東方田鼠家族群對成員個體覓食行為的影響

吳帥玲,陶雙倫,*,章 力,馬 靜,唐顯江,汪 玲,左方明,李俊年

1 吉首大學生物資源與環境科學學院, 吉首 416000 2 萊布尼茨神經生物學研究所, 馬格德堡 39118

自然界,動物集群覓食的現象非常普遍[1- 5]。生態學家普遍認為,集群覓食能給群內個體的生存帶來諸多好處,例如,互相觀察和模仿學習,能增進個體生存和適應環境的能力[4, 6- 7];輪流警惕能提高風險規避效率,緩沖捕食風險壓力[8- 9]。新近的研究[10- 11]發現,個體在分享群體覓食帶來的上述好處的同時,會因群內成員個體間的相互影響而潛在地增大其覓食代價,例如,信息發現和解讀方面的差異性：經驗豐富的個體比經驗較少的個體能更為敏銳地發現和解讀環境信息,同時釋放出有價值的信息[12- 14];信息傳遞的時空差異性：與風險發現者相距較近的個體相比,相距較遠的個體因獲悉警報信息的時間相對滯后,會延誤逃避風險的最佳時機[15- 17];爭奪有限的食物資源：個體間常常因爭奪有限的食物資源而發生肢體接觸式的爭斗,或釋放虛假警報如頻繁抬頭、四處張望,甚至采用恐嚇、威懾動作驅趕靠近者[18- 20]。

相較于臨時性集群及非親緣關系組成的群體,以親緣關系為紐帶而結成的社會性群體——家族群,成員數一般相對較小,群體結構在一定時期內維持相對穩定,個體于社群所處的等級地位相對明確;個體間熟悉和默契程度較高,易于解讀和辨識同伴個體的行為動機及發出的信號信息,相對減少了個體間因相互干擾對覓食造成的不利影響[21- 22]。然而,家族群覓食盡管能給成員個體帶來上述諸多好處,但個體間因群體生活而存在的一些不可避免的干擾性因素則能潛在地影響其覓食適合度[10- 11, 23- 26]。例如,群內成員個體每次發出的反捕食警覺信號如警惕性叫聲和動作,無論這些警覺行為動作是否能有效地預測風險,均有可能短暫中斷或中斷其他成員個體的覓食活動,潛在地降低其攝入率[24- 26];而該反捕食警覺信號的準確性和對群內個體的生存價值,又取決于成員個體評價環境時所具有的經驗和認知水平[13- 14, 16- 17]。因為它不僅左右著風險發現者對風險信號的判斷和決策,還影響著其他成員個體對風險發現者所發出的信號的解讀與決策。因此,探討家族群成員個體間的相互作用對個體覓食行為的影響,有助于揭示家族群成員個體在通過交流與學習等方式分享群體生活所帶來的覓食方式及風險規避上的利益的同時,是否存在個體對風險信息處理的差異以及為爭奪有限食物資源所產生的干擾性競爭而引起的攝入率降低的代價。我們感興趣的是,覓食活動中,家族群成員個體發出的各種警覺信號會對群內其他個體的覓食行為產生何種影響？個體的行為反應對自身覓食活動中的各警覺動作時間分配是否會產生影響,進而引起警覺動作時間分配上的變異？個體在警覺時間分配上的變異是否會引起攝入率的動態變化？

為了探明上述問題,以棲息于湖南省洞庭湖區的東方田鼠(Microtusfortis)為實驗對象。田鼠亞科(Microtine)嚙齒動物具有典型地以母系為核心共占共享同一塊區域作為巢區的特征,是研究家族群對成員個體覓食行為影響的理想材料。野外捕捉后,在實驗室馴養,人工配對繁育,建立東方田鼠子一代家族群。在實驗室條件下,以實驗用動物喜食的馬唐(Digitariasanguinalis)為食物,構建單一均質的食物斑塊。測定東方田鼠家族群在食物斑塊覓食時,其成員個體的覓食行為過程、序列及參數;探明成員個體在覓食活動中的各類警覺行為動作、持續時間及參數;檢驗家族群對群內成員個體各覓食行為參數及攝入率的影響。檢驗的特定假設為,在可利用食物密集斑塊,家族群成員個體的存在能通過影響個體覓食活動中的警覺行為及動作,使其警覺動作時間在分配上發生變異,進而導致攝入率降低。

1 材料與方法

1.1 實驗用動物

本研究以棲息于湖南省洞庭湖區的東方田鼠為實驗用動物。于2015年6月份捕自岳陽(華容縣)、益陽(南縣)及常德(漢壽縣)三地,三地捕捉點的空間距離為40—80 km。野外捕捉后,帶回實驗室以干木屑為巢墊,兔顆粒飼料為主要食物,附加一定量新鮮草料,供給充足的飲水,單只馴養于透明飼養籠。控制實驗室溫度為(20±1)℃,光照周期12 L∶12 D。同年9月,以捕自不同區域的個體進行雌、雄鼠配對。配對鼠于翌年2月開始陸續分娩,分娩后幼子與雙親共同生活,飼養條件同上。2個月后,從中選取窩仔數為3—4只的家族群,幼子年齡2.5—3.0個月,平均體重(53.3±8.1) g,共40個家族群作為實驗對象。

1.2 食物斑塊配制

采用木質纖維板構建80 cm×30 cm及120 cm×60 cm兩種斑塊,分別作為單只個體及家族群成員個體的覓食活動空間。采用兩種大小不同的斑塊構建實驗對象的覓食活動空間,目的在于使家族群成員個體在覓食空間及生物量密度配置與單只個體相一致。前期研究[27]表明,隨著葉片大小增加,東方田鼠攝入率顯著增大,當葉片大小達到6 mg(干重)左右時,攝入率穩定于一定的水平,不再增大。以(6.08±0.10) mg(干重)馬唐葉片配置食物斑塊,以2.0 cm的空間距離于斑塊上鉆孔,孔口直徑約0.5 cm,以小型塑膠軟塞固定葉片于孔口處,構成動物食物密集斑塊。

1.3 行為觀測裝置

為了有效控制實驗個體,便于準確地測定個體的覓食行為及過程,在食物斑塊上部周邊設立觀測箱。觀測箱由透明玻璃構成,底部面積與食物斑塊大小一致,高度為40 cm。觀測箱由投放區和覓食區兩部分構成(圖1)。在投放區周邊玻璃上覆以牛皮紙,作為覓食個體規避風險的隱藏區。兩區間以底部帶孔的隔板相隔,此孔可作為實驗個體在兩區間自由活動的通路。其中單只個體覓食行為觀測箱的投放區面積為40 cm×30 cm,覓食區面積為80 cm×30 cm,用于測定單只個體的覓食行為;家族群成員個體覓食行為觀測箱的投放區面積為40 cm×60 cm,覓食區面積為120 cm×60 cm,用于測定家族群成員個體的覓食行為。

圖1 東方田鼠覓食行為觀測裝置示意圖Fig.1 Samples of behavioral observing equipment in reed vole foraging

1.4 行為參數定義

參照Spalinger和Hobbs[28]、Hobbs和Gross等[29]、陶雙倫等[27, 30- 31]對植食性哺乳動物覓食及警覺行為參數的定義,測定如下行為參數：采食時間(h)：口鼻部接觸到食物,至分離食物的時間(min);處理時間(t)：咀嚼和吞咽食物的時間(min);采食回合時間(TBB)：開始采食至下1次采食活動開始所持續的時間(min),期間短暫中斷覓食活動的時間不超過0.5 min;口量(S)：通過一次或多次采食動作,經連續咀嚼,1次吞咽的食物量(g);覓食回合時間(TFB)：為1次連續采食活動所持續的時間(min),期間至少由2—3個采食回合組成,當采食活動中斷至少有1 min,定義該采食活動時間為覓食回合時間;一般掃視時間(Sc)：包括平視和抬頭掃視時間,其中平視時間(Hsc)為頭部轉動觀察周圍環境持續的時間(min);抬頭掃視時間(Rsc)為,前肢離地身體向上未完全伸展方式觀察周圍環境所持續的時間(min);直立掃視時間(Usc)：前肢離地,背部與地面幾近垂直方式觀察環境所持續的時間(min);盯視時間(Star)：身體面向特定方向,頭部不動,眼睛注視特定個體或物體所持續的時間(min);靜聽時間(L)：停留于原地或站立抬頭,一動不動,短暫停止一切活動所持續的時間(min);嗅聞時間(Sn)：口鼻部前升,鼻孔部周圍肌肉及毛發有明顯顫動所持續的時間(min);覓食中斷時間(TFI)：停止咀嚼,站立抬頭向周圍掃視、監聽及嗅聞等所花費的時間(min);覓食決定時間(TFD)：單只個體及家族群成員個體投放于投放區至開始采食第一口食物的時間(min);覓食中斷時間比例(TFIP)：覓食回合內,個體于采食回合的覓食中斷時間占采食回合時間的比例;攝入率(I)：單位時間,實驗個體攝入食物干物質的量(mg/min)。

1.5 實驗程序及覓食行為參數估計

在吉首大學基礎生物學實驗室測定實驗個體的覓食行為。行為測定開始前15日,以新鮮馬唐(Digitariasanguinalis)莖稈和葉片為主兔顆粒飼料為輔飼喂實驗用動物。每天8: 00—10: 00及15: 00—17: 00分兩次將單只個體及單個家族群分別投放至配置有唐草葉片的實驗觀測箱(圖1),使其適應觀測裝置15min。每天重復2次,重復2周。待其充分適應實驗裝置后,從5個實驗用動物家族群中分別選擇2只覓食活躍、毛色光亮的子一代個體,共計10只,作為單只覓食組;從20個實驗用動物家族群中選擇10個群內成員個體覓食活躍、毛色光亮的家族群(每個家族群的子一代數目為3—4只)作為家族群覓食組。為便于準確記錄和辨識家族群各個體的覓食行為過程,采用4種剪毛方式標志家族群子一代個體,標記樣式分為：左臀右肩、右臀左肩、左臀左肩及右臀右肩。

行為測定前,饑餓單只實驗個體及實驗群體4—6 h。測定時,從觀測箱投放區投放單只個體或單個家族群,觀測者位于觀測箱一側中部,采用焦點取樣法,以人工計數及錄像機錄像測定實驗對象上述覓食行為過程、序列及參數,同時,觀測者記錄焦點個體每口消費的葉片占單個葉片大小的比例[32]。測定結束后,分離、稱重每個被食葉片的剩余部分。回播慢放錄像,記錄和估計焦點個體在覓食活動中的上述覓食行為參數。行為測定結束后,以自來水徹底沖洗斑塊,去掉遺留氣味,避免影響后續實驗。待斑塊陰干后,重新配置葉片,重復上述試驗。在實驗測定期,行為測定均由同一觀測者完成。

采用警覺-功能反應模型I=S/(h+t+TFI)[27]計算個體的攝入率。式中參數定義同1.4。

1.6 統計分析

各警覺行為動作時間比例的計算方式為：個體于采食回合的各警覺行為動作時間占其采食回合時間的比例。

家族群因成員個體差異,部分家族群少數個體滯留于投放區,至行為測定結束時都未能進入食物斑塊覓食,因此,在統計分析時排除了這部分個體。

實驗個體的覓食決定時間、攝入率、覓食中斷時間比例及各警覺行為動作時間比例以平均值±標準差(M±SD)表示;采用獨立樣本t檢驗分析法,檢驗單只雌、雄個體、家族群雌、雄成員個體及單只個體與家族群成員個體的覓食決定時間及攝入率的差異顯著性;采用Mann-Whitney檢驗分析法,檢驗單只雌、雄個體、家族群雌、雄成員個體及單只個體與家族群成員個體的覓食中斷時間比例、一般掃視動作(Sc)時間比例、直立掃視動作(Usc)時間比例、盯視動作(Star)時間比例、靜聽動作(L)時間比例及嗅聞動作(Sn)時間比例的差異顯著性。

2 結果

2.1 性別對覓食行為參數的影響

獨立樣本t檢驗結果發現,單只雌、雄個體和家族群雌、雄成員個體的覓食決定時間及攝入率均無顯著差異;Mann-Whitney檢驗結果發現,單只雌、雄個體和家族群雌、雄成員個體的覓食中斷時間比例及各警覺行為動作時間比例亦均無顯著差異(表1,表2)。

上述檢驗結果表明,不論是單只獨立覓食抑或是家族群成員共同覓食,其雌、雄個體的覓食行為參數均無顯著差異,因此,本文重點探討家族群成員個體與單只個體各覓食行為參數的差異。

2.2 家族群對覓食行為參數的影響

2.2.1覓食決定時間

家族群成員個體的覓食決定時間明顯低于單只個體,其中,單只個體n=10,TFD=1.317±0.332(min),家族群成員個體n=26,TFD=0.995±0.339(min)。獨立樣本t檢驗結果顯示,家族群成員個體與單只個體的覓食決定時間差異顯著(t(34)=-2.397,P=0.024<0.05)。說明,東方田鼠家族群成員共同覓食能顯著地縮短成員個體的覓食決定時間。

表1 東方田鼠雌雄個體覓食行為參數獨立樣本t檢驗分析結果*

*P>0.05,差異不顯著

表2 東方田鼠雌雄個體覓食行為參數Mann-Whitney檢驗分析結果*

*P>0.05,差異不顯著

2.2.2攝入率

家族群成員個體的攝入率明顯小于單只個體的,其中,單只個體n=135,I=35.37±13.68(mg/min);家族群成員個體n=190,I=30.55±15.64(mg/min)。獨立樣本t檢驗結果顯示,二者的差異極顯著(t(323)=-2.943,P=0.003<0.01)。說明,東方田鼠家族群成員共同覓食能極顯著地降低成員個體的攝入率。

2.2.3覓食中斷時間比例

家族群成員個體分配于采食回合的覓食中斷時間比例明顯大于單只個體的,其中,單只個體n=135,TFIP=0.386±0.175,家族群成員個體n=190,TFIP=0.485±0.209。Mann-Whitney檢驗結果顯示,二者的差異極顯著(n=190,135;Z=-4.392,P=0.000<0.01)。說明,東方田鼠家族群因成員個體間的相互干擾性影響能極顯著地增大個體的覓食中斷時間。

2.2.4警覺行為參數

圖2 東方田鼠警覺行為動作時間比例 Fig.2 Proportion of time of vigilance behaviour of reed vole foragingSc：一般掃視動作Scanning;Usc：直立掃視動作Upright Scanning;Star：盯視動作Staring;L：靜聽動作Listening;Sn：嗅聞動作Sniffing

與單只個體相比較,家族群成員個體分配于采食回合的各警覺行為動作時間比例呈現出不同的分配格局(圖2)。Mann-Whitney檢驗結果顯示,家族群成員個體的一般掃視(Sc)(n=190,135;Z=-1.687,P=0.039<0.05)、盯視(Star)(n=190,135;Z=-3.672,P=0.000<0.01)及嗅聞(Sn)(n=190,135;Z=-4.580,P=0.000<0.01)動作時間比例均顯著或極顯著地高于單只個體的;而直立掃視(Usc)(n=190,135;Z=-2.248,P=0.025<0.05)及靜聽(L)(n=190,135;Z=-3.151,P=0.002<0.01)動作時間比例則均顯著或極顯著地低于單只個體的。

上述檢驗結果充分地說明,在可利用食物密集斑塊,家族群成員個體的存在能通過影響個體覓食活動中的警覺行為及動作,使其警覺動作時間在分配上發生變異,導致攝入率降低。

3 討論

本項研究結果發現,在均質密集的馬唐葉片食物斑塊上,不論是單只獨立覓食還是家族群成員共同覓食的環境,東方田鼠個體的性別差異均未對其覓食行為參數——覓食決定時間、攝入率、覓食中斷時間比例及各警覺行為動作時間比例造成影響。盡管沒有檢測到性別對東方田鼠覓食行為的影響,但這并不意味著性別對其沒有影響。本項研究沒有涉及非均質食物斑塊對東方田鼠覓食行為的影響,但自然界植食性哺乳動物的覓食環境復雜多樣,食物組成種類豐富、形態及空間結構各異,增大了個體對食物選擇和利用的難度[33]。已有的研究[34]發現,哺乳動物對食物的選擇和利用存在性別差異,因此,性別可能會潛在地影響個體的覓食行為,因此,有必要在空間異質性食物斑塊條件下就性別對動物覓食行為的影響開展研究。

東方田鼠家族群影響成員個體的覓食決定時間和攝入率。相較于單只個體的獨立覓食活動,東方田鼠家族群覓食盡管能明顯縮短成員個體的覓食決定時間,但卻使成員個體的攝入率顯著地降低。如前文述及,群體覓食盡管能給群內成員個體在規避風險、提高覓食效率等方面帶來諸多好處[8- 11],但這些好處卻是以降低成員個體的攝入率為代價的。

相較于單只個體,家族群成員個體之所以能縮短覓食決定時間快速地進入覓食期,與群體的風險稀釋效應[8, 35]有關,即在相同風險壓力條件下,家族群成員個體所面對的風險壓力由群內所有成員個體共同承擔而得到緩解和稀釋,而單只個體則須獨自承擔風險壓力,因此,相較而言,家族群每一個體平均承擔的風險壓力要遠小于單只個體。覓食決定時間反映了特定環境條件下個體對收益—風險的權衡。

東方田鼠家族群成員個體攝入率降低與個體覓食時因警覺而引起的個體間相互干擾密切關聯。植食性哺乳動物的覓食行為過程及序列典型地由搜尋與采食和處理(咀嚼和吞咽)食物動作組成,期間伴隨各種警覺行為動作如一般掃視、直立掃視、靜聽和嗅聞[27, 30- 31, 36]。群體覓食時,成員個體除了發生上述警覺行為動作,同時還因個體間的相互干擾性動作如警報性鳴叫、警惕性姿態、最小空間距離保持、對同一個食物項目的爭奪等[3, 11, 19, 37-39],會使覓食活動中的警覺行為動作—盯視動作從單只個體獨立覓食時很不明顯到群體覓食時變得非常明顯。根據植食性哺乳動物警覺-功能反應理論[27],在食物密集斑塊,個體的攝入率不僅受采食和處理食物調控的制約,而且還受因警覺而引起的覓食活動短暫中斷的影響。與單只個體的覓食中斷時間相比較,家族群成員個體的覓食中斷時間顯著增大。本項研究配置的食物斑塊無論食物大小、食物密度及生物量密度于單只個體和家族群成員個體均為一致,依據警覺-功能反應模型理論,決定攝入率大小的變量—采食時間(h)與處理時間(t)在兩種覓食條件下基本維持穩定,然而覓食中斷時間卻呈現顯著地差異,因此,我們認為,植食性小型哺乳動物這種單只個體獨立覓食行為特征與群體成員個體的迥異之處,是導致家族群成員個體覓食中斷時間增大和攝入率降低的直接動因。

檢測東方田鼠覓食行為特征及引起覓食活動短暫中斷的警覺行為動作參數動態變化,發現家族群成員個體的一般掃視、盯視及嗅聞動作時間比例均顯著地大于單只個體的,而直立掃視和靜聽動作時間比例則顯著地小于單只個體的(圖2)。究其原因,如上文所述,這與家族群成員個體在覓食活動中因同伴在場而受到來自同伴的各種警覺行為動作的干擾影響密切相關[11, 18- 19, 24- 26, 36]。相較于單只個體,家族群成員個體因同伴在場,會以一般掃視和盯視動作觀察同伴及周圍環境即可收集和評價環境信息,因而增大了一般掃視和盯視動作時間比例,相應地減少了直立掃視動作時間比例。

植食性小型哺乳動物體型小,視力極易受到環境的制約,為補償眼睛收集信息的不足,在長期進化過程中發展出了極為靈敏的聽覺和嗅覺器官[40-43]。但家族群成員個體間的相互干擾,增大了個體辨識和收集外界環境信息的難度,使得靜聽動作時間比例相應地減少。家族群成員個體嗅聞動作時間比例增加與成員個體排泄的糞便尿液以及身體散發出的不同化學分子氣味增大了嗅聞監測環境信息的難度密切相關。然而,令人困惑的是,家族群成員共同覓食時,成員個體會發出各種警覺聲音,這些聲音非但沒能增大個體的靜聽動作時間比例,反而會使其減小？相反,群體發出的各種氣味則能使成員個體的嗅聞動作時間比例增大？究其原因,我們認為主要在于聽覺和嗅覺動作所檢測的環境風險性質不同[30- 31],前者與視覺動作的功能一致,目的在于檢測潛在的緊迫性風險,能通過視覺動作加以彌補;而后者檢測的則主要為潛在的非緊迫性風險,因其監視的風險具有非直接性、非突發性、非緊迫性及潛在性等特征,不能為視覺、聽覺等其他警覺行為動作所替代,致使嗅聞動作時間比例增大。因此,無論是單只個體抑或是家族群成員個體,覓食活動中采用嗅聞動作監視環境風險所花費的時間比例均遠高于其他警覺行為動作的。

本文定義的覓食決定時間與已有的研究有所不同。已有的研究所定義的覓食決定時間是斑塊模型邊際值理論[44]的重要概念,它闡釋了植食性哺乳動物在食物呈斑塊狀分布的環境條件下需通過以口量決定的攝入率來選擇食物斑塊。當動物在特定食物斑塊的攝入率大于在環境中的平均攝入率時,會滯留于該斑塊進行覓食活動,否則會放棄該斑塊,選擇進入新的其他的食物斑塊。而本文定義的覓食決定時間是確保實驗用動物在維持最大攝入率(實驗配置了東方田鼠采食唐草葉片所需的最大口量)的前提下,從其投放于投放區至其在食物斑塊上采食第一口食物時所花費的時間。行為測定發現,家族群成員個體與單只個體從投放區進入覓食區的覓食行為明顯不同。植食性哺乳動物的覓食活動由眾多個覓食回合所組成[27]。家族群成員個體投放于投放區,在投放區滯留0.5—1.0 min后,會在其中一個體帶領下,逐次進入食物斑塊進行覓食活動,直至進行多個覓食回合方先后返回投放區;而單只個體在投放區滯留1.0—3.0 min后方進入食物斑塊,并沿著斑塊周邊巡視一周后才進行覓食活動,期間以靜聽、掃視和邊走邊嗅聞等警覺行為動作收集環境信息,至少需要進行0.5—1.0 min或更長時間的警惕后,才進入覓食期。由于家族群成員個體與單只個體在覓食行為及過程上的巨大差異,使得經典的斑塊模型邊際值理論[44],針對單只個體的覓食活動而定義的覓食決定時間，不能反映群體覓食在滿足個體攝入率條件下對食物斑塊的行為選擇過程,而新定義的覓食決定時間概念則能很好地區分和反映二者的相異之處。

綜上所述,東方田鼠家族群成員個體因覓食活動中的警覺行為動作引起的相互干擾,引致警覺行為動作發生變異,使得覓食中斷時間比例增加,增大了收獲每口食物的時間,致使其攝入率減小。說明,東方田鼠以家族群進行覓食活動盡管能在稀釋及回避風險上帶來某些好處,但這些好處是以降低個體攝入率為代價的。因此,我們推測,盡管家族群成員個體的攝入率降低,但因在稀釋及回避風險上的好處,群體成員會采用延長覓食時間維持其日食物攝入量的策略,滿足其日能量需求[32]。植食性哺乳動物的覓食行為作為其生命活動的重要組成部分,其覓食行為特征及策略的進化適應性意義越來越受到人們的關注[39, 45-46],開展此類研究不但能揭示動物覓食行為的各種適應性策略,而且亦為長江以南地區,尤其是洞庭湖周圍地區的東方田鼠的管理等提供理論支撐。