黃巖島潟湖珊瑚的共生蟲黃藻密度及其生態意義

潘子良，余克服，王英輝，黃學勇，覃禎俊

(1.廣西大學珊瑚礁研究中心， 廣西南寧530004； 2.廣西南海珊瑚礁研究重點實驗室， 廣西南寧530004；3.廣西大學海洋學院， 廣西南寧530004； 4.廣西大學資源環境與材料學院， 廣西南寧530004)

珊瑚礁生態系統具有極高的生物多樣性和初級生產力，為約30%的海洋魚類提供棲息地，同時為約5億人類提供資源服務[1-2]，然而受全球氣候變暖和人類活動加劇的影響，全球珊瑚礁正處于快速退化之中[3-4]。在珊瑚礁生態系統中，蟲黃藻與珊瑚蟲的共生體系是最基本的生態特征，蟲黃藻供給珊瑚蟲90%的日常營養需求[5]，因此共生的蟲黃藻密度是評估珊瑚健康狀況的關鍵指標。全球變暖引起珊瑚礁退化的最主要表象—珊瑚白化，就是因為珊瑚大量失去了共生的蟲黃藻或色素所致。

南海珊瑚礁在生態安全、資源供給、領土維護等方面發揮著重要作用，但與全球珊瑚礁一樣，過去幾十年來也總體處于快速退化之中，如西沙群島及南海北部珊瑚礁區的活珊瑚覆蓋度大幅度下降，而南沙群島的珊瑚則大量失去了共生的蟲黃藻[4]。處于南海中東部的黃巖島，是我國南海珊瑚礁的重要組成部分。黃巖島海域既遠離了低緯度如南沙群島的高溫影響，又遠離了南海北部如海南島的人類活動干擾，理論上維持著理想的珊瑚礁發育環境。但迄今關于該區域珊瑚礁的生態環境信息卻甚少，僅有基于1970s中國科學院南海海洋研究所的調查發現的珊瑚19屬46種[6]。本文因此于2015年5月對黃巖島的潟湖開展科學調查，并以與珊瑚共生的蟲黃藻密度為主線評估黃巖島潟湖的生態環境現狀及在全球變暖背景下的發展趨勢。

1 研究區域與方法

1.1 黃巖島的環境特征

黃巖島(117°40′～117°52′E，15°05′～15°13′N)位于中沙群島以東偏南，是一個近似于等腰直角三角形的大洋型珊瑚環礁，也是中沙群島及其周邊數十萬平方公里海域內唯一在低潮出露的大型環礁。黃巖島總面積約133 km2，周長約46 km，包括高潮淹沒低潮出露的環形礁坪面積53 km2，礁外坡珊瑚生長帶面積3.2 km2及中央潟湖面積約77 km2。黃巖島四周均被接近低潮面的礁坪環繞，于東南端有一個通道與外海相通，可以進行水體交換，通道內寬外窄，為500～200 m，其邊緣水深為3 m，中部水深為6～8 m。潟湖對徑為8～13 km，水深多數在9～11 m，最大水深為19.5 m。潟湖具有寧靜的沉積環境, 沉積物明顯隨水深的增加而變細，由細砂到粗粉砂灰泥屑。

該海域屬于海洋熱帶季風氣候，每年9月至翌年2月盛行東北風，3、4月份為東北東風，5月以東北風為主，6月以南風為主，7、8月份則盛行西南風，東北風占絕對優勢。礁區內臺風頻率高，風力大，尤其以偏南風的風力最強，對環礁南面和西面的沖擊破壞作用更強烈[7]。2001年～2015年的年均海表溫度(SST)為28.6 ℃(礁區表層海水年平均溫度為28 ℃)，月平均SST變化于26.8 ℃(1～2月)到30.1 ℃(5～6月)之間(數據來源于NOAA衛星資料)。

1.2 樣品采集和實驗分析

2015年5月分別在黃巖島潟湖的東北部、東南部和南部采集珊瑚樣品36個(圖1)。室內采用國際通用的單位面積法對珊瑚共生的蟲黃藻密度進行分析[8-12]，具體步驟如下：

① 取表面積～50 cm2的珊瑚樣品，在封閉的容器中，使用美國潔碧(waterpik)沖洗器高壓沖洗(0.45 μm過濾海水)分離珊瑚組織和蟲黃藻；

②將含有蟲黃藻的沖洗液搖晃均勻倒入量桶，充分混勻；

③取一式4份,每份3 mL均勻藻液于離心管內，離心(4 000 r/min, 3 min)，緩慢除去上層清液，之后加入l mL 5%福爾馬林于離心管內固定藻體，2～4 h后置于0 ℃保存；

④對0 ℃保存的蟲黃藻溶液使用血球計數板統計藻數量(n=8)；

⑤根據鋁箔紙重量和面積的關系[13]，計算該蟲黃藻共生的珊瑚表面積，得出珊瑚體共生蟲黃藻的密度。

實驗數據用Excel2003處理，Origin9.0作圖，所有數據統計分析都在SPASS17.0中完成，一維方差(one-ANOVA)進行平均值的比較,種間差異以Scheffe做事后檢驗，顯著性水平設定為0.05(p<0.05)。

圖1 黃巖島潟湖采樣點分布示意圖Fig.1 Map of Huangyan Island and study sites in the lagoon

2 結 果

黃巖島潟湖20種珊瑚共生蟲黃藻密度分布見圖2。黃巖島潟湖內珊瑚的平均共生蟲黃藻密度為(2.36±1.20)×106cells/cm2，變化于(0.86～4.24)×106cells/cm2，松枝鹿角珊瑚平均密度最低，為(0.86±0.28)×106cells/cm2；團塊濱珊瑚平均密度最高，為(4.24±0.11)×106cells/cm2。共生蟲黃藻藻密度具有明顯的種間差異(p<0.001)，枝狀珊瑚的平均共生蟲黃藻密度為(1.42±0.39)×106cells/cm2，塊狀珊瑚的平均共生蟲黃藻密度為(2.90±0.87)×106cells/cm2，塊狀珊瑚的明顯高于枝狀珊瑚。

3 討 論

3.1 黃巖島潟湖內珊瑚共生蟲黃藻密度的種間差異

黃巖島潟湖內20種36個珊瑚的共生蟲黃藻密度總體上具有明顯的種間差異(p<0.001)(圖2)，枝狀珊瑚的共生蟲黃藻密度(1.42±0.39)×106 cells/cm2，明顯低于塊狀珊瑚的共生蟲黃藻密度(2.90±0.87)×106cells/cm2；這一特征也發現于南海其他珊瑚礁區，如李淑等[14]對南海北部三亞灣和大亞灣39種珊瑚的研究表明，枝狀珊瑚的共生藻密度也是低于塊狀珊瑚, 并得出珊瑚耐高溫的能力(或抵抗白化的能力)與蟲黃藻密度的高低密切相關，解釋了為什么經常見到枝狀珊瑚白化,而塊狀珊瑚白化較少這一生態現象。BAIRD等[15]認為高密度的共生蟲黃藻可能含有更多的三苯甲咪唑類氨基酸(MMAs)，而MMAs能夠吸收(UV)紫外線并阻止有害化合物的合成[16-17]。又有研究表明珊瑚熒光蛋白(FPs)的含量與蟲黃藻密度有關[18]，而FPs能保護蟲黃藻免受溫度和光脅迫的影響[19]，降低了對熱白化的敏感性[18]。高密度的共生蟲黃藻還可以提高藻細胞對強光的自我遮蔽效應，蟲黃藻受到的輻射通量減少，氧釋放速率降低，最終活性氧(ROS)產量降低[20]，從而增強了珊瑚對熱應力的耐受性[21]。此外，珊瑚—蟲黃藻共生體能產生很多防御ROS和抵消其損害的物質，包括超氧化物歧化酶(SOD)，過氧化氫酶(CAT)等[22]。最近的研究表明，珊瑚蟲黃藻含有的線粒體交替氧化酶(AOX)能減少線粒體受到的氧化應力[23]。綜上所述，珊瑚共生蟲黃藻密度的高低可大體反映珊瑚對熱應力的耐受性強弱。

圖2 黃巖島潟湖20種珊瑚共生蟲黃藻密度的分布(mean±SE)Fig.2 Distribution of zooxanthellae density of 20 species in Huangyan Island lagoon(mean±SE)

圖3 石珊瑚共生蟲黃藻密度(mean±SE)Fig.3 Mean density of symbiotic zooxanthellae(mean±SE)

3.2 黃巖島潟湖與南海其他礁區珊瑚蟲黃藻密度的地域差異

筆者發現同一季節黃巖島潟湖內的珊瑚共生蟲黃藻的密度顯著高于南海其他珊瑚礁區(圖3)，如2007年6月南沙群島珊瑚礁(當時月均SST為30.8 ℃)、2007年5月三亞鹿回頭珊瑚(當時SST約為26 ℃)珊瑚的共生蟲黃藻密度，無論是枝狀的鹿角珊瑚、杯形珊瑚，還是塊狀的濱珊瑚、蜂巢珊瑚，都明顯低于黃巖島潟湖的珊瑚，說明相比于南海其他珊瑚礁區，黃巖島潟湖內珊瑚總體處于更加健康的水平，具有更強的耐熱性。分析認為黃巖島所處的位置對珊瑚礁發育具有獨特的優勢，一方面其遠離赤道，年均溫度(28.6 ℃)低于南沙群島的28.9 ℃(數據來源于NOAA衛星數據)，夏季高溫(30.1 ℃)也低于南沙群島的30.3 ℃(數據來源于NOAA衛星數據)，因此減少了高溫導致珊瑚白化的威脅；另一方面，南海北部潿洲島、三亞灣等區域長期處于高環境壓力之下，如周浩郎等[25]對潿洲島珊瑚礁的健康狀況進行評估發現，污染、過度捕撈及踩踏、拋錨、水下工程等物理性損傷，致使潿洲島珊瑚礁處于退化中的亞健康狀態；施祺等[26]對三亞鹿回頭礁區的研究發現，三亞珊瑚礁處于衰退之中，最大的威脅主要是污水量增加、生活廢棄物排放以及陸源泥沙的輸入；趙美霞等[27]研究發現，近50年來三亞鹿回頭岸礁活珊瑚覆蓋率顯著下降，珊瑚礁總體呈衰退趨勢，而黃巖島遠離大陸，遠離了人類活動的直接干擾和陸源污染的影響，這對黃巖島珊瑚礁的生長是極為有利的。然而，黃巖島潟湖因為水淺、相對封閉、水動力弱和高濁度等環境特點，又非常不利于珊瑚的生長[7]。另外，通過周熱度圖可以發現在6月11日到9月14日之間，黃巖島熱周度均高于4 ℃，推測這段時期黃巖島潟湖內的珊瑚可能受到足夠的累積熱脅迫[28]，值得進一步關注。

3.3 珊瑚共生蟲黃藻密度對黃巖島潟湖的珊瑚礁的生態指示意義

2015年全球大多數珊瑚礁發生了大規模的白化，NOAA宣稱這是繼1998年和2010年全球珊瑚白化事件之后的第三次全球性珊瑚白化事件[29]。黃巖島月均SST數據顯示(圖4)，2001年～2015年黃巖島的平均SST總體呈上升趨勢。黃巖島5月的平均SST為30.2 ℃，6月平均SST達到最高值30.7 ℃；NOAA衛星綜合數據(http://www.ospo.noaa.gov/Products/ocean/cb/hotspots/2015.html)也顯示黃巖島自2015年5月7日開始出現高SST異常(圖5)，異常范圍在0.5 ℃～0.75 ℃，至6月18日出現異常SST高峰，黃巖島平均SST異常值在1.5 ℃～1.75 ℃。本文采樣和調查時間(5月19日～5月24日)正處于本次異常高SST事件的中前期，理論上黃巖島潟湖內的珊瑚發生白化的可能性低。雖然實際上調查期間潟湖瞬時實測的SST>31 ℃，遠超30.3 ℃(1998年全球47個珊瑚礁大規模白化的平均SST)[30]，實際上除了在潟湖內發現個別珊瑚白化，基本上沒有發現珊瑚生長的異常此現象，說明2015年異常高的SST對黃巖島潟湖石珊瑚并沒有明顯的影響，珊瑚共生的蟲黃藻依然維持在健康的水平。

目前, HotSpot和DHW被證明可以對一定范圍的珊瑚礁白化的發生提供相當高成功率的預測[31-32]。因此，為了更好地預測特定區域珊瑚白化的可能性,有學者[33]提出利用周熱度(degree heating weeks, DHW)指數來預測一定珊瑚礁區珊瑚是否會發生白化，DHW是指珊瑚礁在過去12周內承受的熱應力累積，1個DHW表示溫度超過Hotspot 1 ℃的時間為一周或溫度超過Hotspot 2 ℃的時間為半周，以此類推，單位為 ℃周。理論上,其值達4 ℃周時，表示此時有足夠導致相當比例的珊瑚物種開始白化的累積熱脅迫,而當DHW達到8 ℃周時，指示大范圍的珊瑚白化可能會出現，并伴隨大面積的珊瑚死亡。從黃巖島周熱度圖(http://www.ospo.noaa.gov/Products/ocean/cb/dhw/2015.html)可以看出，采樣期間周熱度均小于2 ℃(圖6)，表示此時還沒有足夠的導致相當比例的珊瑚物種開始白化的累積熱脅迫[33]。

圖4 黃巖島2001年～2015年月均SST和最熱月SST變化Fig.4 Monthly-mean SST of 2001～2015 and the hottest month’s SST of Huangyan Island

(a)2015-05-07；(b)2015-05-18；(c)2015-05-25；(d)2015-06-04；(e)2015-06-11；(f)2015-06-18；(g)2015-08-10；(h)2015-08-20；(i)2015-09-03

圖5 覆蓋黃巖島的衛星熱區圖(HotSpot)
Fig.5 Hotspots variation during 2015 in the Huangyan Island

(a)2015-05-11；(b)2015-05-25；(c)2015-06-11；(d)2015-06-22；(e)2015-06-25；(f)2015-07-09；(g)2015-07-20；(h)2015-08-13；(i)2015-09-14

圖6 黃巖島周熱度圖(DHW)
Fig.6 DHW values in the Huangyan Island

綜合SST數據(圖4)來看，2015年采樣的5月份及隨后的6～9月份黃巖島珊瑚礁區的SST都達到了珊瑚白化的預警范圍，但2015年夏季SST并不是最高的年份，之前2010、2013及2014年夏季的SST都比2015年的高，并且2013、2014連續兩年的夏季SST比2015年高，如果2015年會發生珊瑚白化，那么理論上前兩年應該發生更嚴重的珊瑚白化，而筆者現場調查并沒有在潟湖內發現新近大面積死亡的珊瑚，很可能反映了黃巖島潟湖珊瑚對高溫以及潟湖這種封閉不利環境的適應性。COLES等[34]認為不同海區有不同的年均溫度，如在南太平洋拉帕努伊島，27 ℃的溫度就會引起珊瑚死亡，而波斯灣的熱閾值可以高達35 ℃[32,35-36]。另外，在小空間和時間尺度上的熱應力變化也會對珊瑚的熱耐受性產生影響，如有學者將珊瑚暴露于比平均溫度高的環境中較長時間(56 d)或較短的時間(2 d)都會使珊瑚的熱耐受性變高[37-38];研究表明以前處于較高溫度環境中的珊瑚比處于較低溫度環境中的珊瑚具有更高的熱應力耐受性，OLIVER等[39]也認為生活在熱力動蕩和高熱閾值環境中的珊瑚具有更高的熱耐受性。因此，筆者估計2015年全球異常高溫不會對黃巖島潟湖內的珊瑚產生致命白化的影響。

4 結 論

黃巖島潟湖5科、10屬、20種36個造礁石珊瑚共生體蟲黃藻密度結果顯示：

① 黃巖島潟湖內的珊瑚的平均共生蟲黃藻密度變化于(0.86～4.24)×106cells/cm2，具有明顯的種間差異性，枝狀珊瑚的共生蟲黃藻密度為(1.42±0.39)×106cells/cm2，顯著低于塊狀珊瑚的共生蟲黃藻密度(2.90±0.87)×106cells/cm2。

② 黃巖島潟湖內的珊瑚共生蟲黃藻密度顯著高于相似環境狀況下的南海南部南沙群島、南海北部三亞灣的珊瑚蟲黃藻密度，表明相比于南海其他珊瑚礁區黃巖島潟湖內的珊瑚處于相對健康狀態。

③ 綜合衛星遙感數據和SST數據及現場調查顯示，2015年異常高的SST對黃巖島潟湖石珊瑚并沒有明顯的影響，珊瑚共生的蟲黃藻依然維持在健康的水平，反映了黃巖島潟湖珊瑚對高溫以及瀉湖這種封閉不利環境的適應性。

致謝：感謝廣西大學資源環境與材料學院陳建華老師對潘子良在廣西大學學習期間給予的指導和支持。