2002—2017年臺州柑橘黃龍病及亞洲柑橘木虱防控研究綜述

余繼華，張敏榮，鐘列權，楊 曉，李 萍，盧 璐，張 寧，陶 健

（1浙江省臺州市黃巖區植物檢疫站，浙江黃巖318020；2臺州市植物保護檢疫站，浙江椒江318000；3臺州市黃巖區農業林業局，浙江黃巖318020）

0 引言

柑橘黃龍病(Liberobacter asiaticum)是目前柑橘生產上危害性最重、危險性最大、流行速度最快、防治最難的檢疫性病害，也是目前國際上沒有攻克的科技難題[1]。黃龍病病原是專性寄生在柑橘韌皮部篩管細胞內的一種革蘭氏陰性細菌，該病原菌可分為亞洲種(Candidatus Liberibacter asiaticus，CLas)、美洲種(Ca.L.americanus，Clam)和非洲種(Ca.L.africanus，CLaf)3個種，在國內發生的柑橘黃龍病菌為亞洲種（以下簡稱CLas），它是一種共生菌，至今無法在體外純培養[2-4]。臺州是2002年首次遭CLas入侵的，病害傳入后給柑橘產業造成了毀滅性的災害，至2016年全市共挖除顯癥病樹500多萬株，其中黃巖區就已砍挖207.76萬株，已致成片橘林毀園改種，有些橘園甚至出現了第2輪的毀園[5]。

柑橘木虱是柑橘新梢期主要害蟲，也是果園傳播CLas的唯一自然媒介，主要包括非洲柑橘木虱(Trioza erytreae)、亞洲柑橘木虱(Diaphorina citri)和柚喀木虱(Cacopsylla citrisuga)等，據報道非洲柑橘木虱為熱敏感型，主要傳播黃龍病非洲種；亞洲柑橘木虱為耐熱型，主要傳播黃龍病亞洲種和美洲種；而柚喀木虱分布地理范圍窄，主要傳播黃龍病亞洲種[2]。亞洲柑橘木虱傳播CLas的途徑是從帶菌的蕓香科宿主植株攜菌，然后轉移至健康橘樹而實現傳播的。亞洲柑橘木虱成蟲獲菌傳病能力較若蟲弱，若蟲取食帶CLas植株后體內病菌相對濃度會迅速增加，成蟲相對緩慢，3～5齡若蟲在獲菌后能終身傳病，而1～2齡若蟲則不能[6]。

柑橘植株感染CLas后體內的基因表達會發生改變，從而導致亞洲柑橘木虱選擇和取食行為變化[7-8]。宿主植株感染CLas通過誘導宿主植株產生某些揮發性化學物質和出現黃化現象，吸引亞洲柑橘木虱取食和產卵[9-10]，但帶病植株隨著亞洲柑橘木虱取食時間的延長營養條件下降，加上某些信息的刺激影響亞洲柑橘木虱在韌皮部取食行為，迫使其轉移至其他植株，并促進CLas的擴散蔓延[6]。

目前柑橘黃龍病防控的主要措施是種植無病苗木、挖病樹和治木虱。在柑橘新種植區和黃龍病發生區，采取植物檢疫手段繁育和種植無CLas的苗木，防止“病從苗入”，這是最經濟有效的措施。趙學源和柯沖等[11-12]采用抗生素注射病樹治療柑橘黃龍病，當年黃龍病癥狀消失，但第2年又會表現典型癥狀；余繼華等[5]采取高壓注射的方法將黃酮類和萜類等化合物，以及疏通藥液注入病樹體內，結合土壤施藥，雖然對樹體內CLas帶菌量變化有一定的影響，但對病樹外部癥狀沒有改善。黃龍病的病樹是亞洲柑橘木虱獲得CLas的主要場所，當今科技還不能使黃龍病樹恢復健康的情況下，挖病樹和治亞洲柑橘木虱是2項必需的重要措施且必須密切配合，因此及時挖除黃龍病樹，減少了亞洲柑橘木虱獲得CLas的概率[4]。亞洲柑橘木虱是傳播CLas的蟲媒，在柑橘春、夏、秋三梢抽發期，使用高效氯氟氰菊酯和吡蟲啉等化學農藥防治卵和若蟲見效快，壓低木虱蟲口基數，是黃龍病綜合防控的重要措施之一，可以延緩黃龍病蔓延[13-16]。

2002年黃龍病入侵臺州以來，經廣大科技工作者不懈地努力，黃龍病的防控研究取得了顯著進展，在黃龍病和亞洲柑橘木虱空間分布、成年樹果園黃龍病運動規律、亞洲柑橘木虱帶菌率和黃龍病樹體內CLas帶菌量周年變化動態、黃龍病防控模式創新等方面進行了較深入的研究。CLas的相關研究成果獲浙江省農業豐收獎一等獎和臺州市科技進步獎二等獎等，筆者主要是針對臺州15年來對CLas及防控研究進行回顧闡述。

1 柑橘黃龍病菌亞洲種(CLas)

1.1 CLas空間分布

選擇在臺州市黃巖區上垟鄉一果園，品種為早熟溫州蜜柑，定點2塊，每塊定50株橘樹，從2004年開始至2009年止，每年11月上旬在果實成熟期，采取多級抽樣法進行調查，以株為單位進行統計分析。CLas在溫州蜜柑成年樹果園入侵初期病情輕微時呈均勻分布，后隨著病情嚴重度上升而呈聚集分布，總體分布格局為聚集分布，其聚集強度隨著發生年數增加和發生病情嚴重度上升而增強。研究黃龍病在果園的空間分布是為果園取樣調查服務的，作為疫情防控普查，建議果園調查數在80%以上；作為監測調查，在病株低密度果園每果園查20～30株，中密度果園每果園查15株，高密度果園每果園查10株，這樣即可得出被查果園的發病狀況[17]。

1.2 CLas不同病級與產量和品質的關系

選擇在臺州市黃巖區上垟鄉一山地果園作為試驗基地，品種為早熟溫州蜜柑，樹齡為25年，2003年初次查見黃龍病癥狀，此后不挖除病樹。2009年11月5日調查黃龍病病級，每級病樹每株按東西南北中共采果10個，重復3株，即每處理摘果實30個，分病、健果用天平秤逐個稱果重，計算株產和損失率。經DPS軟件分析，單株結果數和健果率與病樹級別呈負相關。單株結果數隨橘樹病級上升而減少，健果率則隨橘樹病級上升而下降，病果率隨橘樹病級上升而增加。不同病級橘樹與產量損失率呈顯著正相關，病樹級別越高產量損失越大；不同病級病樹與單果重、單株產量呈顯著負相關，病樹級別越高，單果重和單株產量越低；在調查中還發現早熟溫州蜜柑成年樹黃龍病從果實顯癥到枯死歷期為5～9年[22-23]。

不同病級病樹果徑和糖度。不同病級病樹果實成熟時健果果徑為6.062～6.821 cm，均值6.309 cm；而不同病級病樹成熟時病果果徑為4.969～5.172 cm，均值4.996 cm。總體上病果果徑較健果果徑縮小1.313 cm，僵縮率達20.8%，表明病果變小，果形僵硬，適口性極差而無法食用。不同病級病樹成熟健果糖度為12.09～13.05°Bx，均值12.66°Bx，在此幅度范圍健果糖度基本上隨病級增加而上升；而不同病級病樹成熟病果糖度為7.16～8.393 °Bx，均值7.81 °Bx。這表明病果糖度較健果顯著下降4.85°Bx，降幅達38.28%，致使病果甜味沖淡，酸味苦味加濃，果實無食用價值[24]。

1.3 CLas發病力變化規律

試驗選擇在黃巖西部山區長潭水庫西岸一座三面環水小山丘，自然隔離條件良好的山地橘園，柑橘品種為溫州蜜柑宮川，試驗地海拔40 m，28o33'44"N，121o1'8"E，土壤酸性pH 4.5～4.8。從2002年（樹齡18年）開始至2016年止，每年11月上旬在所定果園，逐株調查并記錄病級。將調查數據代入數學模型，用軟件處理分析。黃龍病積年發病率(PI)與入侵年序(N)數學模型為公式(1)；黃龍病積年病情指數(MI)與入侵年數(N)數學模型為公式(2)。

表明溫州蜜柑CLas病株率或病情指數隨初顯癥入侵積年數量增加而遞增，其病情自然入侵擴散流行呈周期性變化規律，當無病果園一旦感染顯癥后，自第2年開始病情就會快速上升，直至第11年病情趨向高峰，其株病率80%以上，或病情指數趨50，此后病情增速趨緩，幾乎徘徊在漸近線邊緣漸趨緩慢上升變化，故溫州蜜柑黃龍病自然入侵擴散流行的核心周期為10年左右，即田間首次查見顯癥發病后自然擴散5、6年株病率則會接近50%，自然發病擴散流行10～12年則整個果園基本處于毀園狀態。如此變化規律，也是CLas病原累積增加和傳染媒介亞洲柑橘木虱共同影響所致[19-20]。

1.4 CLas帶菌量變化

在臺州市黃巖區澄江街道山頭舟村選定一處平原果園，試驗地海拔20 m，28o37'48"N，121o10'13"E。土壤pH 4.75，柑橘筑土墩栽培，種植密度675株/hm2，取8株感染黃龍病的‘本地早’蜜橘病樹作為研究材料，樹齡為30年。于2015年4月在選定病樹的東南西北4個方位各選取1個枝條掛上小標簽，以后每月中旬在選定枝條的相同部位取老熟葉片2張，每株共8張葉片為1個樣本，定量PCR檢測，直到2016年3月結束，正好1個周年共12個月。從每月檢測CLas帶菌量并分析，病樹CLas帶菌量變化較大，幅度在0～1.00×1010/g，這表明病樹的CLas菌量隨著時間而波動，呈動態變化趨勢。12月帶菌量最高為1.59×109/g，而5月最低為3.72×106/g，總體上看，11—12月CLas帶菌量相對最高，而4—7月則相對最低，其他月份居中。經差異性分析，在P=0.05水平下，12月CLas帶菌量與11月無顯著差異，但顯著高于其他月份，媒介昆蟲帶菌率和帶菌量在冬季也顯示峰值，這為黃龍病冬季防控提供了依據[2,19]。

1.5 推廣種植無CLas柑橘苗木

防蟲網覆蓋繁育柑橘苗木是為了防止亞洲柑橘木虱和柑橘蚜蟲等傳病媒介昆蟲入侵和傳播，主要用以保障柑橘無病毒苗的安全生產[21]。為保持柑橘產業的可持續，培育推廣種植無病橘苗，保護新種植區不發生CLas，在CLas發生區新果園可避免產生新的發病中心，這是黃龍病綜合防控中最經濟有效的措施和關鍵環節[4]。臺州市黃巖區院橋鎮唐家橋一種植大戶的橘園，2002年首次發現黃龍病紅鼻果癥狀，至2007年因病情嚴重而進行全園改種，所種的橘苗是自己繁育的早熟溫州蜜柑露地苗，共種260株，2010年初次結果時卻發現大量紅鼻果，2012年卻遭第2輪毀園，教訓深刻。2007年，有一農民在黃巖上垟鄉前岸村承包山地20 hm2種植柑橘，因采用黃龍病區橘苗，2010年開始發現橘果出現典型紅鼻果癥狀，到2011年時因黃龍病共砍挖橘樹近萬株，損失嚴重。2012年在當地植物檢疫部門的指導下，從柑橘無毒苗基地調入無病橘苗重新種植，現已全面投產，病株率在1%以下，效果顯著。2017年浙江省將柑橘種苗網室繁育列入柑橘黃龍病防控考核內容，這將為全面推廣種植無病苗木提供措施保障。

2 亞洲柑橘木虱

2.1 亞洲柑橘木虱年生活史

亞洲柑橘木虱在臺州橘園1年可發生6～7代，世代重疊嚴重，以成蟲越冬，越冬成蟲成活率高低主要取決于越冬期氣溫條件，暖冬成活率高，冷冬相對成活率低。越冬代成蟲一般在平均氣溫10～15℃以下進入越冬，越冬代世代歷期（成蟲、卵和若蟲）持續時間為190～200天；2代持續時間40～45天；3代持續時間40天左右；4代持續時間45天左右；5代持續時間35天左右；6代持續時間40～45天；若蟲高峰期在7—9月，尤其9月是全年各月中數量最多的，若蟲期一般為11～35天[19,22]。

2.2 亞洲柑橘木虱在橘園的空間分布與抽樣技術

2006年9月，柑橘處在秋梢抽發期，也正值亞洲柑橘木虱發生高峰期。選定臺州黃巖院橋鎮唐家橋村平原橘區11塊橘園，品種為早熟溫州蜜柑，每塊橘園多行直線取樣100株，在每株的東南西北4個方位各查1個枝梢成蟲數量，以1株為1個樣本單位。將所得調查數據通過不同方法測定，亞洲柑橘木虱成蟲在果園呈聚集分布狀態，聚集強度隨成蟲密度增加而升高；經多種抽樣方法測定與比較,亞洲柑橘木虱的抽樣方法以跳躍式和五點式取樣為佳[23]。

2.3 亞洲柑橘木虱周年帶菌率變化

2015年5月—2016年4月，在臺州市黃巖區院橋鎮唐家橋村感染CLas的溫州蜜柑病果園400 m2，樹齡23年，病株率91.7%。在果園內選定東南西北中5個方位各2株橘樹，共10株，每月下旬在每株感染CLas橘樹上各捕捉亞洲柑橘木虱成蟲3頭，合計30頭，設3次重復，進行定量PCR檢測，檢測亞洲柑橘木虱攜帶CLas比例和CLas帶菌量。將1年各月份亞洲柑橘木虱體內檢測到CLas菌數量比較，其中12月份攜帶CLas比例最高為63.33%，其次為1月50%，其余月份均少于50%，在P=0.05水平下，12月和1月亞洲柑橘木虱帶菌率顯著高于其他各月份，這與鹿連明等[22]研究的12月木虱帶菌率最高一致。將每月檢測到帶菌的亞洲柑橘木虱，對其全年帶菌量進行比較，結果表明，亞洲柑橘木虱體內CLas菌量12月和1月最高，將平均值進行差異性分析，在P=0.05水平下，12月亞洲柑橘木虱攜帶CLas菌量顯著高于除1月外的其他各月份[2,19]。

2.4 亞洲柑橘木虱的防控

亞洲柑橘木虱在進化過程中形成能夠識別柑橘新芽的本能，當橘園中有大量嫩梢時就會吸引成蟲產卵繁殖，并成為柑橘梢期的重要害蟲[24]。對亞洲柑橘木虱的防治既保護柑橘新梢的健康生長，又能有效延緩黃龍病的發生與擴散，從而降低了病蟲害對柑橘生產的危害。亞洲柑橘木虱在臺州黃巖橘園最早于1996年首次發現，當時因失管橘園面積逐漸增加，給亞洲柑橘木虱提供了自然的生存繁衍空間，加上木虱在發生之初對柑橘的直接危害并不嚴重，不足以引起果農的重視。直到2002年發現柑橘黃龍病后，認識到亞洲柑橘木虱是黃龍病的唯一自然傳播媒介，它還具有終身帶毒、傳病率高、傳毒快和隨風擴散等特點，黃龍病又是柑橘生產毀滅性病害，從此引起了廣大果農的重視。因此在柑橘春夏秋三梢抽發以及冬季清園的關鍵時期，大范圍嚴格防治亞洲柑橘木虱是防控黃龍病最重要的措施[2,25-27]。

2004年9月，在臺州市黃巖區院橋鎮唐家橋村柑橘園，選用8種農藥進行了防治亞洲柑橘木虱藥效篩選試驗。試驗地海拔20 m，28o33′2"N，121o14′30"E，供試柑橘品種為早熟溫州蜜柑，樹齡為10年。試驗結果表明，10%吡蟲啉、20%吡蟲啉、5%氟蟲腈、25%噻蟲嗪和1.8%阿維菌素等5種農藥對亞洲柑橘木虱若蟲和成蟲，藥后10天的平均防效分別在90%以上和80%以上[28]。

2015年10月在位于臺州市黃巖區的浙江省柑橘研究所網室內，進行了防治亞洲柑橘木虱成蟲藥效對比試驗。試驗地海拔 30 m，28o38′43"N，121o9′43"E。選用6種農藥，供試作物是盆栽九里香，用藥前調查木虱成蟲基數，分別于藥后3、5、10、15、30天調查原定枝梢上木虱成蟲數量。結果表明，20%呋蟲胺、22%氟啶蟲胺腈、10%吡蟲啉和24.5%阿維·礦物油處理對亞洲柑橘木虱成蟲，藥后15天防效均達96%以上[29]。

浙江省柑橘研究所杜丹超和鹿連明[30]研制的微生物源農藥防治亞洲柑橘木虱收到了較好的效果，用淡紫擬青霉菌株ZJPL08可濕性粉劑和刀孢蠟蚧菌ZJPL09可濕性粉劑（懸浮劑）防治亞洲柑橘木虱，藥后7天效果達90%以上。

3 問題與展望

3.1 CLas治療技術和選育抗病品種

柑橘樹經濟壽命長達100年，成年樹一旦感染CLas，只得全株挖除損失嚴重。CLas是一種共生菌不能離體純培養，因此對橘樹感染CLas的治療是當今尚未解決的科技難題。如能在國家層面建立協作攻關團隊，集中國內相關科學家在Clas體外純培養、病原/媒介/宿主相互關系、化學防治、栽培防治、病害流行學等領域開展研究，在病害治療方面獲得突破，將為破解CLas防控這一世界性科技難題奠定堅實基礎[3]。目前栽培的柑橘屬、金柑屬和枳屬中還未發現抗CLas（基因）品種[31-32]，今后要加強科技創新從轉基因、基因組編輯等技術，以及野生柑橘資源和近緣屬植物中篩選抗性基因資源培育抗CLas品種[3]。鑒于CLas在不同柑橘品種表現癥狀有異，尤其是在有些柑橘品種營養生長期攜菌葉片卻不表現典型的斑駁癥狀難以確認，研究并普及CLas的快速檢測技術，讓果農自己檢測橘樹是否染病，可及時處置減少損失。

根據鹿連明、程保平等[33-35]對感染CLas橘樹的不同部位PCR檢測，在病樹的主干、小枝條、樹皮、葉脈、葉片、果皮、根部、砧木等均含有CLas，有時在果實中柱及花朵也可檢測出CLas。2017年12月，我們在有14年發病歷史的柑橘黃龍病果園取病樹樹冠下的土壤，送浙江省柑橘研究所做熒光定量PCR檢測，土樣中去掉所有肉眼能看到的根毛后檢測到黃龍病菌，此前國內檢索到的所有文獻均未報道土壤帶黃龍病菌（不過此檢測結果還要進一步驗證）。這樣在實施挖除病樹補栽橘苗時尤其要將病樹根徹底清理干凈，或者在挖樹后的空穴放些雜草覆上泥土用火煙熏，既能熏殺土壤殘留的病菌，又得到焦泥灰作肥料。

3.2 亞洲柑橘木虱防治

臺州全年氣溫在逐漸上升（平均每8～10年上升0.5℃），2000年后冬季氣溫從20世紀80年代初期的7.0℃左右上升到8.8℃，為亞洲柑橘木虱越冬改善了條件，提高了越冬成蟲的成活率，使亞洲柑橘木虱從傳統的不適生區轉變為適宜的發生區，為CLas北擴入侵創造了重要條件[19]。余繼華等[2]對病樹CLas帶菌量、亞洲柑橘木虱攜菌率和攜菌量周年變化進行研究，認為以柑橘黃龍病防控為目標，在抓好春梢、夏梢和秋梢期木虱防治的同時，必須重視冬季和初春清園這一重要環節，這對減少越冬成蟲和降低CLas擴散風險是很有必要的措施。

浙江省柑橘研究所鹿連明研發的刀孢蠟蚧菌ZJLP09分生孢子WP和SE，屬微生物農藥，對亞洲柑橘木虱和蚜蟲表現出強的致病性，濃度為107/mL的WP和SE在人工氣候箱條件下用藥后7天對木虱和蚜蟲的校正死亡率達100%，與傳統的化學農藥相比，具有無殘留、不易產生抗性，有效減少化學農藥的過量使用所產生的3R問題[36]。

3.3 Clas防控臺州模式的實踐

臺州對柑橘黃龍病防控進行了積極的探索與實踐，十幾年逐步形成了多種模式。黃巖區結合當地實際摸索形成“九堅持防控”模式，即堅持政府主導、堅持目標防控、堅持資金投入、堅持普及宣傳、堅持病蟲監測與防治、堅持防控示范、堅持疫情普查、堅持病樹鏟除和堅持種苗監管[16]，連續13年獲浙江省農業植物疫情防控工作考核優秀。臨海推廣“一挖兩治”為核心的“三防五關”防控模式，“一挖”是挖除病樹，“二治”是亞洲柑橘木虱防治和柑橘種苗管治，“三防”是亞洲柑橘木虱春防、夏防和秋冬防；“五關”是抓種苗檢疫關、治蟲防病關、疫情普查關、病樹挖除關和健身防病關[37]。堅持15年的黃龍病防控，有效遏制了黃龍病擴散流行為害趨勢，2011—2016年臺州全市黃龍病發病株率控制在0.5%以下，保障了柑橘產業的持續健康發展，可在相似柑橘生態區推廣應用。

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