模擬CO2濃度升高對三江平原中小型土壤動物多樣性和功能群結構的影響

伍一寧，許 楠，王 賀，鐘海秀，李金博，王麗媛，楊立賓，VIADISLAV Leonov，SERGEY Tsurikov，倪紅偉，鄒紅菲

（1.東北林業大學野生動物資源學院，黑龍江 哈爾濱 150040；2.黑龍江省科學院自然與生態研究所，黑龍江 哈爾濱 150040；3.俄羅斯科學院謝韋爾佐夫生態與進化研究所，莫斯科 119071）

近百年來，由于工業革命迅猛發展以及人類活動的加劇，全球大氣CO2濃度上升迅猛。IPCC指出按照當前增長速率，大氣CO2濃度已經由工業革命前的 280 μmol·mol-1增加到目前的 370 μmol·mol-1，預計到21世紀中期CO2濃度將達到550 μmol·mol-1，到 21 世紀末期將超過 700 μmol·mol-1[1]。CO2作為光合作用中最基礎的原料之一，其濃度的升高影響由光合作用驅動的生態過程，促進了植物的光合作用以及增加的光合產物由植物韌皮部輸送到地下生態系統，而增加的這部分地下碳輸入也是給土壤動物提供能量和養分的關鍵，因此可以直接或間接地影響土壤動物的群落結構和生態功能[2]。土壤動物群落對全球變化的響應研究，將是保護土壤生態系統生物多樣性、維持生態系統結構、功能和穩定性的關鍵[3]。

目前，關于CO2濃度升高已經開展近30年，隨著土壤生態學與全球變化的相關研究的不斷深入，關于土壤動物對CO2濃度升高響應的研究逐漸受到關注。已有研究表明，土壤動物對CO2的響應因動物的體長和所處營養級別而不同[4]，小型土壤動物類群數與CO2濃度呈正相關關系，而中型土壤動物與CO2濃度卻表現為負相關關系[5-6]。綜合分析表明，已有研究主要集中于森林[7-8]、農田[9-10]等生態系統中土壤動物對CO2濃度升高的響應研究，而對于濕地生態系統的探究較少。

三江平原是我國面積最大、分布最集中的淡水沼澤濕地分布區，目前關于CO2濃度升高對三江濕地生態系統的影響已經做了大量的研究，如植物生物量的變化[11]、營養物質循環的變化[12]、土壤微生物的變化[13]等方面。同時，CO2濃度升高從多種尺度上如物種個體行為、種群動態、群落多樣性以及整個生態系統的功能等方面對濕地生態系統產生廣泛而深刻的影響[14]。但是，關于該區域土壤中小型土壤動物群落多樣性對CO2增加的響應規律尚不清楚。土壤動物不僅是土壤生態系統重要的組成部分，也是生態系統元素遷移轉化、凋落物分解以及土壤有機質礦化生態過程的重要參與者[15]。因此，本研究以中小型土壤動物為主要研究對象，采用野外原位模擬試驗探討中小型土壤動物對CO2濃度升高的響應特征，旨在為三江平原濕地生態系統土壤動物多樣性保護、響應氣候變化及生態系統管理提供科學依據。

1 試驗材料與方法

1.1 研究區概況

本研究依托于黑龍江省科學院自然與生態研究所三江平原濕地生態定位研究站模擬氣候變化實驗平臺進行。平臺位于三江平原東北部的洪河國家級自然保護區內，該地區海拔55-65 m，地理坐標47°42′01″-47°52′00″ N，133°34′38″- 133°46′29″ E。年均降水量550～600 mm，降水主要集中在6-9月，年均氣溫1.9 ℃，無霜期127 d左右。試驗地土壤類型也從草甸土向草甸沼澤土、腐殖質沼澤土以及泥炭土演變。試驗地主要優勢物種為小葉章(Calamagrostis angustifolia)、毛果苔草(Carex lasiocarpa)、狹葉甜茅(Glyceria spiculosa)、漂筏苔草(C.pseudocuraica)等[16]。

1.2 試驗設計

于2009年采用OTC開頂式氣室進行模擬CO2濃度升高野外原位試驗，設置3個處理，分別為低濃度 370 μmol·mol-1CO2、中濃度 550 μmol·mol-1CO2、高濃度 700 μmol·mol-1CO2。每個處理設置3個重復，共計9個氣室，氣室面積為11 m2，每年4-10月生長季期間通氣(雨天停止通氣)。OTC氣室內植被主要以小葉章為主，蓋度在85%以上，土壤類型主要有草甸沼澤土和泥炭沼澤土。

1.3 中小型土壤動物分離及鑒定

2017年秋季，即連續8年模擬CO2升高試驗之后，取面積為15 cm × 15 cm、深度為10 cm的土壤樣品帶回實驗室。共9個土壤樣品用于分離中小型土壤動物，分離土壤動物的土壤進行下一步理化性質分析。中小型干生土壤動物主要采用Tullgren干漏斗法烘干分離7 d，分離出的干生土壤動物用盛有75%酒精的器皿內收集。由于濕地濕生土壤動物較多且移動較慢，土壤溫度過高或過低都會影響其分離效果，因此采用濕漏斗法(Baermann)進行分離。分離所得的土壤動物采用多功能變焦顯微鏡Nikon AZ100體視顯微鏡Olympus SZX7觀察，參考《中國土壤動物檢索圖鑒》[17]和《中國亞熱帶土壤動物》[18]進行分類鑒定，并統計數量(單位：只)，所有土壤動物除線蟲綱和原尾綱均鑒定至科的水平。

1.4 環境因子測定

小葉章總生物量由地上生物量和地下生物量組成。地上生物量取樣面積與土壤動物取樣面積一致，即15 cm × 15 cm，用剪刀沿土壤表面剪下植物的地上部分；植物地下生物量使用挖掘法，挖取深度為0-10 cm，取出后用清水將根沖洗干凈分別置于80 ℃烘箱中烘干至恒重，每個處理重復3次。

土壤有機質采用重鉻酸鉀容量法測定[19]，土壤全氮采用半微量開氏法測定，土壤全磷采用硫酸-高氯酸消煮法測定，土壤含水率采用烘干法測定，土壤pH采用pH計(Sartorius PB-10)測定。

1.5 數據分析與處理

中小型土壤動物優勢類群按照不同土壤動物類群在群落總數量中所占比例劃分，分為優勢類群(＞ 10%)，常見類群 (1～10%)和稀有類群 (＜ 1%)。

根據土壤動物生活型和食性差異，將土壤動物分為雜食性(omnivore,Om)、植食性(phytophage,Ph)、捕食性(predator,Pr)和腐食性(saprophyte,Sa)4類取食功能群[20]。

采用如下公式對調查獲得的中小型土壤動物多樣性進行分析[21]。

式中：N為群落所有種類的個體總數，S為群落類群數，Pi=ni/N為第i個類群的多度比例。

所有試驗數據運用SPSS 20.0和CANOCO 4.5軟件進行統計分析，數據分析前，對中小型土壤動物數據進行lg(x+1)對數轉換，對于服從正態分布的土壤動物數據采用單因素方差分析(One-way ANOVA)和多重比較法(LSD)分析不同處理間數據的差異。在處理中小型土壤動物和土壤環境因子數據之前進行DCA分析，結果發現Lengths of gradient的第一軸小于3.0，因此選擇冗余分析(RDA)進行相關分析。圖中土壤動物密度數據為分離的土壤動物個體數量換算成的平均密度(× 103ind·m-2)，并使用ORIGIN 9.0和CANOCO 4.5軟件進行制圖。

2 結果與分析

2.1 CO2濃度升高對中小型土壤動物群落組成的影響

共捕獲中小型土壤動物4 985只，隸屬于7綱13目62個類群(成蟲和幼蟲分開統計)(表1)。在370 μmol·mol-1CO2處理樣地中，優勢類群是甲螨若螨 (Oribatida nymphs)，占捕獲量的20.95%；550 μmol·mol-1CO2處理樣地中，優勢類群主要是甲螨若螨和奧甲螨科，占捕獲量的27.9%；700 μmol·mol-1CO2處理樣地中，優勢類群主要是甲螨若螨、奧甲螨科、盲甲螨科和步甲螨科，占捕獲量的50.84%。3個不同CO2處理樣地中常見類群分別有23、18和17類；稀有類群分別有20、30和26類。不同處理樣地的土壤動物類群組成差異較明顯。370 μmol·mol-1CO2處理地勢較低且季節性積水較多，因此取樣時導致部分土壤動物如線蟲等數量較低。在3種CO2濃度處理的樣地中甲螨若螨均是優勢土壤動物，常見類群為蓋頭甲螨科、麗甲螨科、珠甲螨科、卷甲螨科、尖棱甲螨科、大翼甲螨科、小赫甲螨、菌甲螨科、四奧甲螨科、洼甲螨科、鮮甲螨科、等節跳蟲科、跳蟲科、長腳跳科和搖蚊科幼蟲。這表明共有優勢土壤動物和常見土壤動物是研究區域內對環境變化適應能力最強的土壤動物類群。此外，盲甲螨科和步甲螨科在3種不同處理樣地中作為優勢類群或常見類群，表明這3類土壤動物是本研究區域內廣適性土壤動物類群。

表1 不同CO2濃度處理下中小型土壤動物群落組成Table 1 Composition of soil meso- and micro-fauna at different concentrations of carbon dioxide

續表1Table 1 (Continued)

2.2 CO2濃度升高對中小型土壤動物多樣性的影響

CO2濃度升高對中小型土壤動物的多度影響顯著 (圖1)。700 μmol·mol-1CO2處理下中小型土壤動物的多度顯著高于 550 μmol·mol-1CO2處理 (P＜0.05)，550 μmol·mol-1CO2處理下的中小型土壤動物顯著高于 370 μmol·mol-1CO2處理 (P＜ 0.05)。在550 μmol·mol-1CO2處理下中小型土壤動物的類群數顯著高于 370 μmol·mol-1CO2處理 (P＜ 0.05)，但是550 μmol·mol-1CO2處理下的中小型土壤動物的類群數與 700 μmol·mol-1CO2處理并無顯著差異 (P＞ 0.05)。

圖1 CO2濃度升高對中小型土壤動物群落多度和類群數的影響Figure 1 Effect of different concentrations of carbon dioxide on the abundance and group number of soil meso- and micro-fauna

不同CO2濃度處理下，中小型土壤動物的Shannon-Wiener多樣性指數、Simspon優勢度指數和Margalef豐富度指數均無顯著差異(P＞ 0.05)，但Pielou均勻度指數對CO2濃度升高有顯著響應(P＜ 0.05) (圖2)，Pielou 均勻度指數均表現為 370 μmol·mol-1CO2＞550 μmol·mol-1CO2＞ 700 μmol·mol-1CO2。

2.3 CO2濃度升高對中小型土壤動物功能群結構的影響

在所有樣地捕獲的中小型土壤動物中，其多度以腐食性動物為主，占總多度的84.94%，包含26個類群，其中甲螨若螨占總多度的18.67%，其次依次是雜食性(6.70%)、植食性(6.22%)和捕食性(2.14%)。在所有樣地共捕獲的中小型土壤動物中，以腐食性類群數為主，占總類群數的42.62%，其次是捕食性(26.23%)、植食性(19.67%)和雜食性(11.48%)。腐食性動物在 700 μmol·mol-1CO2處理下多度明顯高于 550 μmol·mol-1CO2處理 (P＜ 0.05)，但類群數卻無顯著差異(P＞ 0.05)；雜食性動物多度與類群數隨CO2濃度升高顯著增加(P＜ 0.05)；植食性動物和捕食性動物的多度和類群數對CO2濃度升高均無顯著響應(P＞ 0.05) (圖3)。

2.4 不同類群中小型土壤動物和環境因子的冗余分析

選擇7種環境因子與中小型土壤動物的多度、類群數進行冗余分析(RDA)并進行排序。結果表明前兩個排序軸對物種的貢獻率累計達到88.90%，且蒙特卡洛檢驗表明，環境因子對土壤動物的影響達到顯著水平(第1排序軸F= 4.362，P= 0.036；所有排序軸F= 6.850，P= 0.078)，這說明環境因子可以在較大程度上反映不同類群土壤動物和環境因子之間的關系(表2)。

其中，第1軸與全磷呈顯著正相關關系(P＜ 0.05)，與總生物量和CO2濃度呈極顯著正相關關系(P＜ 0.01)；第2軸與有機質呈顯著正相關關系(P＜ 0.05)。由排序圖可以看出環境因子對中小型土壤動物分布相關性大小表現為：總生物量 ＞ CO2濃度 ＞ 有機質 ＞全磷 ＞ 全氮 ＞ pH ＞ 含水量 (表3)。

圖2 濃度升高對中小型土壤動物群落多樣性指數的影響Figure 2 Effect of different concentrations of carbon dioxide on the ecology index of soil meso- and micro-fauna community diversity

圖3 不同CO2濃度處理對中小型土壤動物不同功能群的多度和類群數的影響Figure 3 Effect of different concentrations of carbon dioxide on the abundance of different feeding groups of soil meso- and micro-fauna

表2 RDA排序軸的特征值、動物類群與環境因子的相關系數Table 2 Eigenvalues and taxa-environment correlation coefficients for the RDA ordination axes

表3 環境變量與RDA排序軸的相關系數Table 3 Correlation coefficients of environmental variables with RDA ordination axes

尾足螨科與長足虻科幼蟲，尖翅蠅科幼蟲與長腳毛蚊科幼蟲，蟹蛛科與蚤蠅科幼蟲，麗甲螨科與尖棱甲螨科，寄螨科、派盾螨科與舞虻科幼蟲，正蚓科、毛蠓科幼蟲、盤甲科、土蝽科、姬蠊科若蟲與虱嚙科等中小型土壤動物類群分布差異較小(圖4)。蟹蛛科、蚤蠅科幼蟲和等節跳蟲科等中小型土壤動物分布于兩個排序軸垂直交叉點附近，集中在圖的中心位置。其中蓋頭甲螨科與CO2濃度相關性較大，步甲科與土壤有機質相關性較大，搖蚊科幼蟲與全氮相關性較大，尾足螨科、長足虻科幼蟲與全磷相關性較大，沼嚙科與生物量相關性較大，正蚓科、毛蠓科幼蟲、盤甲科、土蝽科、姬蠊科若蟲)和虱嚙科均與土壤pH、土壤含水量緊密相關。

圖4 不同CO2濃度處理下的中小型土壤動物類群與環境因子RDA分析Figure 4 RDA analysis between soil meso- and micro-fauna groups and environmental variables at different CO2 concentrations

3 討論與結論

3.1 CO2濃度升高對中小型土壤動物群落組成及多樣性特征的影響

土壤動物群落組成及多樣性動態研究是土壤動物生態學的基礎[22]，不僅能揭示土壤動物對環境變化的響應，還能夠揭示群落的形成演替規律以及維持機制。三江平原中小型土壤動物群落的多度和類群數隨著CO2濃度升高呈顯著上升趨勢，國內外有關CO2濃度升高對土壤動物的影響結果表明，CO2濃度升高對土壤動物產生正面影響[23-25]，通過刺激植物的光合作用并提高植物的生物量，植被生物量的增加可以提高土壤表層的有機物輸入，并為土壤動物提供了食物資源和營養生態位，對土壤動物產生積極的間接作用。CO2濃度的增加通過提高初級生產力進一步導致凋落物增加、根系分泌物增多以及土壤食物網的分解，進而對土壤動物產生影響[26]。本研究得出CO2濃度升高對三江平原中小型土壤動物的多樣性指數、優勢度指數、豐富度指數均無顯著影響，但對均勻度指數有顯著影響。一般來說群落優勢度指數越大，說明群落內某種優勢土壤動物占群落總數的比例越高，進而導致土壤動物群落物種分布越不均勻[27]。本研究中共有優勢土壤動物甲螨若螨隨CO2濃度升高而數量增加，因此隨CO2濃度升高優勢度指數增加，均勻度指數減少，這與上述結論一致。

3.2 CO2濃度升高對中小型土壤動物功能類群的影響

土壤動物通過各功能類群間的食物網關系實現其生態作用，已有研究表明CO2濃度升高影響土壤動物不同功能類群數量,進而影響土壤整個食物網結構[28]。本研究中雜食性動物的多度和類群數以及腐食性動物的多度隨CO2濃度升高明顯增加，這與Eisenhauer等[29]研究結果一致。雜食性土壤動物多度增加的原因可能是CO2濃度升高增加植物的生物量和土壤動物的多度，進而增加雜食性土壤動物的食物來源。腐食性動物主要取食降解后的動植物殘體，CO2濃度升高增加了土壤中凋落物的分解效率加速了腐殖質的形成，導致腐食性土壤動物對CO2濃度升高有正向反應。

3.3 中小型土壤動物與環境因子的關系

土壤生境條件決定了土壤動物存在的類群密度，土壤動物群落結構主要受到土壤有機質、植物生物量等環境因子的影響[30]。本研究結果顯示CO2濃度升高增加了土壤有機質含量和植物總生物量等，改變了土壤動物的生存環境。而土壤動物是地下生態系統重要的組成部分，能夠對土壤環境變化做出快速反應，因此土壤的環境指標可以作為衡量土壤質量變化的重要因子[26]。土壤動物受到土壤環境因子的間接影響，比如引起土壤土壤環境因子的變化間接影響土壤動物的群落多樣性[31]，或者通過影響植物生長狀態影響著土壤動物棲息的土壤環境因子，而不同類群的土壤動物對環境因子的選擇存在差異性，因此對土壤動物產生直接或間接的影響[32]。已有研究表明，土壤動物的密度與有機質、全磷的相關性最大[33]，與土壤含水量、土壤pH、全氮關聯性并不顯著[34]，不同物種受環境因子影響程度存在一定差異性[35]。為此本文進行冗余分析(RDA)結果發現CO2濃度、植物總生物量、有機質以及全磷是影響土壤動物群落組成的主要因素，而CO2濃度升高直接導致植物總生物量、有機質含量等土壤環境因子增加，以豐富的食物資源和良好的土壤環境對土壤動物產生間接作用。因此，未來研究中應該更注重于長期監測中土壤環境因子與中小型土壤動物群落的關系，在多尺度、多時間序列的環境數據中對研究對象進行綜合分析討論。

隨著CO2濃度升高顯著影響中小型土壤動物的群落組成結構，但是不同的功能類群的土壤動物產生不同的響應特征。在CO2濃度升高的驅動條件下，腐食性土壤動物和雜食性土壤動物做出正向響應，而植食性土壤動物和捕食性土壤動物對其響應不敏感。中小型土壤動物群落受植物生物量、全磷和土壤有機質含量的間接調控，不同類群的土壤動物對環境變化的適應程度不同。因此，說明CO2濃度升高在一定程度上影響三江平原濕地地下生態系統功能。在全球氣候變化背景下，地上-地下相互作用在調控生態系統和功能方面發揮至關重要的作用，在今后的研究中應綜合多因素耦合作用進行深入研究，揭示土壤動物群落對全球變化的調節功能和適應機制。