四川察青松多白唇鹿國家級自然保護區白唇鹿繁殖期警戒行為

汪開寶， 游章強， 謝鴻鑫， 鄭天才， 李忠秋*

(1. 南京大學生命科學學院，南京210023； 2. 綿陽師范學院生命科學與技術學院，四川綿陽621000； 3.四川察青松多白唇鹿國家級自然保護區管理局，四川甘孜626700)

影響動物個體生存的最大威脅因素之一是捕食者，警戒行為作為反捕食策略的重要組成部分，發揮著偵查并發現外來風險，從而躲避敵害，進而提高自身以及后代生存率的作用(Treves，2000)。警戒行為通常表現為動物停止正在進行的諸如采食等一系列行為，抬頭注視或掃視周圍環境或探聽某一方向(Lung & Childress，2007)。動物的警戒行為除了要面對外來捕食者或其他因素的潛在威脅，還要面對群體內部的挑戰。因此，警戒行為還具有社會性監控的功能，在配偶爭奪(Childress & Lung，2003)、食物資源競爭(Cameron & Toit，2005；Lung & Childress，2007；Pangle & Holekamp，2010)、領地捍衛(Pannozzoetal. ，2007)以及抑制偷竊寄生(Gaynor & Cords，2012)等方面發揮著重要作用。

動物的警戒行為受到多種因素的影響，如性別、年齡、群體空間位置、捕食風險或人類干擾等(車燁，李忠秋，2014)。研究表明，雌雄個體和不同年齡個體在警戒水平上均有所差異。比如，雄性黑斑羚Aepycerosmelampus的警戒水平高于雌性(Shorrocks & Cokayne，2005)；相反，雌性美利奴綿羊Ovisaries的警戒水平比雄性高(Michelenaetal. ，2006)。雌雄個體間警戒行為的差異，可能是性二型所導致的捕食風險差異及繁殖行為策略差異所致。此外，成年個體的警戒水平一般高于幼年個體，這是因為幼體缺乏完善的采食和警戒能力，需要花費更多的時間在采食上(Avilés & Bednekoff，2007；Lietal. ，2013；Lietal. ，2015)。Shi等(2011)研究發現，普氏原羚Procapraprzewalskii的警戒行為與個體所處群體內的空間位置相關，通常位于群體中心的個體比位于群體邊緣的警戒水平低。這恰好印證了邊緣效應，即相對于群體中心，群體邊緣同種個體更少，面臨更高的捕食風險，因此，群體邊緣的動物需要更高的警戒水平并且向中心位置移動(Hamilton，1971)。此外，一些研究也發現了人類干擾對動物警戒行為的影響，即人類干擾越強，動物的警戒水平越高(Wangetal. ，2011；Lietal. ，2013)。

Pulliam于1973年提出了警戒行為的經典隨機獨立模型，此模型建立在3個假設的前提之上，即獨立掃視原則(independent scanning)、瞬時隨機性(instantaneous randomness)和順序隨機性(sequential randomness)(Pulliam，1973；Bednekoff & Lima，1998)。其中，順序隨機性指任意2次連續掃視行為的間隔時間(警戒間隔)是隨機的，和前一次警戒間隔的時間無關。順序隨機性可以使捕食者無法預測獵物何時警戒、何時采食，從而充分發揮反捕食功能。

白唇鹿Cervusalbirostris為中國特有物種，種群數量較小，棲息地環境特殊，研究難度較大。目前對白唇鹿的研究僅限于體形、繁殖以及食性等(鄭生武等，1989；余玉群，1990)，有關行為學的研究寥寥可數。研究白唇鹿的行為生態學對研究其行為規律，進而保護這一物種具有重要意義。本研究選取四川察青松多白唇鹿國家級自然保護區的白唇鹿作為研究對象，主要探究影響白唇鹿繁殖期警戒行為的主要因素，包括年齡性別、空間位置以及干擾程度；此外，為了驗證Pulliam經典警戒模型的先提假設——順序隨機性，對白唇鹿警戒行為的順序隨機性進行驗證，探究其警戒行為模式。

1 研究方法

1.1 研究地點和對象

四川察青松多白唇鹿國家級自然保護區(99°11′～99°42′E，30°33′～31°06′N)位于四川省甘孜藏族自治州白玉縣，區內最低海拔3 600 m，最高海拔5 725 m。地貌、植被類型豐富，由低到高依次分布有河谷旱生灌叢、針闊葉混交林、亞高山針葉林、高山灌叢、高山草甸以及流石灘。白唇鹿棲息地的植被類型主要有高山灌叢、高山草甸以及高山荒漠(游章強等，2014)。當地物候可簡單地分為冷、暖兩季(每年9月進入冷季，次年5月進入暖季)。

白唇鹿是我國分布于青藏高原及其周邊地區的特有物種，屬于國家Ⅰ級重點保護野生動物，被世界自然保護聯盟(IUCN)瀕危物種紅色名錄列為易危(VU)物種。成年雄鹿在非繁殖期形成單性集群，通常分布于海拔較高的生境，成年雌性則與未成年個體形成雌雄混合群，其分布生境以海拔相對較低的高山草甸為主。每年9月初，成年雌雄個體開始形成雌雄混合群，進入發情期后，成年雄鹿通過競爭建立相應的社會序位，在群內產生1只最強悍的雄鹿成為群主，然后形成一雄多雌的“后宮群”，這些雌鹿通常被群主控制在相對固定的區域，避免被其他雄鹿偷襲。此外還有其他類型的群體，例如，由1只普通成年雄鹿控制的1～5只雌鹿組成的普通配對群，一般遠離群主群；由攜帶幼崽、不愿接受交配的雌鹿以及亞成體組成的混合群。

調查區內允許人類采藥、放牧，但是由于當地居民的宗教信仰，不會獵殺白唇鹿。白唇鹿的主要捕食者為狼Canislupus、豺Cuonalpinus、金雕Aquliachrysaetos等。

1.2 行為觀察

2016年9月30日—10月14日，對保護區內的白唇鹿進行觀察，此時正值白唇鹿的繁殖期。因地理位置特殊，無法跟隨觀察，在白唇鹿活動區域的麻絨鄉四道橋附近設臨時觀測點，對四面山坡出現的白唇鹿集群進行觀察記錄。白唇鹿在夜間活動不積極(鄭生武等，1989)，故觀察時間為每天的06∶ 00—20∶ 00。任意2只白唇鹿間的距離不超過50 m定義為同一群。采取焦點取樣法對每個集群記錄10～20 min。在使用雙筒望遠鏡(Nikula 8×42)觀察發現鹿群后，立即用相機(Nikon D7100)進行拍攝，拍攝距離一般為1～2 km，對鹿群基本沒有干擾。共記錄視頻總時長約22 h。

將白唇鹿的行為分為5類：采食、警戒、休息、移動和其他。采食：站立進食草本或灌木，或者頭低于脊柱，邊行走邊進食；警戒：站立或躺臥的姿勢，望向四周或某一方向，時常伴隨聆聽；休息：俯臥在空地上，不進食、不觀望，有時伴隨反芻；移動：站立、走開或者跑開等一系列活動；其他：搔癢、哺乳等。

通過視頻回放對視頻中的個體進行焦點取樣，記錄每只焦點個體在各種行為上的時間分配，同時記錄其他變量指標：

(1)按年齡性別分為成年雄性、成年雌性、亞成體雄性、亞成體雌性和幼崽。判斷依據為個體體型，雄鹿年齡根據鹿角分叉來判斷(當年幼鹿不分叉，次年長出茸角，第三年開始分叉，此后依次疊加)。

(2)干擾強度分為3個標準：高(距干擾源距離≤500 m)、中(距干擾源距離：500～1 000 m)、低(距干擾源距離≥1 000 m或沒有干擾源)。其中，干擾源主要包括牧民放牧時騎行摩托發出的噪音和牧民放牧時的吶喊聲。

(3)空間位置。為了在白唇鹿中驗證“邊緣效應”，將觀察個體的空間位置分為群體邊緣和群體中心。記錄時，如果某一個體的位置在觀察期間發生了較大變化(如某只個體最初位于群體邊緣，一段時間后進入群體中心)，則不記錄。

在對警戒行為順序隨機性的研究中，通過視頻回放，記錄每只個體的每次警戒行為，并計算相鄰2次警戒行為之間的時間，從而得出該個體的警戒間隔序列。為了減少小樣本帶來的偶然性，研究排除間隔片段數目≤5的序列，共獲得61個白唇鹿警戒間隔序列。

1.3 數據分析

在影響警戒行為因素的研究中，所有的警戒時間占比數據通過反正弦開平方根處理后符合正態分布。通過建立一般線性模型，將年齡性別、干擾強度和空間位置作為解釋變量加入模型當中，用方差分析事后檢驗(SNK法)對結果進行檢驗。群編號(編號1～18)作為隨機變量進行處理。

在研究警戒間隔順序隨機性的研究中，因為對順序隨機性的參數檢驗需要至少50次采食/警戒的行為轉換(Roberts，1996)，而實際數據均未達到50次，因此，使用非參數檢驗中的游程檢驗(Run Test)對每個警戒序列的隨機性進行檢驗(Beauchamp，2006)。使用游程檢驗時，需要形成一個二元數據，因此，將警戒間隔序列的間隔片段按照時間分為短間隔和長間隔，在檢驗過程中使用中位數作為長短間隔的分割點，對每個序列進行分組。最后的結果如果拒絕零假設(P<0.05)，那么可以認為該序列代表的是一種有規律且不隨機的警戒模式，即不符合經典模型中的順序隨機性。

在對警戒間隔序列進行游程檢驗后，使用卡方檢驗對這些序列的總體隨機性進行檢驗，從而判斷白唇鹿個體的警戒間隔序列是否存在對隨機性或非隨機性的顯著傾向。

所有運算統計均在SPSS 22.0中進行，文中所有數值以平均值±標準誤表示，顯著性水平設為α=0.05。

2 研究結果

本研究共收集了18個集群95只焦點樣本(成年雄性19只，成年雌性50只，亞成體雄性9只，亞成體雌性12只，幼崽5只)，其中，17個為混合群，1個為“單身漢群”，集群大小為1～45只不等。

2.1 不同年齡性別個體的警戒水平差異

不同年齡性別白唇鹿的警戒水平之間的差異有統計學意義(F4， 90=2.636，P=0.041)。SNK法檢驗結果顯示，警戒水平邊際平均值由高到低依次為：幼崽、成年雌性、亞成體雌性、亞成體雄性、成年雄性(圖1)。

圖1 不同年齡性別白唇鹿的警戒水平邊際平均值Fig. 1 Estimated marginal means of vigilance levels of Cervus albirostris under different sexes and ages

2.2 不同人類干擾程度對個體警戒水平的影響

人類干擾對白唇鹿警戒行為的影響為：干擾程度越大，個體警戒水平越高(圖2)，但差異無統計學意義(F2， 92=0.178，P=0.837)。SNK法檢驗結果表明，警戒水平邊際平均值由小到大依次是：低干擾強度、中等干擾強度、高干擾強度。

圖2 不同人類干擾強度下白唇鹿的警戒水平邊際平均值Fig. 2 Estimated marginal means of vigilance levels of Cervus albirostris under different human disturbances

2.3 不同空間位置個體的警戒水平差異

個體在群體中的空間位置對白唇鹿警戒行為的影響為：越靠近群體中心，個體的警戒水平越低，即位于群體邊緣個體的警戒水平高于群體中心(圖3)，但差異無統計學意義(F1， 93=0.445，P=0.507)。

圖3 不同空間位置白唇鹿的警戒水平邊際平均值Fig. 3 Estimated marginal means of vigilance levels of Cervus albirostris with different within-group spatial positions

2.4 白唇鹿警戒間隔順序隨機性驗證

在選中的61個序列中，發現只有4個(6.6%)偏離了隨機性(P<0.05)，其余57個(93.4%)均符合隨機性(P>0.05，圖4)。另外，從卡方檢驗對全部61個序列的檢驗中發現，警戒間隔序列更傾向于隨機性(χ2=46.049，df=1，n=61，P<0.01)。

3 討論

本研究表明，在影響白唇鹿警戒行為的因素中，僅年齡性別的差異有統計學意義。此外，白唇鹿的警戒模式也符合經典隨機警戒模式中的順序隨機性假設。

3.1 影響白唇鹿警戒行為的因素

3.1.1年齡性別動物的年齡、性別對有蹄類警戒水平的影響，結果并不一致。雄性藏原羚Procaprapicticaudata警戒行為的時間顯著高于雌性(Li & Jiang，2008)，這是因為雄性藏原羚更具侵略性，1只成年雄性藏原羚除了對捕食者進行偵查，還要消耗一定時間用于防范其他雄性對配偶或者領地的侵犯。類似的情況還存在于黑斑羚(Shorrocks &Cokayne，2005)中。而馬鹿Cervuselaphus(Lung & Childress，2007)以及美利奴綿羊(Michelenaetal. ，2006)雌性的警戒水平反而高于雄性，這是因為與強健有力的雄性相比，雌性更易被捕食，因此需要更高的警戒水平來實施反捕食策略，尤其是攜帶幼崽的雌性。在本研究中，白唇鹿幼崽的警戒水平最高，成年雄性最低。在野外考察中發現，對白唇鹿造成威脅的大型食肉動物主要是狼和豺，其在保護區內密度相對較低，對體型碩大且強壯的雄鹿威脅不大；而體型小、易受傷害的幼崽被捕食的風險相對更大。此外，幼崽處于生長期，需要模仿成體行為來適應外界環境，因此需要消耗更多的時間用于警戒。研究中還發現，成年雌性也具有較高的警戒水平。在對麋鹿Elaphurusdavidianus警戒行為的研究中發現，混合群中的雌性比雌性群中的保持更高的警戒水平，因為在繁殖期間，雄性為了獲得交配機會不斷騷擾雌性(Zhengetal. ，2013)。具體來說，雄性會通過驅逐來控制雌性，同時進行嗅陰等確定雌性是否正在發情，因此，雌性的部分警戒是針對群中的發情雄鹿。

圖4 間隔序列舉例
Fig. 4 Example of sequences of interscan durations

3.1.2干擾效應關于人類干擾對警戒水平的影響，Li等(2007)和Zheng等(2013)發現，麋鹿可以依據不同強度的人類干擾做出相應的反應，即隨著人類干擾程度的加強，麋鹿的警戒水平會相應提高；Xia等(2011b)發現鵝喉羚Gazellasubgutturosa在人類活動強度最高的冬季，警戒水平也為一年之中最高。而在對白唇鹿的研究中，這一現象卻不顯著，原因可能是當地人類活動如采藥(蟲草)具有明顯的季節性，牧場與白唇鹿繁殖生境沒有重疊，且由于宗教原因，當地牧民對野生動物保護均表現出一定的積極性；同時長期的人為活動也有可能使白唇鹿適應，因此，白唇鹿對人類活動并未表現出更高的警戒水平。

3.1.3空間位置不同于以往對邊緣效應和干擾效應的研究(Shietal. ，2011；Wangetal. ，2011)，本研究并未發現空間位置和人類干擾對白唇鹿個體警戒水平有顯著影響。根據實際觀察情況，白唇鹿集群數量不大，多數僅由十幾只個體組成；同時空間分布較分散，個體間距較大，面臨的捕食風險可能沒有太大差異，因此，警戒水平也沒有顯著差別。

3.2 警戒間隔順序隨機性

Pulliam于1973年提出獨立警戒模型，但此模型建立在3個假設之上。順序隨機性意味著警戒間隔持續的時間是隨機的，并且與前一次間隔的時間長短無關(Bednekoff & Lima，1998；Carroetal. ，2011)。對順序隨機性這一假設的驗證，結論并不統一。順序隨機性在一些研究中得到了支持(Roberts，1994；Suter & Forrest，1994)，而另一些研究則發現了警戒間隔的可預測性，也就是非隨機性(Ferrièreetal. ，1999；Beauchamp，2006；Carroetal. ，2011)。本研究結果顯示，白唇鹿長短警戒間隔片段出現的頻率是隨機的，并沒有發生相似長短片段頻繁出現的現象，說明白唇鹿的警戒行為模式符合警戒間隔順序隨機性的假設。盡管關于順序隨機性的研究結果有爭議，但不可否認的是，順序隨機性的存在使捕食者無法預測獵物的行為，也無法準確地在非警戒期發動攻擊，因此不失為一種有效的反捕食策略。

致謝：野外工作得到四川省白玉縣林業局和四川察青松多白唇鹿國家級自然保護區管理局領導和職工的大力支持，同時得到白玉縣麻絨鄉當村藏民扎西江措、格松吉的協助調查，在此一并致謝！

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