空心蓮子草入侵對豫南草本植物群落多樣性及穩定性的影響

吳 昊，杜 奎，李萬通，曹 悅，孔付萍，趙 冬

（1. 信陽師范學院生命科學學院，河南 信陽 464000；2. 中國科學院武漢植物園，湖北 武漢 430074；3. 四川省自然資源科學研究院，四川 成都 610015）

生物入侵是當代社會面臨的最嚴峻的生態問題之一，伴隨迅速的全球貿易活動及日益加劇的環境變化，各類外來入侵物種對全球生態環境、社會經濟和人類健康造成了嚴重威脅[1-3]。生物多樣性是維持生態系統能量流動、物質循環和信息傳遞的重要環節，也是人類賴以生存的物質基礎[4]；相較于本土種而言，大多數入侵物種生態幅較寬、生態適應性和繁殖能力強，其可通過提高形態、生理、發育等表型可塑性、調節自身氮素、生物量等資源分配和種間競爭作用等方式大量排擠本土生物，生物入侵已被公認為是除生境破壞之外造成全球生物多樣性喪失的第二主導因素[2, 5-7]。群落穩定性是群落結構與功能的綜合性特征，其反映出外部環境變化時生物群落維持其原來平衡狀態的能力；外來種一旦入侵，易迅速形成單優勢種群，導致物種結構單一化，從而破壞本土生物群落穩定性[8-9]。在快速的全球化背景下，深入探討生物入侵與本土群落物種多樣性及穩定性的關系，有助于準確預測外來種入侵態勢并制定合理的入侵防治措施。

空心蓮子草(Alternanthera philoxeroides)又名喜旱蓮子草、水花生，為莧科蓮子草屬雜草。其原產于南美洲，克隆繁殖能力極強，小段莖節即可擴散建群，強大的表型可塑性也使其能夠同時入侵水、陸兩境，分布區域橫跨全球42° S-37° N大緯度梯度[10-11]。空心蓮子草于20世紀30年代作為養馬飼料引入到中國，目前已廣泛入侵南北方20余省，名列國家環保總局公布的中國第一批外來入侵物種名單，給經濟建設和生態環境帶來巨大危害[12-13]。近期，國內外關于空心蓮子草的研究已涵蓋了其入侵機制、入侵效應、種間競爭能力、與天敵昆蟲互作關系等諸多方面[11, 14-17]，但基于空心蓮子草自身各種生物學屬性的入侵后效研究依然較少。為此，通過對豫南地區空心蓮子草入侵生境的草本植物群落進行野外調查，研究空心蓮子草形態特征及生物量分配對本土草本群落結構產生的影響，以期為預測豫南地區空心蓮子草入侵群落動態變化及本土植物群落生物多樣性保護提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

信陽市位于河南省最南部，地處淮河上游、大別 山 北 麓 ， 介 于 113°45 ′-115°55 ′ E， 30°23 ′-32°27′ N，是長江淮河兩大流域的分水嶺，屬亞熱帶向暖溫帶過渡區。年均日照時間 1 900～2 100 h，年均氣溫 15.1～15.3 ℃，無霜期平均 220～230 d；氣候濕潤、降水充沛，年均相對濕度77%，年均降水量900～1 400 mm；土壤主要為黃棕壤、石質土和水稻土[18]。信陽境內河渠縱橫，存在典型的平原水網區，獨特的地理位置和過渡性氣候適宜多種植物生長。在全球氣候變化背景下，信陽境內外來入侵植物的數量呈顯著上升趨勢，尤其是菊科(Asteraceae)、豆科(Leguminosae)、禾本科(Poaceae)和莧科(Amaranthaceae)的入侵植物種數眾多，其中，莧科的空心蓮子草已廣泛入侵信陽市多個區域[19]。

1.2 研究方法

1.2.1 樣地布設與野外調查

于2017年10月中下旬在信陽市城郊對陸生型空心蓮子草入侵生境的草本群落進行野外調查。選擇空心蓮子草連續入侵面積超過50 m2的區域布設調查樣地，樣地面積為 5 m × 5 m。在每個樣地中央均勻布設3條5 m長的樣帶，每條樣帶均勻布設 3 個面積為 0.5 m × 0.5 m 的小樣方。采用相同方法，在與每個入侵樣地相距5 m處另選沒有空心蓮子草種群分布的等面積區域設置對照樣地進行群落調查；對照樣地的群落類型也選擇為草本植物群落，并保證對照樣地的立地條件及生態因子與入侵樣地基本一致。本次調查共設置20個入侵樣地(表1)和20個對照樣地，調查地點涉及農田、撂荒地、道路旁等多種陸生生境類型，所有調查樣地中均無高大喬木樹種。

調查時，記錄各樣方中植物名稱、蓋度、高度、多度，并利用 GPS 定位儀 (Garmin eTrex20,USA)記錄經度、緯度、海拔等生境因子。利用具有 100 分格的 0.5 m × 0.5 m 樣方框精確統計每種植物的蓋度。每個樣方框中的每種植物隨機抽取6株測量其高度。利用計數器統計植物株數：對于禾本科植物，統計其分蘗數；對于叢生性植物、具匍匐莖和攀緣莖植物，統計其分枝數；對于非禾本科普通植物，統計其個體數；對于克隆性植物，統計其無性分枝數。植物群落調查結束后，在入侵樣地中隨機選擇1條樣帶，用鋼鏟分別挖掘出該樣帶上3個樣方框內所有植物的全株生物量；帶回實驗室后將植株清洗干凈并晾干，將各種植物的地上、地下部分分開，利用電子天平分別稱量空心蓮子草及其伴生植物的地上、地下生物量。

表1 20個空心蓮子草入侵樣地概況Table 1 General survey of 20 sampling plots of invasive Alternanthera philoxeroides

1.2.2 數據計算

重要值 (importance value, IV)是度量植物生長及優勢度的綜合指標，重要值= (相對蓋度 + 相對高度 + 相對多度)/3；某種植物的總重要值為所有樣地中該物種的相對重要值總和[20]。

采用α-物種多樣性指數度量樣地群落的植物多樣性水平，公式如下[21]：

Pielou 均勻度指數：E = H / lnS。

式中：S為樣地內所有植物的物種數，Pi為第i種植物的相對重要值。

本研究以 Godron 坐標值來測定群落穩定性狀況：首先將群落中所有植物頻度按由大到小的順序排列，計算出植物種類累積百分數和累積相對頻度；然后將二者對應畫出散點圖，以平滑曲線連接并擬合出二項式曲線回歸方程；在橫、縱坐標軸100處連直線，其與曲線交點即為所求點[22]。在獲取 Godron坐標值(a, b)之后，計算出其與群落理想穩定點(20，80)之間的歐氏距離(D)：以1/D作為度量群落穩定性的具體指標值，D值越小，則群落的穩定性越高[8, 22]。

1.3 數據分析

利用 Canoco 4.5 軟 (Microcomputer Power, USA)軟件，分別對入侵群落和對照群落中的主要植物物種進行除趨勢對應分析(de-trended correspondence analysis, DCA)，以探討空心蓮子草入侵對本土植物群落物種分布狀況的影響；利用SPSS 16.0 (SPSS Inc, Chicago, USA)軟件對入侵、對照樣地群落的4個物種多樣性指數分別進行獨立樣本T檢驗；利用SPSS 16.0軟件提供的11種曲線模型對空心蓮子草入侵形態(高度、蓋度、多度)和生物量(全部、地上、地下、根冠比)與群落物種多樣性、穩定性分別進行回歸擬合，選擇回歸顯著且擬合系數最高者進行討論；對入侵群落的4個α-物種多樣性指數與群落穩定性進行回歸擬合分析。

2 結果與分析

2.1 群落物種組成特征及DCA排序

入侵樣地和對照樣地的主要物種如表2所列。其中，20個對照樣地共記錄植物88種，隸屬于32科78屬。群落中的優勢種為馬唐、麥冬和酢漿草。物種豐富度較高的科有:禾本科13屬14種、菊科10屬13種、唇形科(Labiatae)8屬9種、薔薇科4屬4種和蓼科2屬4種。20個入侵樣地共記錄植物78種，隸屬于33科72屬。空心蓮子草優勢地位顯著，總重要值(IV = 12.760)遠高于群落中其他物種。主要伴生種為馬唐，此外還生長著麥冬、狗尾草等植物。入侵群落中，菊科的物種豐富度最高，為14屬15種，其次為禾本科11屬11種、薔薇科(Rosaceae)5屬5種、蓼科(Polygonaceae)2屬5種。對照和入侵樣地中均存在的物種有馬唐、麥冬、狗尾草、婆婆納和齒果酸模等。

以對照樣地19種主要物種(總重要值 ＞ 0.3)和入侵樣地19種主要物種(總重要值 ＞ 0.1)的相對重要值分別建立2個(20 × 19)的物種因子矩陣，利用Canoco 4.5軟件分別對兩種樣地群落中的物種分布狀況進行除趨勢對應分析，DCA排序結果如圖1所示。在對照群落中，各物種分布的比較均勻，尤其是作為群落優勢種的馬唐、麥冬、酢漿草之間的生態距離較遠，表明這3種植物的資源生態位差異較大，可能存在生態位分化，種間競爭作用較弱，有利于較多的物種共存。在入侵群落中，物種分布的集聚化程度較高，表明空心蓮子草入侵導致群落物種均勻度下降，可能加劇了其他伴生種對有限性資源的爭奪，如酢漿草與蛇莓、狗尾草與白車軸草等。空心蓮子草位于排序圖的中心位置，表明該入侵種具有極強的生態適應性。

表2 對照群落和入侵群落中主要植物物種的重要值Table 2 The importance value of the main plant species in the control and invaded communities

圖1 對照群落和入侵群落中主要植物分布的除趨勢對應分析(DCA)排序Figure 1 DCA ordination of main plant species distribution in the control and invaded communities

2.2 對照與入侵群落的多樣性比較

采用獨立樣本T檢驗的方法分別比較對照群落和入侵群落的4個物種多樣性指數的差異，結果顯示(圖2)，對照群落的Patrick 指數(t = 2.675，P = 0.011)、Shannon-Wiener指數 (t = 10.491，P＜0.001)、Simpson指數 (t = 11.758，P＜0.001)和 Pielou 指數 (t = 14.097，P＜0.001)都顯著高于入侵群落。這表明陸生型空心蓮子草入侵導致豫南地區本土植物群落物種多樣性嚴重下降，各個多樣性指數的降幅分別為，Patrick指數下降24.074%，Shannon-Wiener指數下降42.654%，Simpson指數下降35.847%，Pielou指數下降34.708%，即空心蓮子草入侵對群落整體水平上生物多樣性的負效應最高。

圖2 對照群落和入侵群落的物種多樣性指數比較Figure 2 Comparison of 4 species diversity indices between the control and invaded communities

2.3 空心蓮子草形態與群落多樣性和穩定性的關系

空心蓮子草相對高度與Patrick指數間具有顯著的 二 項 式 回 歸 關 系 (R2= 0.639， P＜ 0.001)， 與Shannon-Wiener指數間具有顯著 S型關系 (R2=0.314，P = 0.041)，而與 Simpson 指數和 Pielou 指數之間均具有顯著三項式擬合關系 (R2= 0.788，P ＜0.001；R2= 0.770，P＜0.001)(圖 3)，隨著空心蓮子草相對高度的增加，群落物種多樣性指數值顯著下降。此外，空心蓮子草相對高度與群落穩定性之 間 呈 顯 著 的 二 項 式 關 系 (R2= 0.311， P =0.042)(圖4)，當空心蓮子草相對高度超過40%之后，隨著其高度繼續增加，入侵群落的穩定性顯著上升。

空心蓮子草相對多度與Shannon-Wiener指數和Simpson指數之間呈顯著的三項式關系(R2=0.660，P＜0.001；R2= 0.680，P＜0.001)，而與 Patrick指數和Pielou指數之間具有顯著的S型曲線關系(R2= 0.449，P = 0.001；R2= 0.321，P = 0.009)(圖 3)，隨著空心蓮子草相對多度的增加，入侵群落的4個α-物種多樣性指數均顯著下降。

圖3 空心蓮子草形態特征與群落物種多樣性的回歸擬合Figure 3 Regression among morphological characteristics of invasive A. philoxeroides population and diversity

圖4 空心蓮子草形態特征與群落物種穩定性的回歸擬合Figure 4 Regression among morphological characteristics of invasive A. philoxeroides population and stability

空心蓮子草相對蓋度與Shannon-Wiener指數和Simpson指數之間具有顯著的二項式關系(R2=0.569，P = 0.001；R2= 0.749，P＜0.001)(圖 3)，隨著入侵蓋度的上升，這兩個多樣性指數呈“先上升后下降”的單峰變化趨勢，即小規模的空心蓮子草入侵在一定程度上可促進群落物種多樣性；相對蓋度與Pielou指數間呈顯著的三項式關系(R2=0.640，P＜0.001)(圖 3)，隨著入侵蓋度上升，群落均勻度急劇下降。入侵蓋度與Patrick指數之間無顯著的回歸關系。

空心蓮子草相對重要值與Patrick指數、Pielou 指數之間呈顯著三項式關系 (R2= 0.318，P =0.039； R2= 0.823， P＜0.001)， 與 Shannon-Wiener指數呈顯著 S 型曲線擬合關系 (R2= 0.824，P＜0.001)，而與Simpson指數呈顯著的線性負相關(R2= 0.824，P = 0.039)(圖 3)，隨著入侵重要值的增加，群落 α-物種多樣性急劇下降。

2.4 空心蓮子草生物量與群落多樣性和穩定性的關系

圖5 空心蓮子草生物量與群落物種多樣性及穩定性的回歸擬合Figure 5 Regression among biomass of invasive A. philoxeroides population and diversity and stability

空心蓮子草地上生物量與Simpson指數和Pielou指數之間均具有顯著的指數曲線擬合關系(R2= 0.285，P = 0.015；R2= 0.295，P = 0.013)(圖 5)，隨著地上生物量的增加，這兩種多樣性指數呈顯著下降趨勢；空心蓮子草地下生物量與Simpson指數具有顯著的對數曲線擬合關系 (R2= 0.221，P = 0.037)(圖 5)，隨著空心蓮子草地下生物量上升，群落的Simpson多樣性逐漸降低。空心蓮子草總生物量與Shannon-Wiener指數、Simpson指數和Pielou指數之間均存在顯著的冪函數擬合關系 (R2= 0.223，P = 0.035；R2= 0.300，P = 0.012；R2= 0.308，P = 0.011)(圖 5)，入侵總生物量的上升導致群落物種多樣性及均勻度逐漸下降；空心蓮子草根/冠比與群落穩定性之間具有顯著的指數函數擬合關系 (R2= 0.332，P = 0.008)(圖 5)，隨著空心蓮子草地下部分所占比例的上升，入侵群落穩定性急劇下降。

2.5 入侵群落多樣性與穩定性的關系

在4個多樣性指數中，僅有Pielou指數與群落穩定性之間存在顯著的線性擬合關系(R2= 0.293，P = 0.014)(圖6)，隨著群落中植物物種分布均勻程度的上升，入侵群落的穩定性呈明顯下降趨勢。而群落的Patrick指數、Shannon-Wiener指數和Simpson指數與入侵群落穩定性之間均無顯著關系。

圖6 空心蓮子草入侵群落物種多樣性與穩定性的回歸擬合Figure 6 Regression between species diversity and stability of A. philoxeroides invaded community

3 討論

3.1 空心蓮子草對物種多樣性的入侵效應

物種多樣性是生物多樣性的中心，也是生物多樣性最主要的結構和功能單位；全球環境變化背景下，外來生物通過生態位拓展、調節形態可塑性、種間競爭作用等方式嚴重削弱本土物種多樣性 ， 以 加 速 其 入 侵 進 程[1, 16, 23]。 空 心 蓮 子 作 為 克 隆性入侵植物，具壽命持久性、水平移動性和高效繁殖性等特征，極易形成優勢種或建群種，在種間競爭中占據顯著優勢[24]，其在中國境內入侵范圍廣泛，已給我國多個區域的本土植物群落造成嚴重威脅[11-12, 25]。本研究亦表明豫南地區草本群落物種多樣性也受到空心蓮子草入侵的破壞。

此外，相對于地下生物量而言，研究區空心蓮子草地上生物量對本土群落物種多樣性的負效應更為明顯，表明豫南地區空心蓮子草主要通過增加地上構件的比例以應對種間競爭。鄭朋秦等[26]發現在光照充足的條件下，空心蓮子草會分配更多的生物量到地上部分，周兵等[27]發現江西省吉安市的入侵植物勝紅薊(Ageratum conyzoides)的莖葉生物量大于根生物量，這與本研究結果相類似。

本研究發現小規模的空心蓮子草入侵可以促進物種多樣性，這種現象也適用于一些其他種類的入侵植物。如，入侵加拿大的海黍子馬尾藻(Sargassum muticum)和入侵南非的桉樹(Eucalyptus camaldulensis)入侵初期均能在一定程度上提升群落物種多樣性[28-29]。可能的原因在于入侵植物具備優越的表型可塑性和生理適應性，使其能夠迅速建群并改善土壤性能，從而作為先鋒種優化了微生境，以利于群落中整體物種多樣性的提高[30-31]。郭連金等[8]在江西省上饒市、林金成和強勝[12]在南京市的研究也表明，空心蓮子草在入侵初期其自身作為群落中的一個物種提升了多樣性水平；但隨著入侵種群規模的不斷擴大，空心蓮子草通過種間競爭、釋放化感物質等途徑大量排擠本土種，嚴重威脅本土物種多樣性[32-33]。

3.2 空心蓮子草對群落穩定性的入侵效應

群落穩定性是群落中的不同種群通過競爭、共生等途徑進行自動調節，從而達到動態平衡的集中反映[34]。對于入侵植物群落而言，群落內的生存空間及可利用性資源有限，入侵群落穩定性的高低即代表了外來種在正負反饋作用下維持其入侵穩態能力的大小[35]。豫南地區空心蓮子草相對高度與入侵群落穩定性呈正向擬合關系，原因在于增加株高有助于空心蓮子草與其伴生植物爭奪光照資源及生長空間，從而維持其優勢種地位并對外界干擾產生較強抵抗力[8]，以長期保持入侵群落的固有結構特征。但生物入侵一般需經歷較長的滯后 階 段 ， 而 后 進 入 爆 發 性 入 侵 擴 展 期[3, 7, 36]； 因 此空心蓮子草在相對高度＜ 40%時對群落穩定性影響不大，超過此閾值則顯著提升穩定性。

本研究中，入侵群落穩定性與空心蓮子草根冠比呈負向擬合，可能是由于空心蓮子草根系化感作用大于地上部化感作用，隨著其地下生物量的增加，根部化感作用增強，加劇了入侵/本土種間的競爭作用，導致群落間物種替代速率上升，穩定性下降[37-38]。此外，諸多研究發現，入侵群落中物種分布的均勻化程度越高，越有利于伴生種對有效空間及限制性資源的利用效率，從而增強種間競爭力，有效抵制入侵[39-40]，導致維持入侵群落原有結構的能力下降，即群落穩定性降低，本研究結果與這些發現相一致。

4 結論

空心蓮子草入侵對豫南草本植物群落產生了顯著的負效應，空心蓮子草入侵的過程即為本土植物多樣性喪失及群落穩定性遭受破壞的過程。應加強對該入侵種的生態監測并制定合理的防治措施，以遏制其入侵蔓延。本研究著重從形態和生物量等宏觀角度分析了入侵種對本土植物群落的入侵效應，至于空心蓮子草營養物質含量及其化學計量特征等微觀內穩性因素與本土植物群落的耦合關系尚需進一步深入探討。