MDCT對腎透明細胞癌Fuhrman分級診斷價值的研究

劉瑩瑩，張雪寧，侯文靜

（1.天津醫科大學第二醫院，天津 300211；2.天津市中心婦產醫院，天津 300100）

MDCT對腎透明細胞癌Fuhrman分級診斷價值的研究

劉瑩瑩1，張雪寧1，侯文靜2

（1.天津醫科大學第二醫院，天津 300211；2.天津市中心婦產醫院，天津 300100）

目的：探討腎透明細胞癌（ccRCC）MDCT影像學表現與Fuhrman分級之間的關系。方法：回顧性分析113例經手術病理證實的ccRCC的MDCT影像資料。兩名放射科醫生雙盲記錄患者的影像學特征，包括腫瘤大小、囊性或實性、鈣化、不均勻性、壞死比、生長方式等，并與Fuhrman分級結果進行統計學分析。結果：14/15例囊性ccRCC為低級別（FuhrmanⅠ～Ⅱ級）；在相對較多的實性ccRCC中，20/27例浸潤型ccRCC為高級別（FuhrmanⅢ～Ⅳ級）。單因素分析顯示腫瘤越大（臨界值為4 cm），Fuhrman分級越高 （χ2=11.441，P＜0.001）；高級別以實性為主ccRCC中鈣化和壞死比≥0.6較低級別實性ccRCC多見 （χ2=29.007，P＜0.001；χ2=18.454，P=0.030）。多因素分析提示腫瘤大小、浸潤性生長、壞死比≥0.6是實性為主ccRCC FuhrmanⅢ～Ⅳ級的獨立預測因素（OR：0.122，P=0.002；OR：13.234，P=0.002；OR：12.891，P=0.031）。結論：MDCT 對預測 ccRCC Fuhrman 分級有較大的應用價值。囊性ccRCC傾向于低級別。以實性為主ccRCC中，腫瘤越大、浸潤性生長、壞死比（≥0.6）越高，均預示較高的Fuhrman分級。

腎腫瘤；體層攝影術，螺旋計算機

腎透明細胞癌 （Clear cell renal cell carcinoma，ccRCC）是腎細胞癌最常見的亞型，約占其80%～90%。Fuhrman分級是預測ccRCC生物侵犯和轉移能力的最有效參數[1-3]。研究顯示Fuhrman分級系統中高級別腫瘤與低級別腫瘤的生存率有顯著差異[4]。通過影像學評估ccRCC Fuhrman分級有助于制定臨床治療方案。例如，低級別腎細胞癌可選擇微創手術（腎臟部分切除術和射頻消融術）或密切觀察、隨訪；對于高級別不能手術治療的腫瘤可選擇非手術治療，如靶向治療等。

先前有報道應用MR特定序列進行ccRCC Fuhrman分級的相關研究，但是其報道的病例數相對較少[5-6]。目前，MDCT已廣泛應用于腎細胞癌的術前診斷，更適合評估大樣本病例。

1 材料與方法

1.1 臨床資料

收集我院2015年1月—2016年1月ccRCC患者 113例（男 71例，女 42例），年齡 17～82歲（平均52.1歲），大多數患者為體檢偶發（75例），其余患者臨床表現為肉眼血尿（24例），腰痛（11例），腹部包塊（3例），經手術病理證實FuhrmanⅠ級 8例、Ⅱ級60例、Ⅲ級30例、Ⅳ級15例 （對于腫瘤Fuhrman分級有交叉時，將其歸為更高級）。所有病例均為單側單發、非遺傳性腫瘤，且排除其他腎臟疾病。

1.2 檢查方法

使用GE Light-Speed 64排螺旋CT掃描儀進行腎臟三期增強掃描。掃描參數：管電壓120 kV，采用自動管電流調節技術，層厚0.5 cm，層間距0.5 cm，重建圖像層厚0.625 mm，層間距0.625 mm，螺距0.984∶1。增強掃描以高壓注射器經肘前靜脈團注非離子型對比劑碘佛醇 80～100mL，劑量 1.4～1.6mL/kg，注射速度3.0～4.0 mL/s。通過肘前靜脈留置針注入非離子型造影劑后 20～30 s、60～70 s、180～300 s 行皮質期、實質期及排泄期掃描。

1.3 圖像分析

所有病例CT影像資料由兩名放射科醫生 （均具有10年以上泌尿系統影像診斷經驗）在不知Fuhrman分級的情況下，于AW4.4工作站上對腫塊進行獨立評估，評估內容包括腫瘤大小（即最大徑）、腫瘤邊緣、鈣化（有/無）、強化形式（均勻/不均勻）、壞死比、生長方式。腫瘤大小及壞死比，均由2名放射科醫生分別于2天測量2次，取其平均數。其他評估內容的判斷若不一致，則由2名醫生協商達成共識。

腫瘤分為囊性和以實性為主ccRCC兩類。囊性ccRCC定義為腫瘤內含有75%以上無強化液性成分，單房或多房，有完整外壁或內部有分隔[7-8]。當周圍為不規則實性成分時，則認為是ccRCC伴有中央壞死，而非囊性ccRCC。囊性ccRCC根據Bosniak分類系統進行分類[9]。將實性為主的ccRCC根據腫瘤邊緣分為3種類型：①包膜型（腫瘤邊界清楚、規則，呈膨脹性生長）；②分葉型（腫瘤邊界欠清，呈分葉狀）；③浸潤型（腫瘤與正常腎實質分界不清）[10]。

將實性為主 ccRCC中的壞死比分為＜0.2、0.2～＜0.4、0.4～＜0.6、≥0.6。壞死比=無強化區最大橫徑/該截面上腫瘤最大橫徑。

1.4 統計學分析

應用Kappa檢驗評判2名放射科醫生對影像資料評估結果的一致性，Kappa值為＞0.80～10提示兩者一致性非常好；＞0.60～0.8提示一致性好；＞0.4～0.6提示一致性一般；≤0.4提示兩者一致性差。通過單因素分析判斷Fuhrman分級的主要影響因素，并進行多因素分析尋找影響FuhrmanⅢ～Ⅳ級的重要變量。P＜0.05表示差異具有統計學意義，P＜0.01為具有顯著性差異。所有統計學計算應用SPSS 19.0完成。

2 結果

兩名放射科醫生評分Kappa=0.75，表明兩者評分一致性較好。

113例ccRCC中，15例為囊性ccRCC、98例為以實性為主ccRCC（其中包膜型58例、分葉型13例、浸潤型 27例）。15例囊性 ccRCC中，9例Bosniak Ⅲ型（圖1）、 6例Bosniak Ⅳ型（圖2）。

圖1 女，37歲。囊性ccRCC（FuhrmanⅡ級）。圖1a，1b：增強掃描CT皮質期顯示右腎下極復雜性囊性病變，邊界清晰，無明顯強化效應，其內可見多發厚薄不均分隔，分隔有強化效應；圖1c，1d：排泄期示囊性部分無強化效應，分隔可見強化效應。此囊性ccRCC歸為BosniakⅢ型。Figure 1. A 37-year-old female with Fuhrman grade Ⅱ cystic ccRCC.Figure 1a,1b：Contrast-enhanced CT image in corticomedullary phase demonstrates a multilocular cystic mass in the inferior pole of the right kidney,the lesion shows clear boundary,no obvious enhancement effect.The thickness of the septa in the mass is uneven,and has enhancement effect.Figure 1c,1d：The excretory phase shows the cystic part of the mass has no enhancement effect,and the septa can be enhanced.The cystic ccRCC is categorized as BosniakⅢ.

圖2 女，46歲。左腎囊性ccRCC（FuhrmanⅢ級）。圖2a，2b：增強掃描軸位示左腎上極復雜性囊性病變，囊性部分無明顯強化效應，實性部分呈明顯強化；圖2c，2d：冠狀位示實性部分位于囊壁邊緣，病變內可見分隔。此囊性ccRCC歸為BosniakⅣ型。Figure 2. A 46-year-old female with Fuhrman grade Ⅲ cystic ccRCC.Figure 2a,2b：Contrast-enhanced axialimage demonstrates a complex cystic mass in the superior pole of the left kidney,cystic part has no obvious enhancement effect,and solid part shows obvious enhancement.Figure 2c,2d：The coronal plane shows that the solid part is located on the edge of the capsule wall and septa can be seen in the lesion.The cystic ccRCC is categorized as BosniakⅣ.

表1 腫瘤形態與Fuhrman分級的分布情況（例）

腫瘤形態與Fuhrman分級之間的分布特征見表1。15例囊性 ccRCC中，14例為低級別（FuhrmanⅠ～Ⅱ級）。以實性為主ccRCC中，58例包膜型ccRCC中42例為低級別；13例分葉型ccRCC中僅5例為低級別；20/27例浸潤型ccRCC為高級別（FuhrmanⅢ～Ⅳ級）（圖3）。腫瘤形態與不同Fuhrman分級之間有顯著相關性 （χ2=39.008，P＜0.001），其中包膜型 ccRCC（圖4）和分葉型（圖5）在Fuhrman 分級中有顯著差異（χ2=8.308，P=0.040），分葉型ccRCC病理分級明顯高于包膜型ccRCC。分葉型ccRCC和浸潤型ccRCC在Fuhrman分級無顯著差異（χ2=1.005，P=0.605）。

表2 MDCT征象與Fuhrman分級的分布特征（例）

表3 MDCT判斷以實性為主ccRCC不同Fuhrman分級的單因素分析（例）

圖3 男，58歲。右腎ccRCC，浸潤型（FuhrmanⅣ級）。圖3a，3b：增強掃描皮質期示右腎中上極不規則軟組織團塊影，邊界不清，浸潤性生長。病變呈不均勻強化效應，腎竇區受壓且分界不清，腎周脂肪間隙可見點狀及線樣高密度影，病變側腎臟強化程度較對側減低；圖3c，3d：實質期腫瘤內可見無強化低密度區。Figure 3. A 58-year-old male with Fuhrman gradeⅣccRCC showing infiltrative growth.Figure 3a,3b：The corticomedullary phase enhanced scan shows a large irregular mass in the upper pole of the right kidney.The border between the tumor and normal kidney is ill-defined,representing infiltrative tumor growth,the mass shows heterogeneous enhancement effect,renal sinus is pushed and the boundary is not clear,perirenal fat shows punctate and linear high density,enhancement degree of right kidney is decreased.Figure 3c,3d：There was no enhancement in the low density area in nephrographic phase.

其他影像學表現與Fuhrman分級的分布特征見表2。實性為主ccRCC的影像征象和Fuhrman分級之間的單因素分析見表3。單因素分析顯示腫瘤越大 （臨界值為 4 cm），Fuhrman分級越高 （χ2=11.441，P＜0.001）； 高級別 ccRCC 較低級別 ccRCC中鈣化和壞死比≥0.6較多見 （χ2=29.007，P＜0.001；χ2=18.454，P=0.030）；ccRCC 中腫瘤密度均勻與不均勻無顯著差異（χ2=6.894，P=0.075）。

MDCT判斷實性為主ccRCC FuhrmanⅢ～Ⅳ級的多因素分析見表4。多因素分析顯示腫瘤大小（≥4 cm）、浸潤性生長和壞死比≥0.6是FuhrmanⅢ～Ⅳ級的實性為主ccRCC的獨立危險因素（OR：0.122，P=0.002；OR：13.234，P=0.002；OR：12.891，P=0.031）。有無鈣化（OR：0.469，P=0.272）、病變呈分葉型（OR：1.775，P=0.468）不是影響 Fuhrman Ⅲ～Ⅳ級的相關獨立危險因素。

表4 MDCT判斷以實性為主ccRCC FuhrmanⅢ～Ⅳ級的多因素分析

圖4 女，53歲。右腎ccRCC，包膜型（FuhrmanⅢ級）。圖4a，4b：增強掃描皮質期示右腎中部以實性為主的腫塊影，呈明顯不均勻強化效應，其內可見無強化低密度區；圖4c，4d：實質期示腫塊與正常腎實質分界清晰。Figure 4. A 53-year-old female with Fuhrman gradeⅢ ccRCC showing well-circumscribed tumor margin.Figure 4a,4b：Contrast-enhanced CT image in corticomedullary phase demonstrates a predominantly solid and heterogeneously enhancing mass in the mid portion of the right kidney,which shows no enhancement of the low density area.Figure 4c,4d：The tumor in nephrographic phase shows a well-circumscribed clear margin to the normal renal parenchyma.

圖5 女，53歲。右腎ccRCC，分葉型（FuhrmanⅡ級）。圖5a，5b：增強掃描皮質期示右腎下極不規則軟組織團塊影，呈明顯不均勻強化效應，其內可見無強化低密度區；圖5c，5d：實質期示腫塊與正常腎實質分界清晰，呈分葉狀。Figure 5. A 53-year-old female with Fuhrman gradeⅡccRCC showing lobulated tumor margin.Figure 5a,5b：The corticomedullary phase enhanced scan shows a lobulated mass of heterogeneous enhancement in the inferior pole of the right kidney with no enhancement of the low density area.Figure 5c,5d：The nephrographic phase shows lobulated tumor contour and well-defined tumor margin to the normal renal parenchyma.

3 討論

ccRCC是腎細胞癌最常見的亞型，其生物學侵犯更明顯，預后差[11-12]。Fuhrman分級是腎細胞癌應用最廣泛的組織學分級系統[13]，是預測ccRCC和乳頭狀腎細胞癌（PRCC）生物侵犯和轉移能力的最有效參數[1-3]，但是對腎嫌色細胞癌（CRCC）的預后意義不大。然而PRCC生物學行為上不如ccRCC活躍，所以本研究不納入PRCC和CRCC的病例作為研究對象。

據報道，活組織檢查判斷腫瘤病理學類型的準確性達92%，而判斷Fuhrman分級的準確性僅69.8%[14]。組織學評估Fuhrman分級的準確性低成為一個主要的問題，這部分病例的腫瘤侵襲性需要更精確的評估。此外，有研究[15-16]評估了針吸活檢的充分性和準確性，其僅針對小腎腫瘤，不適用于較大腫瘤，對其不能提供病理分型和分級的完整信息，且活檢是一種創傷性檢查，因此，術前無創性預測ccRCC的病理Fuhrman分級是很有必要的，對臨床治療方案的制定及預后評估有重要意義。

CT是最常用于術前評估RCC的檢查方法，術前評估ccRCC的Fuhrman分級有較高的臨床意義：第一，ccRCC的首選治療方法仍是手術治療，隨著外科手術技術的不斷創新和發展，手術方式發展更趨于局限性切除，可減少術后并發癥及后遺癥的發生率。據報道[17-18]，部分腎臟切除術和根治性腎切除術的預后無顯著差異，臨床療效及腫瘤病理學結果是一致的。第二，在一些特殊情況下，尤其是在患者病情嚴重、身體條件差時，手術治療并非是最佳的選擇，而積極監測[19]、冷凍療法[20]和射頻消融[21]被證實是這類病人比較有效的治療方法。因此，醫生必須平衡利弊，選擇個體化治療方案。最佳的臨床方案制定應結合病人病情、治療有效性和腫瘤特點。

本研究中，93.3%的囊性ccRCC為低級別，僅1例囊性ccRCC為FuhrmanⅢ級。本研究結果與先前研究結果[7-8]一致，均證實囊性ccRCC比實性為主的ccRCC的Fuhrman分級低且預后好，事實證明囊性ccRCC中的惡性腫瘤細胞少于實性為主的ccRCC。本研究的結果提示囊性ccRCC可以考慮應用微創手術如保留腎單位手術或短期復查、隨訪的個體化治療方式，使患者達到較好的預后。

本研究由于FuhrmanⅣ級的ccRCC病例數較少，部分CT征象中的陽性例數較少，因此將Ⅰ～Ⅱ級和Ⅲ～Ⅳ級分別定義為低級別和高級別進行單因素分析，并對高級別ccRCC進行多因素分析。

本研究顯示腫瘤直徑是預測高級別實性為主ccRCC的一個獨立預測因素。腫瘤直徑越大，Fuhrman分級越高，腫瘤潛在的侵襲性越高，與先前學者研究結果一致[22-23]。而Thompson等[24]研究表明腫瘤直徑臨界值7 cm為積極監測的關鍵點。Remzi等[25]報道直徑3 cm是腫瘤侵襲性明顯增加的臨界值。這種腫瘤直徑臨界值的差異可能由于其樣本量和分組方法不同造成的。

浸潤型ccRCC Fuhrman分級越高，可能越反映了腫瘤的生物侵襲性越高。例如，腎細胞癌（Ⅱ型乳頭狀腎細胞癌[26]和集合管癌[27]）的組織學侵犯在影像上通常表現為浸潤性生長，腫瘤與周圍組織分界不清。同樣，在ccRCC中，組織病理學上浸潤性生長常常提示預后不佳[3]。我們建議影像上表現為浸潤性生長的ccRCC患者術前應合理選擇治療方案，對術后患者應密切進行監測和隨訪。

本研究顯示壞死比≥0.6亦是預測高級別實性為主ccRCC的獨立預測因素。有研究顯示組織學壞死與腫瘤的侵襲性有關，包括高的腫瘤分級、分期以及腫瘤大小[28]。Xiong等[29]發現組織學壞死是生存的一個獨立預測指標，并將壞死列入了SSIGN評分中。本研究認為高級別以實性為主ccRCC由于腫瘤侵襲性強，生長過快，其血液供應不足，最終導致大面積壞死，而CT上壞死區通常表現為無明顯強化效應。此外，Zhang等[30]研究顯示CT增強掃描中ccRCC強化程度在不同Fuhrman分級中有顯著差異（P＜0.001），高級別ccRCC在皮質期的強化程度明顯減低。因為本研究小組的CT評估方法有所不同，評估腫瘤強化的能力可能有一定局限性，有待進一步研究。

先前報道，腫瘤越大，Fuhrman分級越高、病理分期越高、越容易發生轉移[22，31]。然而，應認識到ccRCC FuhrmanⅡ級和Ⅲ級之間的一些CT表現是相同的，例如強化不均勻、鈣化等。ccRCC具有顯著強化不均勻的特點，與其病理學特征有關，其易發生透明樣變、纖維或凝固性壞死，在Fuhrman分級中無顯著差異。

本研究為單一機構的回顧性研究，以后將在本研究的基礎上對ccRCC的Fuhrman分級與MDCT影像學特征的關系進行前瞻性研究，為更準確地判斷病理和分級提供更好的理論依據。

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MDCT evaluation of the Fuhrman grade of clear cell renal cell carcinoma

LIU Ying-ying1,ZHANG Xue-ning1,HOU Wen-jing2
(1.The Second Hospital of Tianjin Medical University,Tianjin 300211,China;2.Tianjin Central Hospital of Gynecology Obstetrics,Tianjin 300100,China)

Objective:To investigate the relationship between MDCT findings and Fuhrman grade of clear cell renal cell carcinoma(ccRCC).Materials andMethods:A retrospective analysis of MDCT manifestations of 113 patients with pathologically confirmed ccRCC,including 8 cases of Fuhrman gradeⅠ,60 cases of Fuhrman gradeⅡ,30 cases of Fuhrman gradeⅢ and 15 cases of Fuhrman gradeⅣ.The tumor characteristics,including tumor size,cystic versus solid,calcification,heterogeneity of lesions,percentage of non-enhancing necrotic ratio and growth pattern were noted independently by two radiologists,and statistical analysis was performed.Results:Fourteen of fifteen(93.3%)cystic ccRCC were low grade(Fuhrman gradesⅠ～Ⅱ).In predominantly solid ccRCC,twenty of twenty-seven(74%)infiltrative ccRCC were high grade(Fuhrman gradesⅢ～Ⅳ).Univariate analysis showed that larger tumor size(critical value 4 cm)had higher grade(χ2=11.441,P＜0.001);calcification and necrotic ratio ≥0.6 were significantly more common in high grade ccRCC than in low grade ccRCC(χ2=29.007,P＜0.001;χ2=18.454,P=0.030).Multivariate analysis showed tumor size,infiltrative growth and necrotic ratio≥0.6 were Fuhrman gradesⅢ～Ⅳ of three independent predictors(OR：0.122,P=0.002;OR：13.234,P=0.002;OR：12.891,P=0.031).Conclusion:Multidetector CT shows great application value in distinguishing Fuhrman grading system of ccRCC.Cystic ccRCC tends to have low grade.Infiltrative growth,larger tumor size and necrotic ratio≥0.6 may increase the likelihood of high grade predominantly solid ccRCC.

Kidney neoplasms;Tomography,spiral computed

R737.11；R814.42

A

1008－1062（2017）07－0507－06

2016－11－10；

2016－12－24

劉瑩瑩（1985-），女，天津人，滿族，住院醫師。E-mail：liuyingying9019@163.com

張雪寧，天津醫科大學第二醫院放射科，300211。E-mail：luckyxn@126.com