傾向于選擇原始森林作為棲息地,因為原始森林的植被高大而密集,更有利于躲避捕食者[4]。弄崗熊猴更喜歡待在崖壁和山頂等人類難以接近的地方,即使在食物缺乏時期,它們也不會下到食物相對豐富的低洼地帶覓食[10]。另外,溫度調節也會對動物的生境選擇產生影響,比如太行山的獼猴在冬季傾向待在陽光充足、氣溫較高的陽坡面,這可能與動物的體溫調節行為有關[11]。

黑葉猴(Trachypithecusfrancoisi),又名烏猿、烏葉猴,屬靈長目(Primates)、猴科(Cercopithecidae)、疣猴亞科(Colobinae)、烏葉猴屬(Trachypithecus),是國家Ⅰ級重點保護野生動物,被中國瀕危動物紅皮書列為瀕危種,CITES列入附錄Ⅱ,被IUCN列為瀕危種,分布于中國的廣西、貴州、重慶及越南北部、老撾等地的石山地區[12]。黑葉猴的棲息地大都存在破碎化的現象。如扶綏的黑葉猴棲息地受人為活動(開墾、伐薪、放牛羊等)影響較大,食物種類也因破碎化而變少和分散[13]。貴州麻陽河自然保護區的黑葉猴棲息地被耕地分割,食物資源減少,黑葉猴盜食農作物的現象時有發生[14]。而弄崗自然保護區的黑葉猴棲息地的植被保護較好,雖然氣候條件與扶綏類似,但大部分地區植被仍保持著原始狀態,人為干擾較少[15]。

近年來,黑葉猴的生態學研究涉及很多方面,主要集中在食物組成與覓食行為[16- 19]、活動節律和活動時間分配[20- 24]、家域[20, 25, 26]、夜宿地利用[14, 20, 27- 29]等。關于弄崗黑葉猴的棲息地利用也有相關報導。黃中豪等[30]發現黑葉猴對坡向的利用可能受溫度調節的影響,表現為旱季低溫時,黑葉猴會在陽光充足的東向坡面曬太陽;另外,黑葉猴對山體部位的利用受食物分布的影響,猴群偏向選擇喜食食物充足的山腳和山坡。Zhou等[13]還發現黑葉猴對棲息地的利用是在覓食利益和捕食風險間進行權衡的結果,表現為頻繁地利用食物少但風險低的山頂和崖壁,但是在食物貧乏時期,它們也會到食物豐富而風險高的山坡和山腳覓食。然而,已有研究尚不能完整解釋生態因素對黑葉猴棲息地利用的影響,主要原因如下：Zhou等[13]研究期間與本研究期間黑葉猴的食物組成有較大差異,而且兩個時期降雨量也差異顯著。降雨量與嫩葉和果實等食物部位的數量成正相關關系[31, 32],這說明兩個時期的食物可獲得性可能存在較大差異。此外,Zhou等[13]沒有考察溫度等生態因素對棲息地利用的影響。黃中豪等[30]僅僅研究了旱季時期猴群的棲息地利用情況。上述研究對我們深刻理解該物種對石山生境的適應策略是不足夠的。因此,本文對弄崗黑葉猴棲息地的利用進行研究,探討黑葉猴生境利用規律及其與生態因子、食物組成的關系,為深入分析黑葉猴對石山森林的適應策略提供依據。

1 研究地點、對象與方法

1.1 研究地點與對象

本研究地點在弄崗自然保護區的弄崗片西北部。弄崗自然保護區位于廣西西南部(106°42′28″—107°4′54″E,22°13′56″—22°33′9″N),由東(隴山)、中(弄崗)、西(隴呼)3片組成,總面積約100 km2。保護區的地貌類型為裸露巖溶,以峰叢洼地和峰叢谷地為主,峰叢海拔約300—700 m。山體多懸崖峭壁,分布有形態各異的石洞[33]。植被類型主要為石灰巖山地季雨林,多分布熱帶性較強的高大喬木和藤本植物[34]。研究區域面積約100 hm2,石山海拔為190—470 m,碳酸鹽巖廣布,水熱條件較好,除少數山尖和陡壁外,幾乎全為植被覆蓋,森林覆蓋率達到96%以上[15]。研究期間(2005年9月至2006年8月),借助溫度計和量雨筒收集每天的溫度與降雨量數據。結果表明研究期間平均溫度為21.6℃;平均最高溫度達31.9℃,出現在6月;平均最低溫度為8.1℃,出現在12月。總降雨量為1372.8 mm,具有明顯的雨季和旱季。雨季為4月至9月(月降雨量 > 80 mm),降雨量占年總降雨量的87.5%;旱季為10月至3月(月降雨量 < 80 mm),降雨量占12.5%。研究對象是一群由 9個個體組成的黑葉猴,包括1只成年雄性、5只成年雌性和3只嬰幼猴。

1.2 研究方法

把喀斯特石山自上而下劃分為山頂(Hill-top)、崖壁(Cliff)、山坡(Hill slope)、山腳(Hill bottom)及平地(Flat zone)5個部分。山頂部分指石山的最高處,植被稀疏,多為矮小灌木;崖壁部分指山體坡度為80°—90°的部分,陡峭,植被稀少,僅有少量灌木;山坡部分指山體中部,崖壁的下部,坡度范圍在20°— 60°左右,土壤豐富,植被覆蓋率較高,多喬木;山腳部分指坡度為20°左右的山體部位,植物種類豐富,多高大喬木、藤本植物等;平地部分為峰林或峰叢底部,坡度幾乎等于零的地帶[15, 34]。

將每次掃描取樣作為一個獨立樣本,以每月猴群對不同山體部位利用的次數占總記錄的比例作為該月對不同山體利用的比例,再求其平均值來代表全年和不同季節的利用比例。該方法同樣運用于猴群各行為模式下對山體的利用。采用Kruskal-Wallis來檢驗多個獨立樣本間的差異;采用Mann-WhitneyU來檢驗兩個獨立樣本間的差異;采用逐步回歸分析的方法(Stepwise regression),以猴群對不同棲息地部位的利用比例為因變量,不同生態因子及食物部位組成為自變量,分析影響黑葉猴棲息地利用的關鍵因子。所有檢驗的顯著性水平設定為0.05。數據的處理和分析均在Microsoft Excel 2010和SPSS 23.0統計軟件上完成。

2 結果

2.1 黑葉猴對不同山體部位的利用

黑葉猴對不同山體部位的利用頻率差異顯著(χ2=43.063,df=4,P< 0.001)。其中,猴群對崖壁的平均利用頻率最高,占總記錄的36.67% ± 9.44%;其次是山坡,占32.30% ± 9.57%;山腳和山頂分別占14.15% ± 5.01% 和11.24% ± 8.42%;對平地的利用最少,僅占5.63% ± 2.92%。

黑葉猴在各行為發生時對不同山體的利用有差異(圖1)(休息：χ2=44.196,df=4,P< 0.001;移動：χ2=33.292,df=4,P< 0.001;覓食：χ2=25.383,df=4,P< 0.001)。猴群休息時對崖壁的利用頻率最高(43.56% ± 15.17%),依次是山坡(32.39% ± 10.31%)、山頂(14.06% ± 9.94%)、山腳(8.11% ± 8.11%)和平地(1.88% ± 1.64%)。猴群移動時對山坡的利用頻率最高(38.65% ± 17.02%),依次是崖壁(32.05% ± 12.47%)、山腳(18.03% ± 9.05%)、山頂(8.3% ± 13.53%)和平地(2.97% ± 3.72%)。猴群覓食時對山腳的利用頻率最高(30.33% ± 11.29%),依次是山坡(27.48% ± 10.98%)、平地(19.07% ± 9.74%)、崖壁(18% ± 9.23%)和山頂(5.12% ± 7.92%)。

圖1 黑葉猴在各行為模式中對不同山體部位的利用Fig.1 Limestone hill parts used by Fran?ois′ langur during various activities

2.2 黑葉猴對不同山體部位利用的季節性變化

黑葉猴對不同山體部位的利用無顯著季節性變化(表1)。無論雨季還是旱季,黑葉猴對崖壁的利用頻率均最高,依次是山坡、山腳、山頂和平地。黑葉猴在各行為模式下對山體部位的利用均無顯著季節性變化(表1)。休息時對崖壁的利用頻率最高,其次是山坡和山頂,對山腳和平地的利用最少。移動時對山坡的利用頻率最高,其次是崖壁和山腳,對山頂和平地的利用最少。覓食時,雨季多利用山坡,其次是山腳;旱季多利用山腳,其次是山坡;在平地、崖壁和山頂覓食的比例均較少。

2.3 生態因子對山體部位利用的影響

食物可獲得性和氣候條件對黑葉猴棲息地利用有重要影響。逐步回歸分析表明,花的可獲得性對山腳的選擇有重要影響,表現為當花的可獲得性降低時,黑葉猴增加對山腳的利用(r=-0.662,P=0.019)。黑葉猴休息時生態因子對山體利用沒有顯著影響。移動時,嫩葉的可獲得性對崖壁的選擇起重要作用,表現為當嫩葉可獲得性降低時,黑葉猴增加對崖壁的利用(r=-0.606,P=0.037)。覓食時,果實的可獲得性和平均最低溫度是影響平地利用的關鍵生態因子;當果實的可獲得性提高、月平均氣溫降低時,黑葉猴會增加對平地的利用頻率(果實可獲得性：r=1.103,P=0.003;平均最低溫度：r=-0.705,P=0.029)。

表1 黑葉猴在不同季節對山體部位的利用(%)及其統計分析(n=12)

2.4 不同山體部位的利用與食物部位組成的關系

黑葉猴對不同山體部位的利用與食物組成有密切關系。采用逐步回歸分析猴群對不同山體的利用與食物部位組成及食物多樣性的關系時發現,花是影響山頂利用的關鍵因子,表現為當猴群利用山頂的頻率提高,采食花的比例也提高(r=0.697,P=0.012);果實+種子是影響山腳利用的關鍵因子,表現為當猴群利用山腳的頻率提高,會采食較多的果實和種子等高質量食物(r=0.648,P=0.023)。各行為模式下,影響不同山體利用的關鍵因子也不同。休息時,花和成熟葉是影響山頂利用的關鍵因子,表現為當猴群在山頂休息的頻率增加,對花和成熟葉的覓食比例也增加(花：r=0.879,P=0.006;成熟葉：r=0.559,P=0.050);果實+種子是影響山腳利用的關鍵因子,當猴群提高在山腳休息的頻率時,會提高采食果實+種子的比例(r=0.608,P=0.036)。移動時對山體部位的利用與食物部位組成沒有顯著相關關系。覓食時,果實+種子是影響山坡利用的關鍵因子,表現為當猴群在山坡覓食的頻率提高,會降低對果實+種子的覓食比例(r=-0.664,P=0.018);嫩葉是影響山腳利用的關鍵因子,表現為當猴群利用山腳的頻率提高,嫩葉的覓食比例降低(r=-0.614,P=0.034)。

3 討論

3.1 黑葉猴對山體的選擇與利用

黑葉猴對崖壁和山坡的利用頻率較高,并將崖壁作為主要休息場所,山坡和山腳為主要移動和覓食場所,對山頂、平地的利用較少。崖壁地勢較高,視野開闊,有利于在休息時及時發現潛在危險;而山坡和山腳植物種類豐富,植被蔥郁,不但利于覓食還有遮蔽性強的特點。該結果與Zhou等[13]對同一群黑葉猴的山體利用研究結果存在差異(表2)。Zhou等[13]表明,黑葉猴對山頂崖壁的利用顯著高于山坡山腳,且很少下到平地覓食,可能是兩個時期的食物資源和氣候存在差異。從降雨量來看,本研究的年降雨量為1372.8 mm,高于Zhou等[13]研究期間的977 mm。降雨量與嫩葉、果實等食物部位的數量呈明顯正相關關系[31, 32]。這說明本研究時期的食物資源總量可能多于Zhou等[13]的研究時期。從食物組成上看,本研究期間猴群采食的果實較少,沒有顯示出對山腳利用頻率的增加,主要原因在于食物種類的分布格局不同。據周岐海[39]描述,旱季時山坡的樹葉都變黃或凋落,猴群只能冒險到山腳平地大量采食圍涎樹(Pithecellobiumclypearia)的果實和種子。圍涎樹主要分布在山腳平地,能提供大量的果實和種子,是猴群旱季時期的主要替代食物[39]。這種大斑塊狀分布格局使黑葉猴不需要花費太多時間就能采食到果實和種子,隨后快速回到崖壁休息,因此盡管猴群對果實的采食量增加,但是對平地的利用頻率卻沒有顯著提高。Zhou等[13]還指出,黑葉猴傾向選擇山頂崖壁可能是以前存在偷獵現象時造成的;雖然后來偷獵現象幾乎絕跡,但是依賴山頂崖壁的習性保留了下來。而本研究中黑葉猴較于Zhou[13]時期表現出對山體利用的坡位下移,可能與食物資源的分布有關。與Zhou[13]時期相比,本研究黑葉猴旱季時對成熟葉的采食量顯著增加[40]。石山森林中,喬木主要分布在山體的中下部[34],大量采食樹葉可能會增加猴群對山體中部的利用頻率。生活在扶綏的黑葉猴也表現出偏向利用山頂的現象,但原因與Zhou等[13]的研究有差異,主要原因是山頂的喜食食物密度要顯著高于山坡[41]。金佛山的黑葉猴則表現出與本研究相同的結果[42],它們偏向選擇山體的中間位置而不喜歡偏上和偏下的位置,可能原因是資源普遍分布在山體中部。同樣的結果還出現在其他靈長類上,例如生活在云南塔城的滇金絲猴(Rhinopithecusbieti)也偏向選擇山體的中部,對上、下部表現出明顯的回避,主要由于中部既能滿足食物需求,又能保證猴群的安全[5]。鄰近同一類型生境中的白頭葉猴(Trachypitheucsleucocephalus)也表現出對山體中部利用較多的現象,對山頂和平地的利用率幾乎為零,同樣也是因為山體中部植物類型豐富,同時具有遮蔽性強、利于覓食的特點[1]。

表2 不同地區棲息地特征與黑葉猴的活動坡度

3.2 生態因子對山體利用的影響

黑葉猴對棲息地的利用在很大程度上由覓食利益決定,這與其他黑葉猴棲息地利用的研究結果相似[13, 41]。黑葉猴以樹葉為主食,喜食嫩葉;但是在食物缺乏時期,猴群會采食分布廣泛但營養價值較低的成熟葉來替代嫩葉[16]。這時黑葉猴會增加在崖壁休息的時間,并通過減少移動來保存能量[36]。當食物可獲得性升高,黑葉猴會選擇到山腳甚至平地這些植物種類豐富的地方覓食,尤其是當果實等高質量食物出現時,黑葉猴會顯著提高對平地的利用。對山體利用與食物部位組成的關系進行分析時也發現,黑葉猴對山腳的利用頻率越高,采食的果實和種子越多。黑葉猴采食的果實和種子多來源于圍涎樹、鐵屎米(Canthiumdicoccum)、雞皮果(C.anisum)等[38, 39],而這些植物多分布于山腳和平地,所以極可能是這些植物的果實和種子吸引猴群過來覓食。同樣的現象也出現在同域分布的熊猴上,熊猴的主要食物為蕓香竹(Indocalamuscalcicolus),這種植物主要分布在崖壁和山頂,而研究結果也顯示熊猴多在崖壁上覓食[10]。Yamada和Muroyama[44]比較了分別生活在食物充裕和食物貧乏區域的兩群日本獼猴(Macacafuscata)的生境選擇,發現兩者具有很大差異：生活在食物貧乏區域的日本獼猴更頻繁地到人工林與人類居住區的鄰接處覓食,而生活在食物充裕區域的日本獼猴幾乎不會到該鄰接處尋找食物。

捕食風險也可能是影響黑葉猴棲息地利用的重要因素之一,并且存在覓食利益和捕食風險之間的權衡。該結論在其他黑葉猴相關研究中也有體現[13, 30, 41, 45]。當山頂上花的可獲得性升高,黑葉猴會減少對山腳的利用,且對山頂的利用還隨著成熟葉的采食比例的增加而增加,這表明當猴群在山頂找到替代喜食的食物時,它們更傾向在低風險的山頂的上覓食。成熟葉雖然口感和營養不佳,但數量多且分布廣,采食成熟葉是黑葉猴應對食物種類短缺的策略[38]。猴群對山腳的利用頻率隨著果實和種子的采食比例的增加而增加;當山頂上的食物減少時,猴群會增加到風險高的山腳覓食的頻率。同樣結果也出現在同一地區不同時期的黑葉猴群上。Zhou等[13]的結果表明,黑葉猴較多的利用山頂崖壁,盡管不具有覓食的優勢,但是安全性較高;只有在嫩葉和果實缺乏的旱季,黑葉猴才會冒險到安全性低的山腰、平地覓食。Zeng等[43]對麻陽河黑葉猴的研究也表明,猴群在選擇棲息地時雖然傾向于靠近水源,但是不會靠近農田,除非在食物資源短缺的季節,當人類或其他威脅不存在時,才到農田尋找食物。

綜上所述,黑葉猴選擇崖壁作為主要的休息場所,而山坡和山腳是主要的移動和覓食場所。黑葉猴對棲息地的選擇受到花、果實等食物可獲得性的影響,并與食物部位組成,尤其是花、果實和種子、成熟葉有顯著相關性。黑葉猴對棲息地的選擇是在覓食利益與風險之間進行權衡的結果。

致謝：黃恒善對野外數據收集提供幫助,弄崗國家級保護區管理局對研究給予支持,University of Illinois的Paul A. Garber教授幫助寫作，特此致謝。