荒漠草原土壤相對濕度對豬毛蒿表型可塑性的影響

陳 林,蘇 瑩,李月飛,楊麗娜,王 磊,宋乃平,*,楊新國,卞瑩瑩,祝忠有,孟文婷,陳 娟

1 寧夏大學西北退化生態系統恢復與重建教育部重點實驗室,銀川 750021 2 寧夏大學西北土地退化與生態恢復國家重點實驗室培育基地,銀川 750021 3 Biostatistics Department, Pennsylvania State University, Hershey, PA 17033 4 寧夏大學 農學院,銀川 750021

植物表型可塑性被定義為同一個基因型植物響應并適應不同生境而改變形態、生理和行為等現象或能力的特性[1],也可以是一個基因型在環境作用下能表達的表型范圍[2],是植物對環境條件或刺激作出的重要反應和方式[3- 4]。憑借表型可塑性,植物可以獲取更多資源,占據廣闊的地理范圍和多樣化的生境,使其具有更寬的生態幅和更好的耐受性,從而成為生態位理論中的廣幅種[5]。一般來說,具有較大可塑性的植株,能更好地適應環境的變化[6]。植物對環境的響應性是反映植物對環境適應過程中內部與外部不同功能之間的權衡,是植物在特定環境下生存適應策略的重要表現[7],因此,研究植物表型可塑性具有重要的生態學意義[8]。加之由于植物分布廣、易生長繁殖,而且植物的表型可塑性指標測量簡單易行,可明顯地呈現出環境對其生長和發育的影響[9],長期以來,一直受到相關學者的關注[10]。在近30年中對不同植物可塑性研究的數量呈指數增長[11]。

在自然條件下,植物生長繁殖所處的環境條件和所需資源往往呈現出異質性分布[12],普遍存在的自然生境異質性使得植物獲取資源的難度大大增加[13],嚴重影響其生長、繁殖和擴散[10]。而環境差異造成植物的生長分異是植物生長可塑性的基礎表現[14],作為植物在選擇壓力下所形成的一種有效獲取必需資源的生態適應對策[15]。因此植物表型可塑性與其環境異質性密不可分[16]。荒漠草原年降水量少,水分是影響該地區植物存活、生長和繁殖的關鍵性限制因子之一[17]。由于受地形地貌的影響,小尺度范圍內的土壤含水量也會發生較明顯的變化。但目前,在荒漠草原開展關于水分條件對植物表型可塑性影響的相關研究尚少。

表型可塑性是植物普遍存在的現象[14,18],目前,已在陸生植物的多個類群中開展了相關研究[10],但大多集中在入侵物種,而對于非入侵物種的研究較少[5]。豬毛蒿是一種廣泛分布的物種,在我國新疆、寧夏、云南等大部分地區均有分布,局部地區往往可形成單一優勢種群和次生演替的先鋒物種。此外,由于豬毛蒿種群生長環境的差異性,種群的維持和更新與其自身形態可塑性關系密切,對不同土壤相對濕度條件下豬毛蒿表型可塑性研究,有助于認識豬毛蒿的生態適應性,以提高對該物種的預警和控制能力。目前,關于豬毛蒿的研究主要集中在群落演替、化學成分、化感作用等方面[19],對荒漠草原異質生境下豬毛蒿表型可塑性的相關研究尚未引起足夠重視。本文通過調查研究豬毛蒿生物量及其不同器官分配格局,試圖回答以下問題：(1)在荒漠草原,不同土壤相對濕度條件下豬毛蒿是否具有表型可塑性？(2)豬毛蒿具有什么樣的繁殖適應策略？以期為荒漠草原的恢復及管理提供基礎資料和科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

本研究區處于寧夏中部干旱帶的荒漠草原,地貌為鄂爾多斯緩坡起伏高原。氣候特點為干旱少雨,蒸發量大,冬春兩季風大沙多,屬典型的中溫帶大陸性氣候。近50年平均氣溫為8.46℃,年降水量為276.3 mm,年日照時數為2862.6 h。該區域植被主要受水分因素限制[20],表現出物種多樣性較低、群落結構簡單、沙生特征明顯。地下水資源匱乏。20世紀60年代以來,由于人類活動加劇,土地沙化面積仍不斷擴大。

1.2 研究材料與方法

豬毛蒿(Artemisiascoparia)為菊科(Asteraceae)蒿屬(Artemisia)植物,廣布于歐、亞大陸溫帶至亞熱帶地區,局部地區構成植物群落的優勢種。由于控制實驗條件下的研究背景不包括所有潛在的環境選擇力,與植物生境的真實情況有很大差距[21-22],而自然環境包括多種因素的共同影響和同時、異時的交互作用,因此,最好評價自然條件下種群中的可塑性及其結果對環境因子和表型可塑響應的復雜性[23-24]。本研究在寧夏中部荒漠草原采用隨機取樣的方法,選取39個典型的豬毛蒿群落樣地(圖1)。

圖1 豬毛蒿采集樣地分布示意圖Fig.1 Distribution of sampling sites of A. scoparia in the heterogeneous habitats in desert steppe

所有的豬毛蒿植株樣本于2017年10月4—8日進行采集,先用GPS定位并記錄采樣點的經緯度和海拔信息,然后在每個樣地設置5個樣方,樣方間的距離大于10 m。取樣前1個月內無>5 mm單次降雨且近7 d內無降雨事件發生。采用便攜式土壤水分測量儀(England,ML3)對0—5 cm、5—10 cm和10—20 cm土層土壤水分進行測量；土壤硬度采用數顯式土壤緊實度儀(USA,SC- 900)進行測量；蓋度測量選擇常用的目測估算法；密度為實際測量值。每個樣地隨機選取生長健康、沒有人為干擾和病蟲害影響的豬毛蒿5株,用卷尺測量地上部分高度和冠幅后,挖取整株,根部清理干凈分株裝于信封袋帶回實驗室。室內測量豬毛蒿植株特征前,去除雜草、小石塊等雜質,把植株分為頭狀花序、根、莖和葉等部分,分別裝入信封并置于65℃烘箱中烘干48 h至恒重,然后用萬分之一電子天平進行稱重。

1.3 數據處理與分析

0—20 cm土層土壤含水量為0—5 cm、5—10 cm和10—20 cm土層土壤含水量的加權平均值。采用0—20 cm土層土壤含水量與田間持水量(風沙土田間持水量實測值為23.9%,灰鈣土為29.3%,風化基巖為24.6%)的百分比,即土壤相對濕度[25]進行統計分析,劃分出3個等級：<30%、30%—40%和>40%,所對應樣方數量分別為87、77和26個。

對個體大小應該用營養器官生物量還是地上部分總生物量來衡量并不統一,本研究中豬毛蒿個體大小以地上部分生物量干重為準[26]；繁殖器官大小以頭狀花序干重為準；營養器官是根、莖和葉的干重之和；株高為主莖最上端與地面間的自然高度；冠幅為東西向長度和南北向長度的乘積；繁殖分配為繁殖器官干重占植物個體總生物量干重的百分比。在位置效應分析中,將植株按株高平均分為上部、中部和下部[27],分別統計單株豬毛蒿各部位的生物量、繁殖體數量、繁殖體重量,并計算單個繁殖體重量,單個繁殖體重量為單株繁殖體重量與單株繁殖體數量的比值。采用經典的異速方程：Y=βxα進行異速增長關系分析,個體大小(V)與繁殖器官(R)的數據進行對數轉換以去除變量偏差對回歸系數的影響,然后進行統計分析相關性[28]。根冠比為地下生物量和地上生物量的比值[14]。

可塑性的表達方式有很多,最基本的一種是計算不同環境下特征平均值的差異,目前很多常用的公式衍生于此[23]。還可直接用方差分析得出的環境因子導致的特征變異程度評價可塑性[29],本研究采用兩者結合的方法進行分析。

所有數據在Excel 2016和SPSS 21.0軟件中進行統計、計算和制圖,采取單因素方差分析(One-way ANOVA)和最小顯著差異法(LSD)分析不同生境各特性、豬毛蒿株高、莖粗、根長、根重以及各生物量等方面的差異。

2 結果與分析

2.1 豬毛蒿生長和生物量特征

從圖2中可以看出,當土壤相對濕度>40%時,豬毛蒿的株高(42.51 cm)極顯著高于其他兩種土壤相對濕度生境,且土壤相對濕度<30%的株高(22.84 cm)又極顯著低于30%—40%的土壤相對濕度生境(27.88 cm)(P<0.001)。土壤相對濕度>40%的豬毛蒿平均莖粗為4.44 mm,極顯著大于其他兩種土壤相對濕度生境(P<0.001),而土壤相對濕度<30%的莖粗(2.50 mm)和30%—40%(2.99 mm)間無顯著差異(P>0.05)。根長方面,30%—40%的土壤相對濕度生境和>40%、<30%生境間均無顯著差異(P>0.05),但>40%生境下的平均根長(18.34 cm)顯著高于<30%生境(14.27 cm)(P<0.05)。不同土壤相對濕度生境下根重間的差異和莖粗的情況一樣,土壤相對濕度>40%生境下(1.88 g)極顯著大于<30%(0.31 g)和30%—40%(0.53 g)生境(P<0.001),而<30%和30%—40%間無顯著差異(P>0.05)。從單株生物量來看,土壤相對濕度>40%生境下(17.61 g)遠高于<30%(2.10 g)和30—40%(4.27 g)土壤相對濕度生境,達到了極顯著差異(P<0.001)。但對根冠比的分析發現,土壤相對濕度<30%、30%—40%和>40%生境下的平均值分別為0.189、0.185和0.152,隨著土壤相對濕度的增大而呈減小的趨勢,但無顯著差異(P>0.05)。

圖2 不同土壤相對濕度下豬毛蒿的生長和生物量特征Fig.2 Growth and biomass characteristics of A. scoparia in the heterogeneous habitats不同大寫字母表示不同土壤相對濕度間差異顯著。圖中符號“×”表示平均值

2.2 位置效應

不同土壤相對濕度生境下豬毛蒿的地上生物量、頭狀花序數量和重量、單個頭狀花序重量的比較結果見圖3。可以看出,土壤相對濕度>40%生境下單株地上生物量、單株頭狀花序數量和重量均顯著大于<30%和30%—40%生境(P<0.05),而土壤相對濕度<30%和30%—40%生境間差異不顯著(P>0.05)。

圖3 不同生境下的豬毛蒿個體大小和繁殖器官格局特征Fig.3 The structure characteristics of aboveground biomass and reproductive body of A. scoparia in heterogeneous habitats不同大寫字母表示表示不同土壤相對濕度間差異顯著,不同小寫字母表示同一土壤相對濕度不同部位間差異顯著

不同土壤相對濕度生境下,豬毛蒿不同部位生物量大小排序為：上部<中部<下部,且下部顯著大于上部(P<0.05),除<30%生境下中部生物量與上部和下部間有顯著差異(P<0.05),其他兩種土壤相對濕度生境下中部與上部和下部間均無顯著差異(P>0.05)。

從頭狀花序數量來看,土壤相對濕度30%—40%和>40%生境豬毛蒿上部、中部和下部頭狀花序平均數量分別為352.90、934.81、1441.00個和2117.42、5408.25、4665.38個,但同一土壤相對濕度生境差異不顯著(P>0.05),<30%生境下上部、中部和下部頭狀花序平均數量分別為302.43個、426.54個和530.45個,下部數量顯著多于上部(P<0.05)。

從頭狀花序重量來看,<30%生境下上部、中部和下部分別為0.24 g、0.32 g、0.42 g,下部的頭狀花序重量顯著高于上部(P<0.05),中部和上部、下部間無顯著差異(P>0.05)；30%—40%生境豬毛蒿上部、中部和下部分別為0.28 g、0.71 g、0.90 g,>40%生境下分別為1.10 g、3.05 g、2.97 g,這兩種生境下中部頭狀花序重量顯著高于上部(P<0.05),而下部則與上部和中部無顯著差異(P>0.05)。

土壤相對濕度<30%生境下上部、中部和下部單個頭狀花序重量分別為8.5×10-4、8.2×10-4、8.1×10-4g,30%—40%和>40%生境下上部、中部和下部分別為8.0×10-4、7.8×10-4、7.6×10-4g和7.8×10-4、7.2×10-4、6.9×10-4g,均表現為上部>中部>下部。豬毛蒿不同部位的單個頭狀花序重量間均無顯著差異(P>0.05)。

2.3 不同土壤相對濕度下豬毛蒿繁殖器官絕對投入量

異速生長描述的是非線性數量關系,通常以冪函數形式表示[30-31]：Y=βxα。其中,Y為繁殖器官生物量,X為植物的個體大小,β和α是常數。通過對繁殖器官生物量與個體大小進行對數轉換后,分析兩者間的異速增長關系。不同土壤相對濕度生境下豬毛蒿的繁殖器官絕對投入量(lgR)隨著個體大小(lgV)的增大而增加(圖4),呈極顯著的正相關關系(P<0.001)。根據繁殖閾值的概念,當y軸為0時,土壤相對濕度<30%、30%—40%和>40%生境下x軸的截距(圖4中虛線)分別為0.272、0.298和0.302,所應對繁殖閾值的個體大小分別為1.868、1.987和2.006 g。

圖4 不同土壤相對濕度下豬毛蒿繁殖器官生物量(lg R)和個體大小(lg V)的相關性Fig.4 Correlation analysis between aboveground biomass (lg V) and reproductive biomass (lg R) of A. scoparia in heterogeneous habitats

2.4 不同土壤相對濕度下的豬毛蒿繁殖分配

豬毛蒿的平均繁殖分配在土壤相對濕度<30%、30%—40%和>40%3種生境下分別為0.259、0.345和0.484,呈極顯著差異(P<0.001)。3種土壤相對濕度生境下豬毛蒿個體大小和繁殖分配間達到了極顯著正相關水平(R2=0.254,P<0.01),但只有在土壤相對濕度為30%—40%時,兩者間呈顯著正相關水平(R2=0.0755,P<0.05),而在<30%和>40%生境下未達到顯著水平(P>0.05)(圖5)。

圖5 不同土壤相對濕度下豬毛蒿植株個體大小與繁殖分配的關系Fig.5 Correlation analysis between individual size and reproductive allocation of A. scoparia in heterogeneous habitats

2.5 豬毛蒿生物量間的相關關系

豬毛蒿的平均營養器官生物量在土壤相對濕度<30%、30%—40%和>40%3種生境下分別為1.287 g、1.546 g和18.801 g,而對應的繁殖器官生物量分別為1.078 g、1.251 g和15.505 g。3種土壤相對濕度生境下營養器官和繁殖器官生物量間均呈極顯著正相關關系(P<0.001)(圖6)。整體分析,荒漠草原豬毛蒿的繁殖器官和營養器官生物量間呈線性正相關關系(R2=0.9449,P<0.001),說明豬毛蒿的繁殖器官和營養器官生物量間存在正向權衡。

圖6 豬毛蒿各組生物量之間的線性回歸關系Fig.6 Linear regression relationship between each biomass group of data of A. scoparia

不同土壤相對濕度生境下豬毛蒿的頭狀花序數量分布在107—108841個,單株頭狀花序重量則在0.0569—71.2536 g。其中,<30%生境下單株豬毛蒿的頭狀花序平均個數僅為1388.01,平均頭狀花序重量也僅為1.08 g；30%—40%生境下單株豬毛蒿頭狀花序為1666.40個,重量平均為1.26 g；而>40%生境下豬毛蒿的單株頭狀花序個數高達24267.00,頭狀花序平均重15.50 g。綜合分析得出,荒漠草原豬毛蒿的頭狀花序重量和數量間呈極顯著線性正相關關系(R2=0.9717,P<0.001),說明豬毛蒿的繁殖體數量和質量間也存在著正向權衡。

土壤相對濕度<30%生境下單株豬毛蒿平均地上生物量為2.01 g,平均地下生物量為0.36 g；30%—40%生境下單株豬毛蒿平均地上生物量為2.41 g,平均地下生物量則為0.39 g；而>40%生境下平均地上生物量為30.79 g,平均地下生物量為3.51 g。可以看出,3種土壤相對濕度生境下豬毛蒿的地上生物量均大于地下生物量,且地下生物量隨著地上生物量的增大而增加,兩者間均呈極顯著正相關關系(P<0.001)。同樣表明豬毛蒿的地上和地下生物量間也存在著一定的權衡。

2.6 豬毛蒿生物量的權衡

土壤相對濕度<30%生境下豬毛蒿單個頭狀花序平均重量為0.791 g,30%—40%生境下單個頭狀花序平均重量為0.781 g,>40%生境下為0.636 g,不同土壤相對濕度生境下的單個頭狀花序重量間均無顯著差異(P>0.05)。從圖7中可以看出,豬毛蒿單個頭狀花序重量與個體大小間呈正相關關系,但相關性不顯著(P>0.05)。單個頭狀花序重量與單株頭狀花序數量間呈負相關關系,同樣未達到顯著水平(P>0.05)。說明單個頭狀花序重量并不隨著個體大小和頭狀花序數量的增加而發生顯著變化。

圖7 單個頭狀花序重量與個體大小、每株頭狀花序數量的線性回歸關系Fig.7 Liner regression relationship of capitulum mass with individual size and capitulum number

3 結論與討論

植物表型可塑性Bradshaw-Sultan效應理論[32]認為,植物體某些關鍵表型特征的相對穩定性是以另外一些特征可塑性的升高為代價的,前者一般而言與植物適合度的關系更為緊密。本文研究結果為該理論提供了實驗證據,豬毛蒿的根冠比、單個頭狀花序重量、繁殖閾值特征不受其他表型特征的影響,均表現出相對的穩定性,而其他表型特征則對土壤水分狀況表現出明顯的可塑性。此外,大量研究已經發現,花的數量和大小之間存在權衡關系[33],但也有學者研究發現Amphibromusscabrivalvis的這種權衡未被有力證明[34],本研究對豬毛蒿的研究結果同樣發現,單株頭狀花序的數量和單個頭狀花序的重量間雖然呈負相關關系,但未達到顯著水平(P>0.05)。因此,花數量和大小間的權衡關系在不同研究目標植物間是有差異的。

生態學之所以被稱為“自然的經濟學”,原因之一在于它將資源投入與分配及其收益之間的權衡作為理解自然界各種生物學特征及適應進化的基礎[35]。植物在其生長和發育過程中增加對根生物量的投入,保證了植株隨個體大小的增長而不斷增加的養分和水分需求[36]。也有研究發現,生物量的分配隨著生育期而發生變化,葉生物量分配在幼年階段較高,而在成熟階段會減小[37],主要是植物在不同時期會動態調整生物量的分配以利于自身在有限資源條件下的生長和生存,即異速生長[31]。本研究中,平均地下生物量(0.94 g/株)較地上生物量小(7.32 g/株),這可能是在生長后期,豬毛蒿將營養物質盡量投入到繁殖生長,以保證后代的延續。從所處的生境來看,在土壤相對濕度高的條件下(土壤相對濕度>40%),豬毛蒿地下生物量相對較多(3.51 g/株),以提供生長所需要的營養,同時可以將更多的資源分配給地上部分的生長(30.79 g/株),因此整株生物量較大,這可以保證其在光照、空間、養分等方面的競爭力。

豬毛蒿株高、莖粗、根長、根重以及地上生物量均表現出隨土壤相對濕度的增大而增加,表明水分條件對于豬毛蒿的生物量積累是至關重要的。當土壤相對濕度高時,相對資源水平和環境容量也高,豬毛蒿植株的生長旺盛,在充分利用有限資源的基礎上,進行種群擴張,以占據更為有利的生境；當土壤相對濕度低時,由于資源的限制,土壤中可用水量減少會引起葉內水分含量下降,從而減慢光合速率,進而導致生物量積累的下降[38]。由此可以預測,荒漠草原豬毛蒿在土壤相對濕度較好的立地比土壤相對濕度較差的立地、降雨量多的年份會比降雨少的年份產生更高的生物量,這對于豬毛蒿的防控具有一定的參考價值。

隨著進化-發育生物學的興起,使得表型變異產生的發育過程和分子機制研究成為熱點,表型可塑性的生態-進化學意義將是未來研究的重點[23]。此外,無論從短期還是長期看,可塑性響應都是一個動態過程,目前關于面對環境變化時種群可塑性動態及其對群落貢獻的研究很少,還需要關于可塑性與物種當代或多代的生境適應、物種交互作用等問題之間關系的廣泛研究[39]。以上涉及的內容和方向都將是未來研究的重點和熱點。