慢性牙周炎與高脂血癥相關性的Meta分析

楊鐮徽 連梅菲 胡鐘月 馮云枝

中南大學湘雅二醫院口腔修復科，長沙 410000

慢性牙周炎與高脂血癥相關性的Meta分析

楊鐮徽 連梅菲 胡鐘月 馮云枝

中南大學湘雅二醫院口腔修復科，長沙 410000

目的采用系統評價的方法評價慢性牙周炎與高脂血癥相關性。方法計算機檢索PubMed、Cochrane Library、Embase、中國生物醫學文獻數據庫、中國期刊全文數據庫、萬方和維普數據庫，檢索時限從建庫到2016年7月，限中、英文，由兩位研究者按標準納入牙周炎與高脂血癥相關性的觀察性研究論文，進行資料提取及質量評價，采用RevMan 5.3軟件進行Meta分析并用GRADE 3.6軟件進行證據整體質量等級的評定。。結果一共納入6個病例對照研究和1個隊列研究。Meta分析結果顯示，慢性牙周炎患者血清中甘油三酯（TG）的濃度明顯高于牙周健康組（MD= 50.50，95%可信區間=39.57～61.42，P＜0.000 01），血清總膽固醇（TC）濃度也較牙周健康組明顯增（MD=17.54，95%可信區間=10.91～24.18，P＜0.000 01）；并且牙周炎患者血清中TG與TC升高的風險分別是牙周健康者的4.73倍（OR=4.73，95%可信區間=2.74～8.17，P＜0.000 01）和3.62倍（OR=3.62，95%可信區間=2.18～6.03，P＜0.000 01）；而兩組在高密度脂蛋白膽固醇（HDL-C）和低密度脂蛋白膽固醇（LDL-C）的統計學差異不大。結論 現有證據表明慢性牙周炎與高脂血癥是存在相關性的，慢性牙周炎是高脂血癥的一個獨立危險因素，尤其是對血清中的TC和TG有顯著影響。

慢性牙周炎； 高脂血癥； 危險因素； Meta分析

任何先天或后天的牙周支持組織的損傷都可以被定義為牙周疾病。它是口腔的常見病和多發病，最終可導致牙齒缺失[1]。世界衛生組織對35個國家的統計資料顯示，牙周炎在世界大多數人中廣泛流行，發病率為40%～75%[2]。隨著研究的深入，人們發現牙周炎往往不是獨立存在的，它的發生發展往往與全身其他系統疾病有不可忽視的聯系。臨床研究[3]顯示，牙周炎是冠心病的獨立危險因素，它對冠心病尤其是動脈粥樣硬化的發生和發展起著不可忽視的作用。高脂血癥是指血中膽固醇（total cholesterol，TC）和（或）甘油三酯（triglyceride，TG）過高或高密度脂蛋白膽固醇（high density lipoprotein cholesterol，HDL-C）過低，現代醫學稱之為血脂異常[4]。脂質代謝異常也是心血管疾病的重要危險因素。近幾年來，大量的流行病學調查和臨床研究[3-9]表明牙周炎與高脂血癥互相作用、互相促進，牙周炎與高脂血癥可能通過細菌及其代謝產物、炎癥與免疫反應產物等途徑相互影響。許多學者對二者的關系進行了大量的臨床研究，然而得到的結果也不盡相同。其中Moeintaghavi等[5]的研究表明在牙周炎患者中血清的TC（P=0.046）和TG（P=0.016）水平顯著高于牙周健康者，低密度脂蛋白膽固醇（low density lipoprotein cholesterol，LDL-C）和HDL-C血清水平沒有顯著差異。Cutler等[10]認為牙周炎與TC （OR=7，P=0.004）和TG（OR=8.6，P=0.000 9）相關；L?sche等[11]認為牙周炎患者的TC、TG和LDLC顯著高于牙周健康者，而HDL-C沒有顯著變化。而另一部分學者的研究結果卻不同，Machado等[12]認為牙周炎患者的TC和TG血清濃度雖較牙周健康者升高但沒有明顯的差異。Saxlin等[13]研究發現在體質指數正常的情況下，血脂水平與牙周感染無關聯。目前，大多數的研究均表明牙周炎和血脂水平是相關的，但二者的相關性缺乏循證醫學的有利證據，而對于二者互相影響具體因素尚不清楚。

因此，明確牙周炎與高脂血癥二者之間的關系，尤其是弄清二者相互影響的具體指標為后續研究牙周炎與高脂血癥的影響機制以及對伴有高脂血癥的牙周炎的臨床治療具有重要意義，而且也能夠成為研究牙周炎與冠心病的橋梁。本文采用Meta分析的方法，對有關牙周炎與高脂血癥相關性的研究資料進行了整合和綜合分析，旨在評價牙周炎與血脂四項的具體指標的關系，為牙周疾病的防治以及與全身系統疾病后續影響機制的研究提供理論基礎。

1 材料和方法

1.1 文獻的納入與排除標準

1.1.1 研究類型 研究設計為病例-對照研究、隊列研究或橫斷面研究。其分析資料完整，至少有一個對照組；公開發表的一次文獻。

1.1.2 研究對象 研究對象為人群，研究主題為探討牙周病與高脂血癥相關性，研究分組按照牙周健康與否來分，高血脂與牙周病均經臨床明確診斷。

1.1.3 研究結果 研究結果連續性數據直接給出樣本量、均數和標準差；二分類數據直接給出每組事件數和總樣本數，或能夠從研究其他數據計算獲得上述值。

1.2 文獻排除標準

排除重復報告的文獻；未提供病例及對照來源，病例診斷標準不明確，無對照組的文獻；綜述性、經驗總結、理論探討類文獻和體外及動物研究以及無法獲得重要原始數據，不能進行Meta分析的文獻等。

1.3 檢索策略

以英文檢索式（Hyperlipidemias OR Hyperlipemia OR Lipidemia OR Lipidemias OR Lipemias）和（Periodontitis OR Periodontitides OR Pericementitis OR Pericementitides），檢索PubMed、Cochrane Library、Embase數據庫。以中文檢索式（牙周炎OR慢性牙周炎OR牙周組織炎癥OR牙周病OR牙周疾病）和（高脂血癥OR血脂過多OR高脂蛋白血癥OR高脂血病OR高血脂病）檢索中國生物醫學文獻數據庫（CBM）、中國期刊全文數據庫（CNKI）、萬方及維普數據知識服務平臺。檢索時間均為建庫到2016年7月，語言限制為中、英文。檢索納入文獻的參考文獻。

1.4 文獻篩選和資料提取

由兩名評價者獨立閱讀獲取文獻的題目和摘要，按照納入標準排除不符的研究，如有異議則通過雙方討論達成一致。不完全或不確切的資料則通過郵件與作者取得聯系并加以補充，以保證信息的準確性。資料提取內容為以下3部分。1）一般資料：第一作者姓名，發表年限，研究地點，研究類型；2）研究對象的基本特征：年齡、來源、例數；3）測量指標：TC、TG、HDL-C、LDL-C等；4）結局指標中二分類數據樣本量和事件數；連續性指標的均數和標準差等。若有研究涉及到多個分組，只采用與本分析相關的組別數據進行分析。

1.5 文獻質量評價

由兩名評價者分別按照Newcastle-Ottawa Scale （NOS）文獻質量評價表[14-15]對納入的文獻打分；NOS量表滿分為9分，分別從研究對象的選擇、組間可比性、結果的確定這三個方面進行評分。當納入文獻評分≤6分，視為B類（次等）文獻，其余視為A類文獻。以上評分如有異議，則通過第三人討論達成一致。

1.6 證據等級

對于結局指標Meta分析的結果按照“推薦分級的評價、制定與評估（Grades of Recommendations Assessment，Development and Evaluation，GRADE）系統[16]采用GRADE 3.6軟件進行證據整體質量等級的評定。證據質量分級如下。1）高級證據：非常確信真實的效應值接近效應估計值；2）中級證據：對效應估計值有中等程度的信心，真實值有可能接近估計值，但仍存在二者大不相同的可能性；3）低級證據：對效應估計值的確信程度有限，真實值能與估計值大不相同；4）極低級證據：對效應估計值幾乎沒有信心，真實值很可能與估計值大不相同[17-18]。在GRADE 3.6軟件中默認觀察性研究為低等級證據，但對該類型證據的信心可能因以下三方面升級：1）效應量大（RR＞2或＜0.5為效應量大，可升一級；RR＞5或＜0.2為效應量很大，可升兩級）；2）混雜因素的偏倚；3）劑量效應。按照此依據對證據整體質量等級進行分析。

1.7 統計分析

所有統計分析均采用Cochrane協作網提供的Rev-Man 5.3軟件進行。對納入研究中結局指標的二分類變量資料采用比值比（odds ratio，OR），連續性變量資料采用均數差（mean difference，MD），兩者都用95%可信區間（confdence interval，CI）表示。并繪制漏斗圖分析發表偏倚情況。

研究異質性檢驗和敏感性分析用卡方檢驗（chisquare test）及I2檢驗評估納入研究之間的異質性[19]，卡方檢驗P≥0.1則說明每個研究間同質性較好，反之則具有異質性；根據I2值用百分比（25%、50%、75%）將研究的異質性劃分為低、中、高三個等級；當I2=0時，表明各研究之間同質性好[20]。若納入的研究I2≥50%則采用隨機效應模型，并逐一剔除單個研究進行敏感性分析，確保結果的穩定；若納入的研究I2＜50%則采用固定效應模型。

2 結果

2.1 檢索結果

初檢一共681篇相關文獻，其中英文文獻156篇，中文文獻525篇。最終納入7篇觀察性研究[5,8,10-12,21-22]（6篇病例對照研究、1篇隊列研究）；其中有5篇A類研究，2篇B類研究，一共涉及患者472例。

2.2 納入研究的基本情況和質量評分

納入研究的基本情況和質量評分見表1。

表 1 納入研究的基本情況和質量評分Tab 1 The basic characteristics and quality scores of included studies

2.3 Meta分析結果

2.3.1 TG高于正常值發生率 納入5個研究[5,11-12,21-22]，各研究同質性好（P=0.59，I2=0%），故采用固定效應模型。結果顯示，牙周炎組TG＞200 mg·dL-1的人數明顯多于牙周炎健康組，牙周炎是導致TG升高的危險因素（OR=4.73，95%CI=2.74～8.17，P＜0.000 01）（圖1）。

圖 1 TG高于正常值發生率的森林圖Fig 1 Forest plot of the incidence of TG higher than normal

2.3.2 血清TG濃度 納入7篇研究[5,8,10-12,21-22]，各研究異質性大（P＜0.000 1，I2=80%），故采用隨機效應模型。結果顯示，牙周炎組TG濃度明顯高于牙周健康組，牙周炎是導致TG升高的一個危險因素（MD= 50.50，95%CI=39.57～61.42，P＜0.000 01）（圖2）。

圖 2 血清TG濃度比較的森林圖Fig 2 Forest plot of the comparison of serum TG concentrations

2.3.3 TC高于正常值發生率 納入5個研究[5,11-12,21-22]，各研究同質性好（P=0.62，I2=0%），故采用固定效應模型。結果顯示，牙周炎組TC高于正常值的人數明顯多于牙周健康組，牙周炎是導致TC升高的一個危險因素（OR=3.62，95%CI=2.18～6.03，P＜0.000 01）（圖3）。

圖 3 TC高于正常值發生率的森林圖Fig 3 Forest plot of the incidence of TC higher than normal

2.3.4 血清TC濃度 納入7個研究[5,8,10-12,21-22]，各研究異質性大（P＜0.000 01，I2=84%），故采用隨機效應模型。研究結果顯示，牙周炎組TC濃度明顯高于牙周健康組，牙周炎是導致TC升高的一個危險因素（MD=17.54，95%CI=10.91～24.18，P＜0.000 01）（圖4）。

2.3.5 LDL-C高于正常值發生率 納入5個研究[5,11-12,21-22]，各研究之間同質性較好（P=0.28，I2=21%），故采用固定效應模型。結果顯示，牙周炎組LDL高于正常值的人數明顯多于牙周健康組，牙周炎是導致LDL升高的一個危險因素（OR=4.67，95%CI=2.33～9.38，P＜0.000 1）（圖5）。

圖 4 血清TC濃度比較的森林圖Fig 4 Forest plot of the comparison of serum TC concentrations

圖 5 LDL-C高于正常值發生率的森林圖Fig 5 Forest plot of the incidence of LDL-C higher than normal

2.3.6 血清LDL-C濃度 共納入5個研究[5,11-12,21-22]，各研究之間同質性較好（P=0.35，I2=10%），故采用固定效應模型。結果顯示，牙周炎組血清LDL-C濃度與牙周健康組差異不大，結果無統計學差異（MD=7.05，95%CI=-0.73～14.83，P=0.08）（圖6）。

圖 6 血清LDL-C濃度比較的森林圖Fig 6 Forest plot of the comparison of serum LDL-C concentrations

2.3.7 HDL-C低于正常值發生率 納入5個研究[5,11-12,21-22]，各研究之間同質性好（P=0.98，I2=0%），故采用固定效應模型。結果顯示，兩組研究對象HDL-C低于正常值的發生率區別不大，結果無統計學差異（OR= 1.12，95%CI=0.60～2.06，P=0.73）（圖7）。

圖 7 HDL-C低于正常值發生率的森林圖Fig 7 Forest plot of the incidence of HDL-C lower than normal

2.3.8 血清HDL-C濃度 納入5個研究[5,11-12,21-22]，各研究之間同質性好（P=0.73，I2=0%），故采用固定效應模型。結果顯示，兩組研究對象血清HDL-C濃度無明顯差異，結果無統計學差異（MD=0.19，95%CI=-2.69～3.06，P=0.90）（圖8）。

圖 8 血清HDL-C濃度比較的森林圖Fig 8 Forest plot of the comparison of serum HDL-C concentrations

2.4 敏感性分析

由于Zhou等[8]研究中兩組樣本量的差異過大，Golpasand Hagh等[21]的評價標準的差異，使得評價血清TG和TC濃度結果上異質性大，在剔除兩研究后，各研究間的同質性好（P=0.76，I2=0），Meta分析結果仍顯示牙周炎組的血清TG（MD=50.86，95%CI=31.64～70.07，P＜0.000 01）和TC（MD= 17.87，95%CI=9.19～26.55，P＜0.000 1）濃度明顯高于正常組與之前結果一致。

2.5 發表偏倚

由于每項結局指標納入的研究少于10篇，且所有納入的研究未能通過統一指標合并，因此并未制作發表偏倚的漏斗圖。鑒于納入的研究較少，缺乏大樣本研究，本Meta分析可能存在輕微的發表偏倚。

2.6 GRADE軟件評價結果

本研究有4個主要結局，并分別從TG、TC、LDL-C、HDL-C這4個指標的異常發生率和血清濃度兩方面分析評價慢性牙周炎與血脂四項的具體相關性，從而進一步推斷慢性牙周炎與高脂血癥的關系。GRADE軟件中對TG、TC、LDL-C高于正常值的發生率的結局證據等級評定為“中級”；而對HDL-C異常的發生率和TG、TC、LDL-C、HDL-C的血清濃度異常的證據等級評定為“低級”。

3 討論

隨著經濟的迅速發展，中西文化的交流日益加強，人們飲食結構發生變化且體力勞動日益減少，血脂異常者逐年增多，高脂血癥也成為了影響健康的重要原因。近年來大量的動物和臨床研究[6,11,21,23-24]已經報道了牙周炎和高脂血癥的相關性，并證實了牙周感染可能是動脈粥樣硬化和高脂血癥的獨立危險因素。非手術的牙周治療能改善高血脂患者血清中脂質的代謝[25-28]，從而降低血脂水平。臨床流行病學研究也發現，在排除年齡、口腔衛生習慣、吸煙及系統其他病史等混雜因素后，高脂血癥患者的牙周狀況往往較系統健康者差。Zhou等[8]在對40名慢性牙周炎伴高血脂的患者和40名慢性牙周炎系統健康患者的牙周情況的研究中發現，前者的臨床附著喪失水平和菌斑指數要顯著高于后者。Awartani 等[29]比較了30名女性高脂患者和30名系統健康者的體質指數、菌斑指數、探診出血百分比、牙周袋深度和臨床附著喪失水平，其結果顯示高脂組的體質指數、牙周袋深度、菌斑指數、臨床附著喪失水平和探診出血百分比顯著高于系統健康組。TG、LDLC的血清水平與臨床附著喪失程度顯著相關；TC的血清濃度與牙周袋深度和臨床附著喪失程度顯著相關。可見脂質代謝異常可能對牙周組織也存在某種影響。但血脂水平對牙周的作用目前多集中在臨床觀察研究中，且缺乏大樣本長期隨訪的研究，對于其具體影響指標和機制尚不清楚。

本研究Meta分析結果顯示，慢性牙周炎患者的血清TC和TG較牙周健康者顯著增高，且慢性牙周炎患者血脂異常的發生率明顯多于牙周健康人群，其差異有統計學意義；慢性牙周炎在一定程度上也會影響到HDL-C和LDL-C在血清中的濃度，但差異無統計學意義。本研究Meta分析檢索了目前能夠獲得的關于慢性牙周炎和高脂血癥相關性的中英文觀察性研究，按照嚴格的篩選標準最終納入了6篇病例對照研究和1篇隊列研究，并對所納入研究的質進行了嚴格的質量評價，且各項結局指標的敏感性分析結果穩健性好。結果表明了慢性牙周炎與高脂血癥是具有顯著相關性的且各研究之間無明顯異質性；但本次Meta分析仍然具有以下局限性：第一，盡管對發表的文章進行了全面檢索，但所納入的研究中針對中國人的比較少，因種族差異，使得本研究的結論與中國人群的結果可能存在一定差異；第二，因分組和有些研究中數據獲得問題未能將所有納入的研究按同一結局指標進行合并，導致按每項結局指標納入的研究較少，樣本含量不大，故未進行發表偏倚的分析；第三，由于納入文獻均為公開發表的，因此可能存在輕微的發表偏倚。

綜上所述，慢性牙周炎患者血清中的TC、TG較正常人群顯著升高，HDL-C和LDL-C也有一定程度的異常；高脂血癥患者的牙周炎發生率也較正常人群高，尤其是臨床附著喪失水平。這與Sanbe等[30]報道的結果一致。因此，慢性牙周炎與高脂血癥是具有相關性的。但由于本次分析納入的研究較少，一定程度上影響了分析的論證強度和全面性。上述研究還需開展更多大樣本、高質量、長期隨訪的研究來加以驗證，并且在后續研究中可進一步按照慢性牙周炎的不同程度和牙周炎不同類型來分析，以期更好地指導牙周炎和高脂血癥的防治及臨床診療。

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（本文編輯 杜冰）

Association between chronic periodontitis and hyperlipidemia: a Meta-analysis based on observational studies

Yang

Lianhui, Lian Meifei, Hu Zhongyue, Feng Yunzhi.
(Dept. of Prosthodontics, The Second Xiangya Hospital of Central South University, Changsha 410000, China)

Correspondence: Feng Yunzhi, E-mail: fyz660303@163.com.

ObjectiveThe aim of this study is to evaluate the relationship between periodontitis and hyperlipidemia risks through Meta-analysis.MethodsTwo researchers conducted an electronic search on PubMed, Cochrane Library, Embase, CBM, CNKI, Wanfang and VIP databases established until July 2016 for observational studies on the association between periodontitis and hyperlipidemia. The language used was limited to Chinese and English. After data extraction and quality evaluation of included trials, Meta-analysis was conducted using the RevMan 5.3 software. The GRADE 3.6 software was used to evaluate the quality level of the evidence.ResultsSix case-control studies and one cohort study were included. The results of Meta-analysis showed that serum triglyceride (TG) in patients with periodontitis was signifcantly higher than that of the periodontal health group (MD=50.50, 95% confdence interval=39.57-61.42, P＜0.000 01), as well as serum total cholesterol (TC) (MD=17.54, 95% confdence interval=10.91-24.18, P＜0.000 01). Furthermore, the risks of TG and TC in the serum of patients with chronic periodontitis were 4.73 times (OR=4.73, 95% confdence interval=2.74-8.17, P＜0.000 01) and 3.62 times (OR=3.62, 95% confdence interval=2.18-6.03, P＜0.000 01) of that of periodontal healthy patients. No signifcant difference was observed between the group with high-density lipoprotein cholesterol (HDL-C) and that with low density lipoprotein cholesterol (LDL-C).ConclusionCurrent evidence indicates that a correlation exists between chronic periodontitis and hyperlipidemia, and chronic periodontitis is an independent risk factor for hyperlipidemia, especially for TC and TG in serum.

chronic periodontitis; hyperlipidemia; risk factors; Meta-analysis

R 781.4

A

10.7518/hxkq.2017.04.015

2016-09-16；

2017-05-10

楊鐮徽，碩士，E-mail：13298689641@163.com

馮云枝，教授，博士，E-mail：fyz660303@163.com