基于土壤微生物生物量碳和酶活性指標的土壤肥力質量評價初探

禹樸家，范高華，韓可欣，周道瑋

（1. 中國科學院東北地理與農業生態研究所，吉林 長春 130102；2. 新疆農業大學草業與環境科學學院，新疆 烏魯木齊 830011）

土壤質量是指土壤在生態系統中維持生物生產的能力，保持和改善環境質量的能力以及促進人類和動植物健康發展的能力[1]。評價并掌握土壤質量的變化對于維持甚至提高土壤的生產力，促進農牧業的可持續發展都具有非常重要的意義，因此土壤質量評價被認為是現代土壤學研究的主要問題之一[2-3]。

在眾多土壤質量評價的研究中，雖然研究者將多個土壤指標結合在一起來反映土壤質量的變化，但這些指標大多集中在土壤的物理和化學指標方面，對土壤微生物學指標則涉及的較少[3-6]。而作為對短期土地利用變化最為敏感的土壤指標[6-8]，在進行土壤質量評價時土壤微生物學指標理應受到人們的重視。在眾多的土壤微生物學指標中，參與到土壤碳、氮、磷等養分循環中的土壤微生物及過氧化氫酶、蔗糖酶、脲酶和磷酸酶等與土壤質量的很多理化指標高度相關，因此被廣泛認為是監測土壤質量變化的重要指標[5,8]。土壤質量指數是評價土地利用方式或管理措施對土壤質量影響的一種有用的工具，它能將不同土壤管理措施下的多個土壤指標信息集合在一起來反映土壤質量的變化，因此被廣泛應用于土壤質量評價研究中[6,9-12]。如Liu等[3]利用土壤質量指數對中國東部具有不同生產力的白漿土（Albic soil）的土壤質量進行了研究；Guo等[6]利用土壤質量指數法對黃河下游禹城和墾利兩個區域農田土壤的土壤質量進行了研究；鄧紹歡等[12]利用土壤質量指數法對我國南方地區冷浸田的土壤質量進行了評價。

作為我國北方農牧交錯帶的重要組成部分，松嫩草地在過去的幾十年中由于不合理的土地利用方式，導致農田土壤發生退化，大量土地被棄耕，區域生態環境不斷惡化[13-14]。此外，近年來我國糧食產量不斷增加，到2014年松嫩草地所處的東北地區糧食產量比2003年增長了近1倍，其中高產的玉米產量占全國的比重提高了6.54%[15]。玉米產量的提高導致庫存壓力變大，價格驟減，農民收入降低。因此，調整農業種植結構對于區域內農牧業的可持續發展和種植效益的提高具有重要的意義。基于此，本研究以松嫩平原草地為研究對象，分析玉米地、苜蓿地、羊草地、羊草割草地和自然恢復草地5種短期（4年）土地利用方式變化對土壤微生物生物量碳含量和土壤過氧化氫酶、蔗糖酶、脲酶和堿性磷酸酶活性的影響，同時利用Andrews等[9]提出的土壤質量評價模型，通過線性和非線性賦分函數兩種方法計算土壤質量指數，對不同土地利用方式下的土壤肥力質量進行定量評價，探討短期土地利用方式變化對土壤肥力質量的影響，以期為研究區內土壤的改良、利用以及農業種植結構的調整提供科學參考。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究地點位于吉林省松原市長嶺縣境內的中國科學院長嶺草地農牧生態研究站（44°33′N,123°31′E），該區地處松嫩平原南部的農牧交錯區，區內地勢平坦，以低平原為主，有帶狀沙丘分布，平均海拔約為145 m。氣候條件屬于溫帶半濕潤、半干旱大陸性季風氣候，雨熱同期，年平均降水量約為427 mm，集中在6—9月，占年降水量的70%左右，年蒸發量約為1 600 mm；年均溫約為5.9 ℃，無霜期 140 d，＞ 10 ℃的有效積溫 2 900～3 000 ℃。

研究地點的土壤類型屬于草甸堿土。此外，研究區內還分布著草甸土和風沙土等土壤類型，pH值約為7.5～10.5。主要植被類型為羊草（Leymus chinensis）草甸，主要優勢植物包括羊草（Leymus chinensis）、虎尾草（Chloris virgata）、鹽地堿蓬（Suacda salsa）和星星草（Puccinellia tenuiflora）等[16]。半個世紀以來，由于人口增長對糧食需求的增加，在草地的邊緣部分草甸被開墾成農田，用于種植玉米、葵花、高粱等經濟作物。

1.2 試驗設計

選擇初始演替的棄耕地約2 hm2, 去除地表所有植被和枯落物后，劃定小區；試驗樣地布置于2010年，試驗處理從2011年5月初開始。由于多年的土壤耕作，使得土壤比較均質，試驗開始前樣地0～10 cm土層的有機碳含量為7.82 g/kg, 土壤容重為1.47 g/cm3。試驗采用區組實驗設計，分為4個重復區組，在每個區組內設置了自然恢復草地、羊草地、羊草割草地、苜蓿地和玉米地5種土地利用方式的處理，總計20個小區。每個試驗區組的面積約為60 m×50 m，其中草地小區面積為6 m×50 m, 苜蓿小區及作物種植小區面積為12 m×50 m，各小區間間隔1 m，重復區組間間隔2 m。耕地的耕作方式為傳統耕作，作物為一年一熟制，每年于4月底或5月初進行翻耕，施肥量為N肥 74 kg/hm2、P肥 22kg/hm2、K 肥 41 kg/hm2。

苜蓿草地建立于2014年，之前這些試驗小區為免耕種植玉米，樣地管理情況（包括作物種植情況和化肥使用情況等）與前面的傳統耕作種植玉米樣地完全相同。2011年5月按照試驗設計在羊草草地小區內進行了補播處理，補播羊草種子的密度約為2 000粒/m2。補播處理促進了羊草草地的恢復，到2011年9月，樣地內的地上生物量就達到了100～120 g/m2左右。在每個區組的兩個羊草草地小區內，一個小區進行割草處理，將地上生物量移除到小區外，而另一個小區不做任何處理，讓地上生物量以枯落物的形式回歸到土壤中。自然恢復草地自2011年5月開始不進行任何處理，讓其自然恢復。苜蓿地、羊草地、羊草割草地和自然恢復草地不施用肥料[14]。

1.3 土壤采樣與分析

2015年生長季末（8月下旬至9月初），在每個小區內隨機選擇5個0.5 m×0.5 m的樣方，在每個樣方內，首先去除地上生物量和枯落物，然后用4 cm直徑的土鉆采集0～10 cm土層深度的土壤樣品，將同一小區5個樣方采集到的土壤樣品混合為一個樣品。土壤樣品取完后分為兩部分，一部分立即存放到4 ℃的冰箱內，用于測定土壤微生物生物量碳含量，另一部分土壤樣品在自然狀態下陰干，去除礫石和殘留的植物殘體后，過2 mm的土壤篩用于測定土壤酶活性。

土壤微生物生物量碳含量采用氯仿熏蒸法測定，稱取11.00 g新鮮土樣（相當于干土10.00 g）均勻的平鋪在玻璃培養皿上并放入干燥器中，干燥器底部放置一瓶裝有50 ml無水氯仿的小燒杯并加入少量防爆沸的物質，密閉熏蒸24 h后，除去氯仿并將土樣裝入塑料瓶中，按照1:5的比例加入0.50 M 的硫酸鉀溶液50 ml，在往返式振蕩器上震蕩30 min后過濾。與此同時，另外一組土樣直接加入0.50 M 的硫酸鉀溶液50 ml，震蕩過濾。濾液用TOC儀進行測定，熏蒸與未熏蒸土樣中有機碳含量差值乘以轉換系數即為土壤微生物生物量碳含量。

土壤過氧化氫酶活性采用高錳酸鉀滴定法測定；土壤蔗糖酶活性采用3,5-二硝基水楊酸比色法測定；土壤脲酶活性采用苯酚鈉-次氯酸鈉比色法測定；土壤堿性磷酸酶活性采用磷酸苯二鈉比色法測定[17-18]。

1.4 敏感性指數計算

土壤微生物學指標的敏感性指數以給定的一種土地利用方式為基準，通過計算其它土地利用方式與給定土地利用方式間該指標的差異來反映土地利用變化對該土壤指標的影響程度。本研究以玉米地為參考基準（玉米地敏感性指數為1）來計算其它4種草地利用方式中土壤微生物學指標的敏感性指數，其計算公式為：

式中：SIi是土壤i指標的敏感性指數；Si是測定土地利用方式下土壤i指標的含量；SRi是參考土地利用方式下土壤i指標的含量。當土壤指標的敏感性指數大于1.50（增加50%）或是低于0.50（降低50%）的時候，認為該土壤指標對土地利用變化響應敏感[19]。

1.5 土壤質量指數計算

依據Andrews等[9]提出的土壤質量評價模型（SMAF），本文將測定的5種土壤微生物學指標作為土壤質量指數計算的數據集，通過2個步驟計算土壤質量指數，以土壤生產力和可持續利用作為土壤管理的最終目標。

第一步，利用線性和非線性的賦分函數法對數據中的土壤指標進行賦分。根據土地管理的目標以及土壤指標在土壤生態系統中的功能，將數據集中的土壤指標分為兩類。一類是在土壤中含量越多越好的土壤指標，一類是在土壤中含量越少越好的指標。這兩類土壤指標的賦分的最大值均為1。其中，線性賦分函數的公式為：

式中：SL是線性賦分函數得出的分值，其范圍為0～1；X是數據集中的土壤指標含量值，Xmax和Xmin分別是每個土壤指標含量的最大值和最小值；其中公式（2）應用于土壤中含量越多越好的土壤指標，而公式（3）應用于土壤中含量越少越好的土壤指標[19]。

非線性賦分函數的公式為：

式中：SNL是非線性賦分函數得出的分值，其范圍為0～1；a是土壤指標所能得到的最大值，本研究中將a定義為1；X是數據集中的土壤指標含量值，Xm是這個土壤指標含量的平均值；b是這個公式中的斜率，本研究中將含量越多越好的土壤指標的b值設定為-2.5，而含量越少越好的土壤指標的b值設定為+2.5[19-20]。

第二步，在數據集中的土壤指標賦分完畢后，計算土壤質量指數[20]，公式為：

式中：SQIA是計算得出的土壤質量指數；Si為土壤i指標的得分值；n為數據集中土壤指標的個數。

1.6 數據統計與分析

本研究中所有的數據分析均在SPSS 16.0（SPSS 16.0 for Windows, Inc., Chicago, IL, USA）軟件中完成。單因素方差分析被用來分析土地利用方式對土壤微生物學指標和土壤質量指數的影響；不同土地利用方式下土壤指標和土壤質量指數的均值比較通過LSD法進行分析。Pearson相關系數被用來分析2個土壤質量指數之間的相關性。所有數據統計分析的顯著性水平設定為P = 0.05。

2 結果與分析

2.1 土壤微生物生物量碳含量與土壤酶活性

5種土壤微生物學指標均對土地利用方式響應敏感，但在不同的土地利用方式下，不同指標的響應程度有所不同。土地利用方式對土壤微生物生物量碳含量、脲酶活性和蔗糖酶活性均具有極顯著（P ＜ 0.01）的影響（表1）。其中，土壤蔗糖酶活性在4種草地利用方式間沒有顯著差異，但其值均顯著高于玉米地；土壤微生物生物量碳含量和脲酶活性均在苜蓿地中達到最高，分別為533.3 mg C/kg和1.17 mg NH3-N/g soil/24h，其值顯著高于自然恢復草地和玉米地，而與羊草地沒有顯著差異。羊草割草地中土壤微生物生物量碳含量為427.6 mg C/kg，其顯著高于玉米地，而土壤脲酶活性為0.78 mg NH3-N/g soil/24h，其與玉米地沒有顯著差異。雖然土地利用方式對土壤過氧化氫酶活性和堿性磷酸酶活性沒有顯著影響，但草地利用方式與玉米地間仍存在一定程度的差異。

土壤過氧化氫酶活性在自然恢復草地和羊草割草地中的值分別為0.95和0.93 ml KMnO4/g soil，其顯著高于玉米地，與羊草地和苜蓿地沒有顯著差異，而土壤堿性磷酸酶活性在苜蓿地、羊草地和自然恢復草地中的值分別為1.21、1.09和1.08 mg phenol/g soil/12h，其顯著高于玉米地，而與羊草割草地沒有顯著差異。

表1 不同土地利用方式下土壤微生物學指標的變化及ANOVA分析結果Table 1 Changes of soil microbial indicators and ANOVA results for the changes under five land use types

2.2 土壤微生物學指標的敏感性指數

耕地轉變為草地后，5種土壤微生物學指標的敏感性指數均大于1.0（圖1），表明它們均呈現出一定程度的增加趨勢。其中，土壤蔗糖酶活性的增加幅度最大，其敏感性指數值均大于1.94，對土地利用變化的響應最為敏感；而土壤過氧化氫酶活性的增加幅度最小，其敏感性指數均小于1.13，對土地利用變化的響應也最小。不同土地利用方式下，苜蓿地中土壤微生物學指標響應最為敏感，其中有微生物生物量碳含量、脲酶活性、蔗糖酶活性和堿性磷酸酶活性4個指標的敏感性指數值大于1.50；羊草割草地中土壤微生物指標響應最小，其中僅有蔗糖酶活性1個指標的敏感性指數值大于1.50；而自然恢復草地和羊草地中土壤指標的響應程度居中，分別有脲酶活性、蔗糖酶活性和堿性磷酸酶活性3個和蔗糖酶活性和堿性磷酸酶活性2個土壤指標的敏感性指數值大于1.50。

圖1 不同土地利用方式下土壤微生物生物量碳和土壤酶活性的敏感性指數Fig. 1 Sensitivity indices of soil microbial biomass carbon and soil enzyme activities under five land use types

2.3 土壤質量指數

單因素方差分析結果表明，線性土壤質量指數（F=8.55，P＜0.01）和非線性土壤質量指數（F=9.59，P＜0.01）在不同土地利用方式間均存在極顯著差異。雖然線性土壤質量指數在數值上顯著高于非線性土壤質量指數，但2種土壤質量指數指示的不同土地利用方式間土壤質量的變化趨勢完全一致（圖2）。5種土地利用方式中，玉米地的土壤質量指數均顯著低于草地利用方式，其線性和非線性土壤質量指數分別為0.55和0.30；而在4種草地利用方式中，苜蓿地的線性土壤質量指數和非線性土壤質量指數均最高，分別為0.89和0.60，其顯著高于羊草地，而與自然恢復草地和羊草割草地沒有顯著差異。

圖2 不同土地利用方式下的土壤質量指數Fig. 2 Soil quality indices under five land use types

以線性土壤質量指數值為橫坐標，以非線性土壤質量指數值為縱坐標對2種土壤質量指數間的線性相關性進行了分析，結果表明線性與非線性土壤質量指數的Pearson相關系數為0.93，顯著性水平P＜0.001（圖3），表明兩者間存在極顯著的線性正相關關系。

圖3 線性與非線性土壤質量指數的相關性Fig. 3 Pearson’s correlation between linear and nonlinear soil quality indices

3 討論

3.1 土地利用方式對土壤微生物學指標的影響

土壤微生物生物量碳含量和土壤酶活性對外界環境因素和土壤質量的變化響應快速且準確，常被用來作為土壤生態系統變化的早期指示指標[21]。與玉米地相比，苜蓿地、羊草割草地、羊草地和自然恢復草地中土壤微生物生物量碳含量分別提高了79.5%、44.1%、31.9%和33.3%，表明草地恢復顯著提高了研究區內土壤微生物生物量碳的含量（表1）。這主要是由于草地恢復以后向土壤中輸入的枯落物和根系的量增加，從而為土壤微生物的生長提供了充足的基質和能量，進而促進了微生物種群數量的增加和活性的提高[22-23]。

與土壤微生物生物量碳含量的變化趨勢相同，草地利用方式中4種土壤酶的活性也均顯著高于玉米地，表明草地恢復對土壤酶活性的提高具有積極的作用。草地恢復后土壤微生物數量和活性增加是導致土壤酶活性提高的主要原因。此外，草地恢復后土壤中有機碳含量的增加（苜蓿地、羊草割草地、羊草地和自然恢復草地土壤有機碳含量比樣地處理前增加了2.4、1.8、2.5和3.0 g C/kg），促進了土壤有機碳與土壤酶的結合，減少了土壤酶的水解[24]，也在一定程度上提高了土壤酶的活性。4種草地利用方式中，苜蓿地、自然恢復草地、羊草地和羊草割草地中分別有4個、3個、2個和1個土壤微生物學指標的敏感性指數高于1.50，表明苜蓿地和自然恢復草地對土壤微生物學指標的影響明顯高于羊草地和羊草割草地。

從土壤微生物學指標的絕對含量上來看，自然恢復草地中僅有土壤過氧化氫酶活性達到最高，而苜蓿地中則有土壤微生物生物量碳含量、土壤脲酶活性和堿性磷酸酶活性3個指標達到最高，表明苜蓿地對土壤微生物學指標的影響顯著高于自然恢復草地。土地利用和管理方式的差異是導致土壤微生物學指標出現差異的主要原因。苜蓿作為一種豆科植物，具有生物固氮作用，它不僅能夠增加土壤中有機物的輸入，還能增加土壤中氮素的輸入[25]，從而為微生物群落的生長提供了更好的生存環境，因此比其它3種草地利用方式更有利于土壤微生物量和土壤酶活性的增加。在自然恢復草地中，由于群落的物種多樣性顯著高于單一物種的羊草地和羊草割草地，所以向土壤中輸入的有機質的種類也會明顯高于羊草地和羊草割草地，從而為土壤中多種微生物種群的生存提供適宜的環境，進而導致自然恢復草地對土壤微生物指標的影響高于羊草地和羊草割草地。

3.2 土地利用方式對土壤肥力質量的影響

本研究中，通過線性和非線性賦分函數獲得的2個土壤質量指數間具有極顯著的線性正相關關系（圖3），表明它們均能準確的反映出土地利用方式變化對土壤質量的影響。雖然線性土壤質量指數值顯著高于非線性土壤質量指數值，但在不同土地利用方式下2種土壤質量指數指示的土壤質量的差異是一致的（圖2），表明應用2種方法中的任何一種方法對土壤質量進行評價均是可行的。這與Raiesi[19]在伊朗的研究得出的結論一致，他們也發現這2種土壤質量指數間具有較好的相關性，且均能反映出不同管理方式下土壤質量的變化。

與玉米地相比，苜蓿地、羊草割草地、羊草地和自然恢復草地中的線性土壤質量指數分別提高了61.8%、40.0%、36.4%和43.6%；而非線性土壤質量指數分別提高了100.0%、70.0%、63.3%和73.3%（圖2）。2種土壤質量指數的分析結果均表明，草地恢復顯著提高了研究區內0～10 cm土層的土壤肥力質量，即草地利用方式要比耕地更適合于研究區內土壤生產力的提高和土地的可持續利用。

4種草地利用方式中，苜蓿地的2種土壤質量指數值均明顯高于其它3種草地利用方式（圖2），表明種植苜蓿對于土壤肥力質量的改善要優于自然恢復草地和羊草地。此外，作為一種優良的飼草，苜蓿種植還能帶來一定的經濟效益。在當今研究區所處的北方農牧交錯帶出現玉米賣糧難，庫存壓力大，種植效益大幅降低[15]，國家大力鼓勵糧改飼的大背景下，在作物產量較低且土壤條件較差的區域將耕地轉變為苜蓿飼草地可能是一種“雙贏”的土地利用方式，既能增加當地農戶的收入，促進農業結構的調整，又能提高土壤質量，促進土地的可持續利用。

4 結論

研究表明，土地利用方式對土壤微生物生物量碳含量、脲酶活性和蔗糖酶活性具有極顯著影響。雖然土地利用方式對土壤過氧化氫酶活性和堿性磷酸酶活性沒有顯著影響，但4種草地利用方式中的過氧化氫酶活性和堿性磷酸酶活性均明顯高于玉米地，表明土地利用方式變化對這2種土壤酶活性也具有一定的影響。因此，土壤微生物生物量碳含量、脲酶活性、蔗糖酶活性、過氧化氫酶活性和堿性磷酸酶活性均對土地利用方式變化具有一定的敏感性，均可以作為不同土地利用方式下土壤肥力質量評價的敏感性指標。

線性與非線性土壤質量指數間存在極顯著的線性正相關關系，表明兩者均能準確的反映出土地利用變化對土壤質量的影響。耕地轉變為草地顯著提高了土壤微生物生物量碳的含量和4種土壤酶的活性，進而提高了土壤的肥力質量，即草地利用方式要比耕地更適合于研究區內土壤的可持續利用和生產力的提高。5種土地利用類型中苜蓿地的土壤質量指數最高，自然恢復草地、羊草地和羊草割草地次之，而玉米地的土壤肥力質量最低，表明種植苜蓿對于研究區內土壤肥力質量的改善要明顯優于其它土地利用方式。

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