海州灣秋季小眼綠鰭魚攝食習(xí)性的空間異質(zhì)性

王榮夫,劉淑德,任一平,2,張崇良,徐賓鐸,薛 瑩,*

1 中國(guó)海洋大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院,青島 266003 2 青島海洋科學(xué)與技術(shù)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室海洋漁業(yè)科學(xué)與食物產(chǎn)出過(guò)程功能實(shí)驗(yàn)室,青島 266237 3 山東省水生生物資源養(yǎng)護(hù)管理中心,煙臺(tái) 264003

海州灣位于黃海中南部,屬開(kāi)敞型海灣[1],地處東亞亞熱帶-暖溫帶過(guò)渡區(qū)[2],具明顯季風(fēng)氣候特點(diǎn)[3],是小黃魚(Larimichthyspolyactis)、銀鯧(Pampusargenteus)、真鯛(Pagrosomusmajor)等多種魚類的產(chǎn)卵場(chǎng)[4]。近年來(lái),由于沿岸港口建設(shè)及污水排放等問(wèn)題,海州灣內(nèi)生態(tài)環(huán)境遭到破壞,加之漁業(yè)捕撈強(qiáng)度的增加,灣內(nèi)帶魚(Trichiurusjaponicus)、小黃魚等多種漁業(yè)資源出現(xiàn)嚴(yán)重衰退現(xiàn)象[5- 6]。近年對(duì)海州灣漁業(yè)資源調(diào)查結(jié)果認(rèn)為,小眼綠鰭魚(Chelidonichthysspinosus)已成為海州灣秋季底層魚類群落中的優(yōu)勢(shì)種之一[7]。

小眼綠鰭魚,又稱棘綠鰭魚、綠鰭魚,系鲉形目(Scorpaeniformes),魴鮄科(Triglidae),綠鰭魚屬(Chelidonichthys),屬暖溫性近海底層魚類,喜群居,多棲息于沙泥底質(zhì)海區(qū),廣泛分布于我國(guó)渤海、黃海、東海、南海以及日本海域、朝鮮半島海域[8]。小眼綠鰭魚是典型的洄游性魚類,春季部分群體北上生殖洄游,分別游向近岸水域產(chǎn)卵,春末夏初為產(chǎn)卵期[9],秋季魚群逐漸南移,返回越冬場(chǎng)越冬。

攝食行為是保證魚類種群延續(xù)的重要活動(dòng),深入了解魚類的攝食習(xí)性,是研究海洋生態(tài)系統(tǒng)能量流動(dòng)和物質(zhì)循環(huán)的基礎(chǔ)。目前,已有國(guó)外學(xué)者指出研究魚類攝食習(xí)性的空間異質(zhì)性有助于了解魚類在不同環(huán)境下的適應(yīng)能力[10]和同種魚類在不同海域間營(yíng)養(yǎng)級(jí)的差異[11],而國(guó)內(nèi)針對(duì)魚類攝食習(xí)性空間異質(zhì)性的研究較少,亟待開(kāi)展深入研究。特別是針對(duì)小眼綠鰭魚攝食習(xí)性的研究,僅見(jiàn)于李振華等[12- 14]對(duì)東海中北部小眼綠鰭魚攝食習(xí)性的研究,而對(duì)于海州灣海域小眼綠鰭魚攝食習(xí)性空間異質(zhì)性的研究則未見(jiàn)報(bào)道。

本研究基于2011年及2013—2016年秋季(9—10月)在海州灣海域進(jìn)行的漁業(yè)資源底拖網(wǎng)調(diào)查數(shù)據(jù),結(jié)合胃含物分析的結(jié)果,初步探索了小眼綠鰭魚在海州灣海域的空間分布特征、攝食熱點(diǎn)海域及其攝食習(xí)性的空間差異,旨在全面了解海州灣小眼綠鰭魚的種群動(dòng)態(tài)和攝食習(xí)性,為海州灣小眼綠鰭魚的資源保護(hù)與合理開(kāi)發(fā)利用提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

本研究樣品取自2011年9月及2013—2016年10月在海州灣海域(119°20′—121°10′ E,34°20′—35°40′ N)進(jìn)行的漁業(yè)資源底拖網(wǎng)調(diào)查。根據(jù)水深等環(huán)境條件的差異,將調(diào)查海域劃分為A、B、C、D、E 5個(gè)區(qū)域(圖1)。各航次調(diào)查中,均采用分層隨機(jī)取樣方法[15]在各區(qū)域內(nèi)隨機(jī)抽取一定數(shù)量的站位進(jìn)行調(diào)查,其中2011年共調(diào)查24個(gè)站位,2013年后,通過(guò)站位優(yōu)化設(shè)計(jì),將每個(gè)航次調(diào)查的站位數(shù)量減少至18個(gè),具體調(diào)查站位數(shù)量還需取決于實(shí)際情況。樣品的采集與處理均按照《海洋調(diào)查規(guī)范》[16]進(jìn)行。

圖1 海州灣調(diào)查海域Fig.1 Sampling area in Haizhou Bay

1.2 樣品分析

在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)測(cè)定小眼綠鰭魚樣品的體長(zhǎng)(mm)、體重(g)等生物學(xué)數(shù)據(jù),取出胃含物樣品,目測(cè)攝食等級(jí)并稱重,準(zhǔn)確標(biāo)記每個(gè)胃含物樣品的采集時(shí)間、站位、編號(hào)等信息后,冷凍保存。使用體式顯微鏡進(jìn)行胃含物分析,根據(jù)食物團(tuán)的形態(tài)特征,以盡可能鑒定到種為原則,對(duì)餌料種類進(jìn)行鑒定與計(jì)數(shù),使用精密分析天平(精確到0.0001 g)測(cè)定餌料生物質(zhì)量,稱量前使用吸水紙將餌料生物表面多余水分盡可能吸干。表1列出了各年份用于胃含物分析的小眼綠鰭魚樣品數(shù)量。

表1 各年海州灣小眼綠鰭魚胃含物樣品的數(shù)量

1.3 數(shù)據(jù)處理

受惡劣天氣等實(shí)際調(diào)查條件的限制,各站位的實(shí)際拖網(wǎng)時(shí)間和拖網(wǎng)速度存在差異,為降低分析誤差,使各站位小眼綠鰭魚的生物量具有可比性,數(shù)據(jù)分析前,以拖網(wǎng)時(shí)間1 h和拖速2 kn為標(biāo)準(zhǔn),將小眼綠鰭魚生物量數(shù)據(jù)進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化處理,以標(biāo)準(zhǔn)化生物量(g/h)表示小眼綠鰭魚的資源密度。使用Surfer 11軟件,以小眼綠鰭魚的資源密度為指標(biāo),繪制各調(diào)查航次小眼綠鰭魚的資源空間分布圖。采用Garrison的分布重心法[17],計(jì)算各調(diào)查航次小眼綠鰭魚資源分布重心的經(jīng)緯度,以了解小眼綠鰭魚資源空間分布結(jié)構(gòu)的年間差異,計(jì)算公式為：

(1)

魚類的攝食熱點(diǎn)海域是指魚類的生物量和攝食強(qiáng)度均相對(duì)較高的海域[18]。本研究中,將小眼綠鰭魚標(biāo)準(zhǔn)化生物量與平均胃飽滿指數(shù)同時(shí)占各年采集到小眼綠鰭魚樣品站位數(shù)量前40%的站位,定義為小眼綠鰭魚的攝食熱點(diǎn)海域,并以小眼綠鰭魚攝食最多的餌料種類定義該攝食熱點(diǎn)的屬性。

應(yīng)用ARCGIS 10.0軟件繪制各站位小眼綠鰭魚食物組成的空間分布圖。以各餌料種類的質(zhì)量百分比為指標(biāo),得到Bray-Curtis相似性矩陣,對(duì)不同站位小眼綠鰭魚的食物組成進(jìn)行聚類分析, 分析前去除不可辨認(rèn)的餌料,此操作在PRIMER 5.2軟件中實(shí)現(xiàn)。使用R軟件分析小眼綠鰭魚樣品的體長(zhǎng)、體重組成。通過(guò)對(duì)經(jīng)驗(yàn)體長(zhǎng)-體重關(guān)系式：W=a×Lb[19],進(jìn)行對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)化后,得到lnW=lna+blnL,應(yīng)用廣義線性模型(generalized linear model, GLM)擬合小眼綠鰭魚的體長(zhǎng)-體重關(guān)系。式中,L和W分別為小眼綠鰭魚的體長(zhǎng)和體重,a為生長(zhǎng)的條件因子,b為冪指數(shù)系數(shù)。

本研究采用質(zhì)量百分比和個(gè)數(shù)百分比評(píng)價(jià)各餌料生物的重要性,采用飽滿指數(shù)和空胃率[20-22],評(píng)估小眼綠鰭魚的攝食強(qiáng)度；香農(nóng)-威納指數(shù)[23](Shannon-Weiner index,H′)用于描述小眼綠鰭魚攝食餌料種類的多樣性；采用Pianka′s[24]的重疊指數(shù)(Pianka′s index,Ojk)比較不同海域小眼綠鰭魚攝食餌料種類的相似性,變化范圍為0—1,其值越大,表示越相似,當(dāng)Ojk>0.3時(shí),表示重疊具有意義,當(dāng)Ojk>0.6時(shí),表示顯著重疊[25]；采用條件指數(shù)K′描述各小眼綠鰭魚的肥滿度[26],各指數(shù)計(jì)算公式為：

(2)

(3)

(4)

(5)

(6)

(7)

K′=(105W)/Lb

(8)

式中,H′為物種多樣性指數(shù)；s為餌料物種數(shù)目；Pi表示屬于種i的個(gè)體在全部個(gè)體中的比例,本研究中,采用餌料質(zhì)量比例。Ojk為重疊指數(shù),S為各區(qū)域內(nèi)餌料物種數(shù)目；Pij和Pik表示餌料種類i分別占j和k區(qū)域餌料生物總質(zhì)量比例。K′為條件指數(shù),L和W分別表示小眼綠鰭魚樣品的體長(zhǎng)和體重,b為小眼綠鰭魚體長(zhǎng)-體重關(guān)系中的回歸系數(shù)。

2 結(jié)果

2.1 小眼綠鰭魚資源分布的時(shí)空變化

從圖2可看出,小眼綠鰭魚在海州灣內(nèi)的空間分布是極不均勻的,各年主要分布在海州灣35 °N線附近及以北海域,各調(diào)查航次均有少數(shù)站位未采集到小眼綠鰭魚樣品,且這些站位均分布在海州灣內(nèi)緯度相對(duì)較低的海區(qū)。從資源密度來(lái)看,秋季小眼綠鰭魚的資源密度在2014年最低,為(1615.52±657.35) g/h,2016年資源密度最高,為(5013.63±2005.84) g/h。在調(diào)查的各年份中,小眼綠鰭魚的資源密度除2014年略低外,其余各年均為海州灣漁獲物中資源密度最高的魚種。資源分布重心的計(jì)算結(jié)果顯示(圖3),各年小眼綠鰭魚在海州灣內(nèi)的資源分布重心變化幅度較小,主要分布在海州灣中部30 m等深線附近的海域(35.16°—35.28 °N,120.35°—120.45 °E)。

圖2 海州灣2011及2013—2016年秋季小眼綠鰭魚資源密度的空間分布Fig.2 Spatial distribution of resources density (g/h) Chelidonichthys spinosus in Haizhou Bay during autumn of 2011 and 2013 — 2016

2.2 小眼綠鰭魚的攝食熱點(diǎn)海域

研究表明,不同年份海州灣秋季小眼綠鰭魚的攝食熱點(diǎn)站位除2015年和2016年有一個(gè)站位重合外,其余各年攝食熱點(diǎn)站位均不相同,且空間變化范圍較大(34.75 °N—35.42 °N,119.42 °E—120.92 °E),無(wú)明顯變化趨勢(shì),但各年均至少有一個(gè)攝食熱點(diǎn)站位位于30 m等深線附近(圖4)。從攝食熱點(diǎn)的屬性來(lái)看,17、27、49站主要攝食戴氏赤蝦,14、21、31、45站主要攝食細(xì)螯蝦,36站主要攝食疣背寬額蝦,而61站攝食數(shù)量最多的餌料種類為口蝦蛄。

根據(jù)胃含物分析結(jié)果,海州灣秋季小眼綠鰭魚攝食餌料生物種類達(dá)80余種,其中細(xì)螯蝦、戴氏赤蝦和疣背寬額蝦是最重要的3種餌料生物,三者質(zhì)量百分比之和達(dá)54.48%,個(gè)數(shù)百分比之和達(dá)78.67%。比較不同年份攝食熱點(diǎn)站位3種主要餌料生物所占比例發(fā)現(xiàn),就質(zhì)量百分比而言,各年攝食戴氏赤蝦的質(zhì)量百分比波動(dòng)較大(32.39%±15.74%),而攝食細(xì)螯蝦(15.665±2.83%)和疣背寬額蝦(4.87%±4.13%)的質(zhì)量百分比相對(duì)穩(wěn)定,戴氏赤蝦的質(zhì)量百分比除2015年略低于細(xì)螯蝦外,在其余各年份中均為最高,而疣背寬額蝦的質(zhì)量百分比在所有年份中均最低。從個(gè)數(shù)百分比來(lái)看,除2015年疣背寬額蝦的個(gè)數(shù)百分比略高于細(xì)螯蝦外,其余各年份細(xì)螯蝦的個(gè)數(shù)百分比均為最高,戴氏赤蝦的個(gè)數(shù)百分比除在2011年高于疣背寬額蝦外,其余各年份均為最低(表2)。

圖3 海州灣2011及2013—2016年秋季小眼綠鰭魚資源密度的分布重心Fig.3 Center of gravity in resources density of Chelidonichthys spinosus in Haizhou Bay during autumn of 2011 and 2013 — 2016

圖4 海州灣2011及2013—2016年秋季小眼綠鰭魚攝食熱點(diǎn)的空間分布Fig.4 Spatial distribution of foraging hotspots of Chelidonichthys spinosus in Haizhou Bay during autumn of 2011 and 2013 — 2016

表2 海州灣小眼綠鰭魚攝食熱點(diǎn)海域的餌料組成

2.3 小眼綠鰭魚食物組成和攝食強(qiáng)度的空間差異

根據(jù)各站位小眼綠鰭魚食物組成相似性的聚類分析結(jié)果,結(jié)合站位的空間分布,將調(diào)查海域從空間上大致分為兩個(gè)區(qū)域,即近岸區(qū)和遠(yuǎn)岸區(qū)(圖5)。近岸區(qū)小眼綠鰭魚樣品的體長(zhǎng)(P<0.05)、體重(P<0.05)均顯著小于遠(yuǎn)岸區(qū)(圖6)。

圖5 海州灣各站位小眼綠鰭魚的食物組成Fig.5 Dietary composition of Chelidonichthys spinosus at each station in Haizhou Bay

圖6 海州灣不同海域小眼綠鰭魚的體長(zhǎng)和體重分布Fig.6 Body length and body weight density distribution of Chelidonichthys spinosus in different areas in Haizhou Bay

胃含物分析結(jié)果顯示,近岸區(qū)小眼綠鰭魚共攝食56種餌料,遠(yuǎn)岸區(qū)小眼綠鰭魚共攝食64種餌料,其中40種餌料生物被兩區(qū)小眼綠鰭魚共同攝食,兩區(qū)餌料重疊指數(shù)為0.55,近岸區(qū)和遠(yuǎn)岸區(qū)餌料多樣性指數(shù)分別為2.22和2.30。從攝食的3種主要餌料生物來(lái)看,小眼綠鰭魚在遠(yuǎn)岸區(qū)攝食戴氏赤蝦的比例較高,而在近岸區(qū)則主要攝食細(xì)螯蝦和疣背寬額蝦(表3)。

分析結(jié)果表明,近岸區(qū)小眼綠鰭魚的空胃率顯著小于遠(yuǎn)岸區(qū)(P<0.05)。兩區(qū)小眼綠鰭魚的平均胃飽滿指數(shù)差異不顯著(P>0.05)(表4)。廣義線性模型分析結(jié)果顯示,海州灣秋季小眼綠鰭魚體長(zhǎng)-體重關(guān)系中,冪指數(shù)系數(shù)b為2.95。統(tǒng)計(jì)分析結(jié)果表明,近岸區(qū)小眼綠鰭魚條件指數(shù)顯著高于遠(yuǎn)岸區(qū)(P<0.05)。

表3 海州灣不同海域小眼綠鰭魚的優(yōu)勢(shì)餌料組成

表4 海州灣不同海域小眼綠鰭魚的攝食強(qiáng)度指數(shù)和條件指數(shù)

3 討論

3.1 海州灣小眼綠鰭魚的空間分布特征

魚類自身的生物學(xué)特征、餌料生物、競(jìng)爭(zhēng)者和捕食者的豐度和空間分布及環(huán)境條件等都是影響其空間分布的重要因素[27-28]。本研究發(fā)現(xiàn),近年來(lái)海州灣秋季小眼綠鰭魚的空間分布特征基本穩(wěn)定,各年均主要分布在海州灣內(nèi)35 °N附近及以北的海域,且資源分布重心的年間變化極小。小眼綠鰭魚為典型的底層魚類,其胸鰭長(zhǎng)且寬大,兩側(cè)胸鰭前下方各生三根游離的指狀鰭條,有利于其在海底爬行和挖掘穴居的餌料生物[29]。海州灣底質(zhì)以粉砂和黏土為主,較適合小眼綠鰭魚棲息。根據(jù)本研究的調(diào)查結(jié)果,海州灣秋季小眼綠鰭魚的資源密度,除在2014年略低于方氏云鳚外,其余年份均為海州灣內(nèi)資源密度最高的魚種。隨著海州灣內(nèi)傳統(tǒng)經(jīng)濟(jì)魚種,如帶魚、小黃魚等漁業(yè)資源的衰退[6],小眼綠鰭魚已經(jīng)逐漸成為海州灣的優(yōu)勢(shì)魚種。同時(shí),作為目前海州灣內(nèi)營(yíng)養(yǎng)級(jí)較高的魚類,小眼綠鰭魚的捕食會(huì)對(duì)其餌料生物產(chǎn)生一定的下行控制作用[30],對(duì)餌料生物的資源量及空間分布起到重要的調(diào)控作用。因此,小眼綠鰭魚在海州灣漁業(yè)生物群落中具有重要的生態(tài)作用。

3.2 海州灣小眼綠鰭魚的攝食熱點(diǎn)海域

魚類的集群行為是一種極為普遍的現(xiàn)象,集群的目的在不同種類間存在差異,主要包括生殖、越冬、攝食及抵御捕食者侵襲等[31-34]。本研究中小眼綠鰭魚的攝食熱點(diǎn)海域是指其生物量和攝食強(qiáng)度都相對(duì)較高的站位,因此導(dǎo)致其在攝食熱點(diǎn)海域集群的主要原因是它們具有相似的攝食行為[18]。攝食是保證魚類一切活動(dòng)順利進(jìn)行的基礎(chǔ),在適宜的環(huán)境條件下,魚類會(huì)傾向于選擇餌料生物豐度更高、可獲得性更強(qiáng)的海域攝食,但魚類的攝食行為,不僅存在種間競(jìng)爭(zhēng)[35-37],也存在種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)[38],過(guò)高的資源密度會(huì)加劇捕食者對(duì)餌料生物資源競(jìng)爭(zhēng),并最終導(dǎo)致捕食者豐度的降低。

攝食熱點(diǎn)海域具有相對(duì)較高的捕食者密度,說(shuō)明攝食熱點(diǎn)海域的餌料生物資源相對(duì)充足,這就減少了激烈的種內(nèi)食物競(jìng)爭(zhēng)。探索魚類攝食熱點(diǎn)海域的變化規(guī)律,一方面有助于尋找魚群,指導(dǎo)漁業(yè)生產(chǎn)[18]；另一方面,也有助于了解魚類與其餌料生物的空間重疊關(guān)系[39]。本研究發(fā)現(xiàn),在海州灣小眼綠鰭魚的攝食熱點(diǎn)站位中,17、27、49站主要餌料生物是戴氏赤蝦,而在離岸更近的14、21、41、45站主要攝食細(xì)螯蝦,在緯度最低的61站,主要攝食口蝦蛄。而且對(duì)細(xì)螯蝦、戴氏赤蝦、疣背寬額蝦3種主要餌料生物的攝食熱點(diǎn)均分布在35 °N附近及以北海域,這說(shuō)明海州灣這3種餌料蝦類與小眼綠鰭魚的空間分布存在一定程度的重疊,因此成為小眼綠鰭魚攝食的熱點(diǎn)海域。

3.3 海州灣小眼綠鰭魚攝食習(xí)性的空間異質(zhì)性

本研究以小眼綠鰭魚食物組成的空間相似性為依據(jù),將調(diào)查海域從空間上劃分為近岸區(qū)和遠(yuǎn)岸區(qū)兩部分。近岸區(qū)和遠(yuǎn)岸區(qū)小眼綠鰭魚攝食的餌料種類數(shù)分別為56種和64種,餌料多樣性指數(shù)分別為2.22和2.30,表明小眼綠鰭魚在不同海域內(nèi)攝食的餌料種類既存在重疊,也存在差異。結(jié)合胃含物分析結(jié)果,發(fā)現(xiàn)小眼綠鰭魚是以蝦類為主,兼食小型蟹類和魚類等多種餌料生物的廣食性魚類,這與李振華等[12]對(duì)東海中北部小眼綠鰭魚攝食習(xí)性研究的結(jié)果相似。兩處海域小眼綠鰭魚攝食的餌料種類中,有40種餌料生物在小眼綠鰭魚的胃含物中同時(shí)出現(xiàn),餌料重疊指數(shù)為0.55,未達(dá)到顯著重疊水平,說(shuō)明小眼綠鰭魚的餌料組成存在明顯的空間異質(zhì)性。餌料生物的空間分布差異很可能是導(dǎo)致兩處海域小眼綠鰭魚餌料組成存在差異的主要原因。本研究中,就小眼綠鰭魚的3種主要餌料生物而言,近岸區(qū)小眼綠鰭魚攝食戴氏赤蝦的質(zhì)量百分比和個(gè)數(shù)百分比均明顯低于遠(yuǎn)岸區(qū),而攝食細(xì)螯蝦和疣背寬額蝦的質(zhì)量百分比和個(gè)數(shù)百分比均高于遠(yuǎn)岸區(qū)。進(jìn)一步表明細(xì)螯蝦和疣背寬額蝦在近岸海域分布較多,戴氏赤蝦則主要分布在離岸較遠(yuǎn)的海域。

研究結(jié)果表明,近岸區(qū)小眼綠鰭魚的空胃率顯著低于遠(yuǎn)岸區(qū),說(shuō)明近岸區(qū)小眼綠鰭魚的攝食強(qiáng)度更高,這與其生長(zhǎng)發(fā)育特點(diǎn)有關(guān)。分析結(jié)果顯示,近岸區(qū)小眼綠鰭魚的體長(zhǎng)、體重均顯著小于遠(yuǎn)岸區(qū),而小個(gè)體的魚類生長(zhǎng)速率相對(duì)較快,能量消耗快,因此需要不斷進(jìn)食；而對(duì)于體長(zhǎng)相對(duì)較大的個(gè)體,根據(jù)“最佳攝食理論”[40],捕食者為從捕食行為中獲得最大收益,更傾向于捕食個(gè)體較大的餌料,從而降低攝食頻率,減少能量消耗,即攝食強(qiáng)度相對(duì)較低。另一方面,出現(xiàn)這種現(xiàn)象也與小眼綠鰭魚主要餌料種類的空間差異有關(guān),近岸區(qū)小眼綠鰭魚主要攝食細(xì)螯蝦和疣背寬額蝦,這兩種餌料生物個(gè)體較小,活動(dòng)能力較弱,增加了餌料生物的可獲得性,使得小眼綠鰭魚的攝食強(qiáng)度也較高。