沙棘繞實蠅的生物學習性

趙 斌，蘇 智，李莎莎，門 金，程態明，魏建榮*

(1.河北大學生命科學學院，河北 保定 071002； 2.中國林業科學研究院沙漠林業實驗中心，內蒙古 磴口 015200)

沙棘繞實蠅的生物學習性

趙 斌1，蘇 智2，李莎莎1，門 金1，程態明1，魏建榮1*

(1.河北大學生命科學學院，河北 保定 071002； 2.中國林業科學研究院沙漠林業實驗中心，內蒙古 磴口 015200)

[目的]沙棘繞實蠅嚴重危害沙棘果實，使沙棘種植地蒙受巨大經濟損失。研究其生物學習性，可以為有效監測和控制沙棘繞實蠅提供理論指導。[方法]通過室內人工飼養和野外觀察，研究沙棘繞實蠅的羽化、交尾、產卵、化蛹等生物學習性和野外發生動態。[結果]沙棘繞實蠅成蟲在野外從6月中旬至8月上旬均可見到，發生量受天氣影響較大；成蟲主要集中在6:00—10:00羽化，羽化量占當日羽化量的81.3%，羽化高峰出現在8:00—9:00；化蛹時間主要集中在凌晨0:00—6:00，尤其是3:00—6:00鉆出果實化蛹的幼蟲數量較多，與其它時間段有明顯差異；交尾時間主要集中在白天光照比較強的時間段，一天當中有兩次交尾高峰，分別出現在12:00—13:00和16:00—17:00，交尾平均持續時長為239±11.86 min；沙棘繞實蠅產卵期沙棘果長徑6.65±0.28 mm，寬徑5.47±0.40 mm，一果只產一卵。[結論]沙棘繞實蠅在內蒙古磴口地區一年發生一代，幼蟲鉆蛀果實，蛹隱藏在地下，成蟲期較短，防治工作應集中在成蟲期進行。

沙棘繞實蠅；沙棘；羽化；交尾；發生動態

沙棘(Hippophaerhamnoides)屬胡頹子科(Elaeagnaceae)沙棘屬，落葉灌木或小喬木，廣泛分布于歐亞大陸的溫帶地區，在我國十多個省份均有分布，總面積超過2.133萬km2[1-2]。沙棘具有耐干旱、耐土壤貧瘠、萌芽力和萌蘗力強的特點，在我國“三北”防護林生態建設中發揮著水土保持和防風固沙的重要作用[3]。沙棘果及其枝葉富含維生素、不飽和脂肪酸、黃酮類和磷脂類等多種生物活性物質，對于一些心腦血管疾病具有一定的治療作用[4-5]。以沙棘為主原料加工生產的一些飲料、保健品及化妝品也得到了市場的廣泛認可，經濟效益顯著。目前，在我國北方干旱半干旱地區，沙棘已經發展成為一種重要的生態—經濟型樹種[3]。

沙棘繞實蠅(RhagoletisbatavaobseuriosaKol.)隸屬雙翅目(Diptera)實蠅科(Tephritidae)繞實蠅屬，其幼蟲蛀食沙棘果，導致受害沙棘果喪失其經濟價值，大發生時能夠造成沙棘果減產90%以上[6]。范仁俊等人報道稱1987年沙棘繞實蠅在山西省右玉縣大規模發生[7]。遼寧建平縣羅福溝鄉等地區的沙棘以及阜新縣的沙棘林也曾遭受到該蟲危害[8-9]。另外，在陜西北部[10]及黑龍江北部地區[11]也有該蟲發生。目前，該實蠅在內蒙古西部地區烏蘭布和沙漠中的人工沙棘林[12]和新疆阿勒泰、塔城部分縣市的沙棘種植基地大規模爆發，給當地造成了巨大的經濟損失，致使沙棘產業的發展前景受到質疑。

同繞實蠅屬的其它種類如蘋果繞實蠅、櫻桃繞實蠅一樣，沙棘繞實蠅也屬于一化性昆蟲，且文獻記錄國外僅在俄羅斯和蒙古國發生[8]，因此目前尚無對沙棘繞實蠅生物學習性詳細的報道。作者于2015年和2016年在內蒙古西部地區烏蘭布和沙漠中的人工沙棘林選取樣地，通過室內飼養結合野外觀察，對沙棘繞實蠅的羽化、交尾、產卵、化蛹等生物學習性進行了研究，以期為更精準有效地監測和控制沙棘繞實蠅提供理論指導。

1 材料和方法

1.1 野外試驗

1.1.1 實驗樣地概況 實驗樣地位于內蒙古磴口縣中國林業科學研究院沙漠林業實驗中心第三實驗場，地理位置：40° 25.935′ N，106° 43.442′ E，海拔1 048 ～ 1 053 m，面積100 m × 60 m，樹齡約30年，株行距2.5 m × 1 m，胸徑平均6 cm，郁閉度可達1.0。

1.1.2 成蟲羽化 于2016年5月份在沙棘林地中采集沙棘繞實蠅越冬蛹，取出3 000頭蛹，分別放入10個聚丙烯(PP)保鮮盒(長18.5 cm ×寬11.5 cm ×高7 cm，保鮮盒蓋鑿兩個直徑0.5 cm的透氣孔，盒底鑿一個16 cm × 9 cm的矩形孔，均覆以80目尼龍紗網)中，每盒放入試蟲蛹300頭：先在保鮮盒中鋪入3 cm厚的濕潤沙土，將沙棘繞實蠅蛹均勻散布其上，再覆以3 cm厚的細沙土。蓋好盒蓋后將保鮮盒埋于野外沙棘林中樹冠投影下方，盒蓋與地表平，上覆枯枝落葉。每天9:00定時打開盒蓋觀察成蟲羽化情況。當觀察到沙棘繞實蠅首次羽化后，于每日6:00以后每隔1 h觀察并記錄一次，直至連續10天無沙棘繞實蠅成蟲羽化為止。

1.1.3 幼蟲化蛹 在沙棘林中，通過樹冠下鋪地膜以監測沙棘繞實蠅老熟幼蟲鉆出果實化蛹的起始日期；在實蠅化蛹盛期，于野外沙棘林中剪取受到危害的沙棘枝果(沙棘枝切口要保持濕潤，防止沙棘枝葉及果實萎蔫)，帶回室內放入塑料盆(φ= 35 cm，H= 12 cm)中，每隔1小時觀察記錄一次從沙棘果中鉆出的老熟幼蟲數量，連續觀察3天；用細毛筆輕輕將34頭同一時期鉆出果實的老熟幼蟲轉移到培養皿中(φ= 7 cm，H= 3 cm，培養皿中先放入2 cm厚的濕潤沙土)，每隔15 min觀察記錄一次老熟幼蟲的化蛹情況。

1.1.4 沙棘繞實蠅發生期監測 于2016年6月—8月以平行線方式在實驗樣地沙棘林中不同位置懸掛黃色粘蟲板4組，黃板中央添加沙棘繞實蠅引誘劑，黃板懸掛高度距地面約1.5 m。每日7:00于林間設置黃板，18:00收取黃板并統計沙棘繞實蠅成蟲誘捕量，黃板及誘劑每天更換一次。樣地內設置一臺FSR-5A型超聲波自動氣象站(北京天裕德科技有限公司)，監測林間氣溫變化(采樣時間間隔1 h)。每天記錄天氣狀況。

1.2 室內實驗

1.2.1 蟲源 室內試驗用蟲來自于2015年5月在沙棘林中采集的越冬蛹，在室溫條件下羽化后，用養蟲盒(長18.5 cm×寬11.5 cm×高7 cm，盒蓋留2個直徑0.5 cm的透氣孔并覆以紗網)飼養并觀察。

1.2.2 觀察方法 成蟲交尾：挑選新羽化的健康雌、雄成蟲各20頭，分別放入20個飼養盒中，每盒雌、雄成蟲各一頭。飼養盒中飼料(蛋白質：糖= 1:4)和水分充足。在每盒中放入長約10 cm的沙棘枝(保留葉和果實，模擬野外沙棘林微環境)。每隔30 min觀察一次沙棘繞實蠅交尾情況。

成蟲產卵：在上述交尾實驗中，每日8:00更換新鮮的沙棘枝果，將取出的前一天果實放在顯微鏡下解剖，觀察產卵情況。于2015年6月4日至7月7日每日測量30粒沙棘果的果徑，確定產卵期果徑大小。

1.3 數據處理

對于沙棘繞實蠅成蟲不同時間羽化量和不同時間鉆出果實化蛹幼蟲數，采用one-way ANVOA(Tukey法)進行多重比較。分析前原始數據加1后采用平方根(sqrt)進行數據轉換。所有處理均使用SPSS 21.0 軟件完成。

2 結果

2.1 沙棘繞實蠅生活史

在內蒙古西部磴口地區，沙棘繞實蠅成蟲于每年6月中旬開始羽化，至7月下旬基本羽化結束。羽化2～ 3日后達到性成熟，便可開始交尾。羽化6～ 8天后開始產卵。卵期約7天。幼蟲孵化后在沙棘果內以蛀食果肉為生，當取食完一粒沙棘果的果肉后幼蟲會轉移至相鄰的果實中繼續為害，一頭幼蟲最多為害10粒沙棘果。約30天后，老熟幼蟲落地化蛹。野外用樹冠下鋪設地膜法監測，發現老熟幼蟲于7月中旬開始出果化蛹，至9月上旬化蛹結束，以蛹越冬，生活史見表1。

表1 沙棘繞實蠅生活史(磴口，內蒙古)

注：△：蛹；+：成蟲；●：卵；—：幼蟲; F, M, L 分別表示每月的上、中、下旬。

Note： △: pupa；+: adult；●: egg；—: larva; F, M and L represent the first 10 days, the middle 10 days and the last 10 days of each month, respectively.

注：A：雌成蟲；B：雄成蟲；C：卵；D：幼蟲；E：蛹。Note: A: female; B: male: C: eggs; D: larva: E: pupa.圖1 沙棘繞實蠅不同蟲期Fig. 1 Different developmental stage of Rhagoletis batava obseuriosa

2.2 成蟲羽化

2.2.1 羽化過程 沙棘繞實蠅通過額囊的膨大將蛹殼頂破，依靠軀體向前蠕動和額囊脹縮，脫離蛹殼，擠開土壤，慢慢爬出地面。剛出土的成蟲軀體細長，翅呈皺縮狀，體壁柔軟，體色也較淺。出土后迅速爬行尋找相對安全的地方靜靜展翅，通過額囊活動和腹部收縮運動，逐漸將皺縮的翅伸直展開，最后再用后足整理撫平。約經半小時，翅完全舒展。此時的實蠅體色尚淺，腹部細長，頭部額囊也未收回。再經半小時左右，腹部不斷收縮至飽滿，額囊也收縮成扁圓形，體壁完全硬化，體色和翅斑變為正常。此后，成蟲逐漸活躍，時而搓足，時而梳理頭部和翅，直至起飛。

2.2.2 羽化節律 在磴口縣，沙棘繞實蠅蛹最早于6月17日開始羽化，7月2日之后不再有成蟲羽化，羽化期持續15天左右。羽化初期雄蟲居多，羽化后期多雌蟲，總體雌雄性比接近1:1。沙棘繞實蠅一天中的羽化時間較為集中，在6:00—10:00 羽化量最多，占當日羽化量的81.3%，0:00—6:00及10:00—15:00有少量羽化，15:00—24:00幾乎無成蟲羽化(見圖2)，不同時間段的羽化量有顯著差異(F= 23.643，df= 109，P< 0.01)。當日0:00—7:00雌蟲羽化居多，此后雄蟲逐漸多于雌蟲。

注：圖中數據為平均值±標準誤；柱頂不同小寫字母表示具顯著性差異，Tukey多重比較(P < 0.01)。
Note: Data are mean ± SE. The different lowercase letters on the columns mean significant difference at P < 0.01, Tukey’s multiple comparison test.
圖2 沙棘繞實蠅一天中不同時段的羽化節律
Fig. 2 The eclosion pattern of Rhagoletis batava obseuriosa at different times of the day

2.3 化蛹

沙棘繞實蠅老熟幼蟲在當地最早于7月17日開始鉆出果實落地化蛹，至9月上旬基本結束。幼蟲鉆出果實的時間集中在0:00—6:00，其中以3:00 —6:00鉆出果實的幼蟲數最多，與其他時間段鉆出果實化蛹的老熟幼蟲數量有明顯的差異(F= 40.717,df= 26,P< 0.01)，6:00—18:00鉆出果實的幼蟲數量會逐漸減少，18:00—24:00出果蟲數又開始增多(見圖3)。鉆出果實的老熟幼蟲很快開始化蛹，平均化蛹時間為276 ± 15 min，最短165 min，最長450 min。

注：圖中數據為平均值±標準誤；柱頂不同的小寫字母表示具有顯著性差異，Tukey法多重比較(P < 0.01)。
Note: Data are mean ± SE. The different lowercase letters on the columns mean significant difference at P < 0.01,Tukey’s multiple comparison test.
圖3 沙棘繞實蠅老熟幼蟲一天中不同時段的化蛹情況
Fig. 3 The pupation pattern of Rhagoletis batava obseuriosa at different times of the day

2.4 沙棘繞實蠅成蟲野外發生動態

在觀測地，整個沙棘繞實蠅成蟲發生期持續45天左右(圖4)。沙棘繞實蠅發生期可以人為劃分為四個階段：第一階段是從6月16日至6月22日，為沙棘繞實蠅發生初期，蟲口密度較低；第二階段從6月23日至7月7日，為沙棘繞實蠅發生中期，在此時期內蟲口密度達到最高；從7月8日至7月22日為發生后期，蟲口密度迅速下降；7月23日至8月1日為沙棘繞實蠅發生末期。沙棘繞實蠅蟲口發生量與成蟲期日平均氣溫并無明顯的關系，但受天氣的影響較大，如圖4所示，6月22日(陰天)、6月26日(陣雨，大風)和7月6—8日(陰轉小雨)的天氣變化造成了實蠅種群數量的較大波動。

注：圖中箭頭表示當日天氣為陰天或降雨。
Note: Arrows in the figure mean cloudy or rainy at that day.
圖4 2016年沙棘繞實蠅野外發生動態
Fig. 4 Population dynamic of Rhagoletis batava obseuriosa in the field monitored by trap from June to August in 2016

2.5 交尾行為及節律

沙棘繞實蠅成蟲羽化后非常活躍，一般補充一定營養后，羽化次日雌雄成蟲即可交尾。交尾方式為雌下雄上重疊式。當雄蟲渴望交尾時，它會尋找一個合適的區域，不停地用后足摩擦撥弄腹部末端的外生殖器，然后后足相互摩搓并涂抹雙翅，有雌蟲靠近時，會高頻率地震動翅膀。性成熟的雌蟲在枝果或者葉片上休息時，其前足時而摩擦時而撥弄頭部，有時產卵器會伸出體外，后足不停地梳洗產卵器并摩擦涂抹雙翅及腹部背面，有雄蟲靠近時也會劇烈抖動翅膀。雌雄蟲相遇時，如果彼此沒有交尾欲望，一接觸便會迅速跳開飛離。如果雙方有交尾意愿，雄蟲會在爬行移動的過程中瞅準時機，迅速飛躍到雌蟲背部，前足和中足緊緊抱住雌蟲胸背部及腹部前端區域，腹部微彎，后足挑撥雌蟲產卵器與自身外生殖器對接，對接成功后雄蟲后足抵觸葉面或果面支撐身體以減輕對雌蟲的壓力。交尾過程中雌蟲背負著雄蟲可以進行游走、取食等活動，一般不會輕易分開。交尾結束時，有時是雄蟲自愿結束交尾飛離雌蟲的，有時是雌蟲后足撥弄雄蟲使其脫落，但有時雄蟲不愿結束交尾，抱住雌蟲不分開。

對沙棘繞實蠅交尾開始時間進行統計，發現沙棘繞實蠅多在白天交尾。最早發生在7:00左右，最晚的能夠持續到凌晨3:00左右，夜間無交尾起始發生。一天中有兩次交尾高峰期，第一次高峰期在12:00—13:00，第二次高峰期在16:00—17:00(見圖5)。成蟲交尾持續時間最短約30 min，最長約720 min，平均持續時長為239 ± 11.86 min。雌雄蟲一生中平均交尾次數為7.05 ± 3.69(SD)次。交尾后雌蟲壽命(14.24 ± 3.38 d, SD)略長于雄蟲(13 ± 3.12 d, SD)。

2.6 產卵觀察

沙棘繞實蠅在羽化后6～8天開始產卵，產卵期沙棘果大小為長徑6.65 ± 0.28 mm (SD)，寬徑5.47 ± 0.40 mm (SD)。沙棘繞實蠅的產卵過程可分為定位試探、穿刺產卵和清潔休整三個階段。首先雌成蟲搜索、飛行降落到沙棘果上，在沙棘果上一邊繞圈游走一邊不停振動翅膀，有時用產卵器刺探沙棘果，當找到果實的最佳產卵部位后，軀體做出“俯臥撐”姿態，腹部呈90°向下彎曲并伸出產卵器，通過腹部上下蠕動收縮，將卵產在果皮下。成蟲產卵結束后拔出產卵器并用后足梳理清潔產卵器。沙棘繞實蠅產一粒卵耗時10 min左右。

注：雌雄交尾對數是指對每天同一時間段的交尾數進行求和。
Note: Numbers of mating couples mean the sum of the mating couples at the same period of different days.
圖5 沙棘繞實蠅不同時間段交尾情況
Fig. 5 The temporal pattern of mating of Rhagoletis batava obseuriosa

成蟲在一枚沙棘果中只產一粒卵，野外受害的沙棘果中有極少數的果中有2～3條幼蟲，可能是幼蟲在轉果危害時相遇造成的結果。解剖鏡下檢查沙棘果時發現有極少部分卵鑲嵌在果皮上，即一半暴露于空氣中，一半包埋于果皮下，可能是沙棘繞實蠅產卵時的姿勢不規整或者過早拔出產卵器所造成。

3 討論

野外采用黃板誘捕沙棘繞實蠅成蟲可以在一定程度上反映當地沙棘繞實蠅種群發生數量。通過對野外沙棘繞實蠅成蟲發生動態的監測，發現沙棘繞實蠅成蟲野外發生量與當時的氣溫關系并不明顯，但天氣情況對于誘捕數量影響較大，尤其是陰雨天對沙棘繞實蠅活動影響較大。降雨后(該地多為短時間的陣雨)，土壤濕度增大，對于沙棘繞實蠅成蟲羽化也產生一定影響。因此，有必要對各項氣象因子，如環境濕度、風速、光照度等對沙棘繞實蠅成蟲活動的影響進行研究，為今后利用引誘劑控制沙棘繞實蠅提供理論指導。

沙棘繞實蠅將卵產在果皮下，幼蟲蛀食果肉，蛹在土壤中，所以控制沙棘繞實蠅的關鍵在成蟲期。目前沙棘繞實蠅的防治主要是地表和林冠噴灑化學農藥[9]，但收效甚微，原因之一就是對沙棘繞實蠅的生活史不甚了解，尤其是對其防治最佳時期——成蟲期了解不準確。所以，研究沙棘繞實蠅在當地的發生動態對于沙棘繞實蠅的精準防治意義較大。不過，雖然在大發生時可采用化學農藥壓低蟲口密度，但應盡量少用，以保證果品質量。目前沙棘繞實蠅僅在我國北方地區零星爆發，但擴散和流行的可能性存在。因此，在其大范圍發生之前應找到有效的綠色防治措施。

應用引誘劑監測和控制實蠅是當前實蠅防控工作中采用的主要技術[13-18]，目前作者已初步研制出沙棘繞實蠅的引誘劑并用于監測和防治沙棘繞實蠅的成蟲。另外，沙棘繞實蠅在一粒沙棘果中只產一粒卵，猜測雌成蟲在產卵結束后會于沙棘果表面留下標記信息素。如果能夠提取到該標記信息素并人工合成，就可在成蟲產卵期于沙棘林噴灑以驅避實蠅，減輕危害。此外，采用不育技術防治實蠅危害在國際上已有先例[19-20]，鑒于沙棘繞實蠅在我國內蒙、新疆主要危害成片的大果沙棘林，因此未來可考慮采用不育技術控制其危害。

沙棘在我國分布范圍廣，但是沙棘繞實蠅成蟲自然擴散能力并不強，主要還是通過苗木運輸造成遠距離傳播。例如苗木移植過程中根際攜帶的土塊中可能包含沙棘繞實蠅活體蛹，所以在跨區域苗木移植過程中應加強檢驗檢疫，阻止其擴散蔓延。

4 結論

沙棘繞實蠅在內蒙古西部磴口地區一年發生一代，幼蟲蛀食果肉，并可轉果危害。在地表土層化蛹，蛹期長達9個多月。成蟲期較短，自6月中下旬至8月上旬。成蟲多在凌晨和上午羽化，性比約為1 : 1，壽命15天左右。交尾多發生在白天，可多次交配。防治工作應在成蟲期進行。

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(責任編輯：崔 貝)

Biological Characteristics ofRhagoletisbatavaobseuriosa(Diptera: Tephritidae)

ZHAOBin1,SUZhi2,LISha-sha1,MENJin1,CHENGTai-ming1,WEIJian-rong1

(1. College of Life Sciences, Hebei University, Baoding 071002, Hebei, China; 2. Desert Forestry Experimental Center, Chinese Academy of Forestry, Dengkou 015200, Inner Mongolia, China))

[Objective]To study the biological characteristics of fruit fly,RhagoletisbatavaobseuriosaKol. (RBO) (Diptera: Tephritidae). [Method] The life cycle and biological characteristics of RBO, including eclosion, mating, oviposition, pupation and population dynamics were studied through laboratory and field observation in Dengkou county, Inner Mongolia. [Result] Adult RBO occurred from the middle June to the early August, and weather could have impact on adult amount. About 81.3% of RBO emerged from 6:00 to 10:00, and the peak time was 8:00 to 9:00. The larvae came out of fruit and pupated mainly in the early morning from 0:00 to 6:00, especially from 3:00 to 6:00. The mating time mainly occurred in the daytime and there were two peaks from 12:00 to 13:00 and 16:00 to 17:00. Usually, the mating lasts 239 ± 11.86 min. The fruit fly preferred to lay one egg into one fruit which the length was 6.65 ± 0.28 mm and the width was 5.47 ± 0.40 mm. The mating and egg-laying behavior ofR.batavaobseuriosawere studied in details too. [Conclusion] There is only one generation of RBO per year in Dengkou county, Inner Mongolia. The larvae develop within the fruit ofHippophaerhamnoidesand pupate in the soil. Though adult period was short, it should be an exact stage for controlling the pest.

Rhagoletisbatavaobseuriosa;Hippophaerhamnoides; eclosion; mating; population dynamic

10.13275/j.cnki.lykxyj.2017.04.006

2016-12-25

國家自然科學基金項目(31370647)、新疆林業廳項目(新林計字2015-610)、科技支疆項目(2016E02011)

趙 斌(1991—)，男，山東臨沂人，碩士研究生，研究方向為森林害蟲生物防治和化學生態學，E-mail:sd_zhaobin@163.com

* 通訊作者：魏建榮，E-mail:weijr@hbu.edu.cn

S793.6

A

1001-1498(2017)04-0576-06