水產品批發市場中抗生素抗性基因的污染分析

巴永兵 ， 婁 陽 ， 趙 飛 ， 謝 晶 ，2， 潘迎捷 ，2，3， 趙 勇 *，2，3

（1.上海海洋大學 食品學院，上海 201306；2.上海水產品加工及貯藏工程技術研究中心，上海 201306；3.農業部水產品貯藏保鮮質量安全風險評估實驗室（上海），上海 201306）

水產品批發市場中抗生素抗性基因的污染分析

巴永兵1， 婁 陽1， 趙 飛1， 謝 晶1，2， 潘迎捷1，2，3， 趙 勇*1，2，3

（1.上海海洋大學 食品學院，上海 201306；2.上海水產品加工及貯藏工程技術研究中心，上海 201306；3.農業部水產品貯藏保鮮質量安全風險評估實驗室（上海），上海 201306）

為了探究待售水產品中抗生素抗性基因（Antibiotic resistance genes，ARGs）在水產品批發市場中的擴散污染情況，選取上海市3個大型水產品批發市場作為研究對象，采用PCR的方法，對市場內部和市場附近的排污溝表層淤泥中5大類（4種磺胺類、8種四環素類、6種β-內酰胺類、5種氯霉素類、4種鏈霉素類）共27種ARGs進行了檢測，并利用PCR-DGGE技術分析了細菌種群多樣性。結果顯示共有17種ARGs在批發市場淤泥中被檢出，其中磺胺類、四環素類和鏈霉素類ARGs的檢出率較高且檢出種類較多，表明水產品批發市場含有種類豐富的ARGs，水產品以磺胺類、四環素類和鏈霉素類ARGs污染為主。對市場外圍的檢測顯示市場外圍區域ARGs的種類分布略低于市場內部，表明水產品批發市場中ARGs的存在會通過污水排放途徑擴散到周邊環境。DGGE圖譜的分析結果顯示，3個批發市場污泥樣品細菌種類差異性較大，表明環境中ARGs的種類分布與細菌的種類并無直接關聯。本研究表明水產品攜帶的ARGs會擴散到水產品批發市場中，導致水產品批發市場成為ARGs的重要儲存庫，以此造成的污染會進一步傳播到周邊環境，此外，這些種類豐富的ARGs重新擴散到待售水產品中的風險很大，需引起人們足夠的重視。

水產品安全；抗生素抗性基因；水產品批發市場；淤泥；DGGE

抗生素被譽為20世紀最重要的發現之一，廣泛應用于人和動物疾病的預防和治療，小劑量的抗生素常作為一種特殊的“食品添加劑”，添加到飼料中促進畜牧動物和水產動物的生長發育。拋開抗生素本身造成的化學污染，抗生素的濫用會對細菌產生選擇性壓力，可能會導致細菌體內產生抗生素抗性基因（Antibiotic Resistance Genes，ARGs）。 ARGs可以在細菌間通過與可移動遺傳元件（質粒、轉座子、整合子等）相結合進行基因的水平轉移，使得環境中的敏感細菌獲得耐藥性并有可能逐漸發展為多重耐藥菌。同時，耐藥菌和ARGs可以通過食品渠道進入人體，以此引發的食品安全問題對人體健康構成潛在的威脅[1]。研究表明，臨床上細菌的耐藥情況與環境中的ARGs傳播有密切的聯系[2-4]。因此，作為一種新型的環境污染物[5-6]，ARGs已成為一個全球公共衛生健康問題[7]。

為了獲取不同環境條件下ARGs傳播的相關數據，國內外已對多種環境下的ARGs進行調查研究。韋蓓等[8]探究了堆肥處理前后污水處理廠污泥中四環素類ARGs豐度的前后變化。Jiang等[9]探究了黃浦江中四環素類和磺胺類2種抗生素與其ARGs豐度的關系。朱永官等[10]調查了集約式豬飼養場中ARGs的多樣性分布。水產養殖場環境中由于各類抗生素的不規范的使用，且常直接使用可能有抗生素殘留和ARGs的畜牧類動物糞便作為飼料[11]，使得水產動物具有成為ARGs載體的風險。目前雖已有研究關注于水產品中ARGs的污染，如Nawaz等[12]從鯰魚魚腸分離出的細菌中檢測到了tetA、tetB、tetG，Jiang等[13]從海參里分離出的副溶血性弧菌中檢測到了 sulI、sulII、sulIII 3 種磺胺類 ARGs。但是由于水產品的種類繁多且來源不同，調查某一個水產養殖場環境或者某一類水產品中的ARGs并不能從整體水平上評估水產品中ARGs的污染種類。

水產品批發市場是水產品交易的主要場所，集合了不同地區不同種類的待售水產品，是監測水產品中ARGs污染、保障食品安全的重要環境，待售水產品中的ARGs最終會通過水體等方式經表層淤泥排放到污水溝，因此本研究中通過檢測排污溝淤泥中ARGs的存在以從整體水平上了解水產品中ARGs的污染種類并評估水產品批發市場是否具有成為ARGs儲存庫的風險。

1 材料與方法

1.1 樣品的采集及處理

選取上海市楊浦區、普陀區、浦東新區的3個大型水產品批發市場作為采樣地點，采集的樣品為市場內部排污溝液面下1～3 cm處的表層混勻淤泥。樣品均采集于2013年10月。另外，本研究還分別采集了3個市場周邊200～500 m的排污溝混勻淤泥作為樣品，以探究水產品批發市場中ARGs是否會通過污水排放途徑對附近環境造成污染。采集后的樣品用均質袋儲存并放在-80℃冰箱里凍存。

1.2 樣品DNA的提取

DNA的提取采用土壤基因組DNA提取試劑盒（MP Biomedicals），按照其說明書標準操作提取DNA，用酶標儀（BioTek，Synergy 2）檢測提取 DNA的純度（A260/A280值在1.8～2.0之間），結果表明用該試劑盒提取的DNA純度較高。

1.3 目的基因的檢測

本研究中選取了5類共27種常見的抗生素抗性基因 ARGs：4 種磺胺類 ARGs（sulI、sulII、sulIII、sulA）、 8 種四環素類 ARGs（tetA、tetB、tetK、tetM、tetO、tetQ、tetS、tetW）、6 種 β - 內 酰 胺 類 ARGs（CARB、SHV、SHV-5、ampC、ermB、mecA）、5 種氯霉素類 ARGs（catI、catII、catIII、catIV、floR）和 4 種鏈霉素類 ARGs （strA、strB、aadA、aadE）作為目的基因，用PCR技術對這些目的基因進行擴增。引物序列、退火溫度及反應體系等此前已有介紹[14]。得到的PCR產物用瓊脂糖凝膠電泳檢測，并送至生工生物工程（上海）股份有限公司測序，經過blast比對確認其是目的片段。

1.4 利用PCR-DGGE技術分析淤泥中細菌種群多樣性

以上述提取的基因組DNA為模板，用PCR技術擴增其16SrDNA的V3區，引物采用細菌的16SrDNA的V3高變區通用引物[15]。 PCR反應條件為首先94℃下預變性3 min，使DNA充分變性。然后進入擴增循環，具體步驟為94℃變性1 min，55℃退火復性1 min，在72℃下延伸 1 min，共30個循環；最后72℃下5 min使產物延伸完整，4℃保存。用BIO-RAD Dcode系統對PCR產物進行DGGE分析，聚丙烯酰胺膠體積分數為8%，變性梯度為 40%～60%。在 1×TAE電泳緩沖液，100 V、60℃下電泳10 h。采用SYBR Green I進行染色，用Quantity One軟件對凝膠圖像進行分析。

2 結果與分析

2.1 水產品批發市場中ARGs的污染分析

6個采樣點ARGs的數量分布結果如圖1所示，表1則具體列出了27種ARGs在市場內部和市場附近樣品的檢出情況。本研究共檢測了5大類共27種ARGs，有17種ARGs在水產品批發市場淤泥中被檢出。其中磺胺類和四環素類分別有3種（sulI，sulII，sulIII）和 6 種（tetA、tetB、tetO、tetQ、tetS、tetW）有被發現。檢出率最高的是鏈霉素類ARGs，共檢測了 4 種 ARGs，其中的 3 種（strA、strB、aadA）在所有市場樣品中均被檢出。檢出率最低的是氯霉素類ARGs，只有floR有在M3中有被發現。

圖1 6個采樣點ARGs的分布情況Fig.1 Distribution of ARGs in six sites

本研究中有3種磺胺類 ARGs（sulI，sulII，sulIII）被檢測出來。其中sulI、sulII是環境中常見的2種磺胺類ARGs，已在多種環境下被發現，如水產養殖場底泥[16]、畜禽糞便[17]、甚至是污染較少的河流中[18]。然而很少有報道在環境中同時檢出了sulI、sulII、sulIII，本次調查在3個水產品批發市場淤泥中均檢出了sulI、sulII、sulIII，而四環素類更多達有6 種 ARGs（tetA，tetB，tetO，tetQ，tetS，tetW）在市場中被檢出，說明水產動物所處環境受磺胺類和四環素類ARGs污染嚴重，這使得水產品具有很高的風險被這2類ARGs污染。這一結果與高盼盼等[16]在研究天津市水產養殖場環境中ARGs的分布結果相似，他指出，磺胺類抗生素價格低廉，易溶解，四環素抗生素則具有廣譜性和低毒性特點，這2種抗生素被廣泛應用于水產養殖場中，其調查發現四環素類和磺胺類抗生素的耐藥菌株和ARGs在水產養殖環境中普遍存在。而對于其研究中檢出率較低的2種ARGs（tetB、tetQ）在本實驗中的3個市場中均有檢出，說明待售水產品中ARGs的擴散傳播使得水產品批發市場成為多種ARGs的儲存庫。對于鏈霉素類ARGs，很少有報道關注于水產品中鏈霉素類ARGs的存在情況。本研究選取的4種鏈霉素類ARGs（strA、strB、aadA、aadE）在 3 個水產品批發市場中均有檢出，說明待售水產品中鏈霉素類ARGs的污染較為嚴重，這一結果需引起足夠的重視。對于氯霉素類ARGs，只在M3中檢出了floR，說明水產品中氯霉素類ARGs污染并不嚴重，反映出水產養殖操作中已經很少使用氯霉素類抗生素。據悉，由于氯霉素濫用造成的眾多負面作用，歐盟早在1994年便因為氯霉素的濫用帶來的負面影響禁止了氯霉素在肉禽等飼養加工中的使用[19]。從5大類27種ARGs的檢出結果來看，由于水產品中ARGs在排污溝淤泥中的匯集，使得水產品批發市場已成為ARGs的儲存庫，其中是磺胺類、四環素類和鏈霉素類ARGs檢出種類較為豐富，說明水產品以這3類ARGs污染為主。

表1 水產品批發市場淤泥及市場外圍區域抗性基因的檢出情況Table 1 Detection occurrence of ARGs in aquatic products wholesale markets ditch sediment and their peripheries

2.2 水產品批發市場中ARGs對周邊區域的污染分析

本次研究調查了水產市場附近200～500 m排污溝中混勻淤泥樣品中ARGs的分布情況，結果如圖1和表1所示。通過表1比較市場內部和外圍各ARGs的檢出率發現，市場內部排污溝中ARGs和市場附近檢出類型相似，但市場周邊區域ARGs的檢出總類要略低于市場內部，在本次研究所調查的27種 ARGs中，S1和 S2均檢出了 14種 ARGs，S3則檢出了15種ARGs，三者的ARGs檢出數量均比對應的市場內部樣品少了2種。通過SPSS Statistics V17.0顯著性分析得出市場內部和外圍ARGs的種類分布不具有顯著性差異（P>0.05）。整體水平來看，市場周邊環境ARGs的檢出類型與市場內部相似，但數量上略低于市場內部，說明批發市場中ARGs的存在會通過污水排放途徑擴散到周邊環境。

2.3 細菌群落的分布與ARGs分布間的相關性分析

本實驗中利用PCR-DGGE技術擴增目的片段16sRNA的V3區，以探討不同環境下中細菌群落的分布與ARGs的分布是否具有相似性，結果如圖2所示。從圖2可以看出，所處同一區域的樣品（即M1 和 S1、M2和 S2、M3和 S3）DGGE 條帶的位置、亮度和類型具有一定的相似性。尤其是M2和S2，分別檢出了9條和10條條帶，且這些條帶的位置和亮度大致相同，說明同一區域環境下的細菌群落的類型和豐富度具有一定的相似性。但是3個市場之間DGGE圖譜差異性較大，它們條帶的所處位置、數量、亮度均具有差異性，這表示3個市場淤泥環境中的細菌種類、優勢菌種均不同。其中M3市場檢出了19種條帶數，這一數值明顯高于其他2個地區的水產品批發市場，與此對應的是，M3檢出的ARGs種類也明顯高于其他兩個市場。M3同時檢出最多種類的ARGs和細菌群落分布，可能代表著環境ARGs的多樣性與細菌群落的多樣性有一定的關聯。總體來看，雖然3個水產品批發市場淤泥中ARGs的分布類似，但是細菌群落的分布差異性較大。說明環境中ARGs的污染類型不能簡單的通過分析環境中的細菌群落的來判斷。

圖2 各淤泥樣品的DGGE圖譜Fig.2 DGGE fingerprint and lane comparison from different sediment samples

3 討論

食品是ARGs進入人體的直接載體，攜帶ARGs的食品會給人體健康構成巨大的威脅。水產品批發市場是待售水產品交易流通的主要渠道，研究水產品中ARGs在環境的擴散情況有助于了解水產品中ARGs的污染種類并評估水產品批發市場是否具有成為ARGs儲存庫的風險。水產品中ARGs在環境中的擴散模式如圖3所示。

圖3 待售水產品中抗生素抗性基因在環境中的擴散模式Fig.3 Dissemination model of ARGs from contaminated aquatic products in the environment

水產品污染的ARGs可以通過水體等途徑最終匯集在表層淤泥中，本實驗中在水產品批發市場排污溝淤泥中共檢出了 17種 ARGs，Muziasari WI等[20]在調查水產養殖場磺胺類ARGs的存在性時并沒有發現sul3的存在，而在本研究中的所有批發市場樣品中均發現了sul3，沈群輝等[21]在研究黃浦江ARGs污染時也沒有檢出本研究中普遍存在的tetB和tetO，這說明水產品批發市場已成為ARGs的重要儲存庫。同時，ARGs具有很高的遷移活性，如養殖廢水中的ARGs會通過廢水排放的途徑對其他環境造成污染[22]。有報道指出，排放的污水和底泥里包含大量的ARGs和耐藥菌[23]。本實驗通過對比市場內部和附近區域排污溝淤泥中的ARGs種類，得出水產品批發市場中ARGs的存在會擴散到周邊環境。此外，在抗生素濫用引發的食品安全問題的大環境下[24]，由于水產品批發市場已成為ARGs的儲存庫，ARGs重新擴散到待售水產品中的風險很大，使得ARGs在水產品中交叉污染，這對人體健康構成了更大的潛在威脅，需引起人們足夠的重視。

4 結 語

本研究表明待售水產品以磺胺類、四環素類及鏈霉素類ARGs污染為主，水產品攜帶的ARGs會擴散到水產品批發市場環境中，導致水產品批發市場成為ARGs的重要儲存庫，以此造成的污染會傳播到周邊環境，此外，這些種類豐富的ARGs重新擴散到待售水產品中的風險很大，需引起人們足夠的重視。而對于本研究中發現的污染嚴重的3類ARGs：磺胺類、四環素類以及鏈霉素類ARGs，后續工作應重點研究這3類ARGs的控制措施，以控制水產品中ARGs的污染。

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會議名稱(中文)：第十屆全國青年微生物學工作者學術研討會

所屬學科：動植物微生物學,生物物理學、生物化學及分子生物學,細胞生物學,生物技術與生物工程

開始日期：2017-09-15 結束日期：2017-09-17

所在城市：湖南省 長沙市

具體地點：主辦單位：中國微生物學會普通微生物學專業委員會、環境微生物學專業委員會、分子微生物學及生物工程專業委員會

承辦單位：湖南師范大學、吉首大學、湖南省微生物學會

摘要截稿日期：2017-08-15 聯系人：胡勝標 聯系電話：15116408110，0731-88872298

傳真：0731-88872298 E-MAIL：shengbiaohu@hunnu.edu.cn

會議網站：http://csm.im.ac.cn/templates/team/introduction.aspx?nodeid=9&page=ContentPage&contentid=4861

會議背景介紹：由中國微生物學會普通微生物學專業委員會、環境微生物學專業委員會、分子微生物學及生物工程專業委員會聯合主辦，湖南師范大學、吉首大學和湖南省微生物學會承辦的“第十屆全國青年微生物學工作者學術研討會”，定于2017年9月15～17日在湖南省長沙市舉行。本次會議的主題是環境微生物學的基礎和技術方法，將以國內微生物學研究方面的杰出學者大會報告和青年學者論壇，以及互動的形式，促進交流，提升我國相關微生物學研究的水平。會議組委會熱忱歡迎全國各地的環境微生物學研究的學者和青年才俊，蒞臨偉人故里——美麗星城長沙，展示和交流各自科研成果。同時也歡迎其他學科方向的學者參會交流——它山之石可以攻玉。我們相信您在這里將會獲得更多的靈感、更多的啟迪，也會結交更多的朋友！

Research of the Pollution of Antibiotic Resistance Genes in Aquatic Products Wholesale Market

BA Yongbing1， LOU Yang1， ZHAO Fei1， XIE Jing1，2， PAN Yingjie1，2，3， ZHAO Yong*1，2，3
（1.College of Food Science and Technology，Shanghai Ocean University，Shanghai 201306，China；2.Shanghai Engineering Research Center of Aquatic-Product Processing and Preservation，Shanghai 201306，China；3.Laboratory of Quality&Safety Risk Assessment for Aquatic Product on Storage and Preservation （Shanghai），Ministry of Agriculture Shanghai 201306，China）

In order to investigate the dissemination of antibiotic resistance genes （ARGs） from contaminated aquatic products in aquatic products wholesale market，this study targeted three large-scale aquatic products wholesale markets as research object and collected mixed sewage ditchsediment in and around the three markets separately as test samples.With the help of PCR，this study detected five categories， （four kinds of sulfonamides，eight kinds of tetracyclines，six kinds of β-lactams，five kinds of chloramphenicol，and four kinds of streptomycin） ，in which there is a total of twenty seven kinds of ARGs.Moreover，PCR-DGGE technique was utilized to analyze the diversity of bacteria community in the sample.The results showed that seventeen kinds of ARGs were detected in aquatic products wholesale markets and they all contained multiple types of tetracyclines，sulfonamides，and streptomycin ARGs，which accounted for the conclusion that there was a great variety of ARGs types in aquatic products wholesale market and these three kinds of ARGs were major ones in aquatic products.Sample testing of sewage ditch sediment near the markets showed that ARGs in surrounding place was slightly lower than ARGs in markets，indicating that the occurrence of ARGs in markets would pollute surrounding environment by sewage discharge.Analysis of the results of DGGE profiles showed that though ARGs distributed in three aquaculture markets shared similarities，the distribution of bacterial types between three markets were great different，displaying that there was no direct relationship between the types of ARGs and bacterial types.This work noted that aquatic products wholesale market has became a important receiver of ARGs through the dissemination of ARGs from contaminated aquatic products，and this receiver would not only pollute surrounding environment by sewage discharge to some extent，particularly，resulting a huge risk to pollute aquatic products again，hence needing more attention.

aquatic safety，antibiotic resistance genes，aquatic products wholesale market，sediment，DGGE

TS 20

A

1673—1689（2017）08—0800—07

10.3969/j.issn. 1673-1689.2017.08.003

2015-08-19

國家自然科學基金項目（31271870）；上海市科委計劃項目（14320502100）；上海市科技興農重點攻關項目（滬農科攻字2014第3-5號）；上海水產品加工及貯藏工程技術研究中心項目（11DZ2280300）。

*通信作者：趙 勇（1975—），男，湖北黃岡人，工學博士，教授，博士研究生導師，主要從事食品安全方面的研究。E-mail：yzhao@shou.edu.cn

巴永兵，婁陽，趙飛，等.水產品批發市場中抗生素抗性基因的污染分析[J].食品與生物技術學報，2017，36（08）：800-806.