茶麗紋象甲對茶樹品種的取食選擇及其誘導的4種萜烯類化合物

韓娟娟，李喜旺，劉豐靜，辛肇軍，張瑾，張新，孫曉玲*

中國農業科學院茶葉研究所，浙江 杭州 310008；2. 農業部茶樹生物學與資源利用重點實驗室，浙江 杭州 310008；3. 福建省農業科學院茶葉研究所，福建 福安 355000

茶麗紋象甲對茶樹品種的取食選擇及其誘導的4種萜烯類化合物

韓娟娟1,2，李喜旺1,2，劉豐靜3，辛肇軍1,2，張瑾1,2，張新1,2，孫曉玲1,2*

中國農業科學院茶葉研究所，浙江 杭州 310008；2. 農業部茶樹生物學與資源利用重點實驗室，浙江 杭州 310008；3. 福建省農業科學院茶葉研究所，福建 福安 355000

本文以龍井43為對照，研究了茶麗紋象甲雌、雄成蟲對不同品種茶苗的選擇性和取食量差異，并比較了茶麗紋象甲取食誘導龍井43、黃旦、福云6號和丹桂4個品種茶苗所釋放的4種重要萜烯類化合物的差異。結果表明，在有食源選擇的情況下，茶麗紋象甲雌成蟲在福云 6號茶苗上的著落率和取食量都顯著高于龍井43，而雌、雄兩性對龍井43茶苗的取食量均顯著高于黃旦；但是，在無食源選擇的情況下，同一性別茶麗紋象甲對4個品種茶苗的取食量之間不具顯著差異。與同一品種的健康茶苗相比，茶麗紋象甲取食均可顯著誘導不同品種4種萜烯類物質的釋放。茶麗紋象甲對不同品種茶苗為害相同時間，各品種萜烯類化合物的釋放量有所差異，為害12 h，丹桂中芳樟醇的釋放量和福云6號中DMNT、法呢烯的釋放量顯著高于龍井43；為害24 h，黃旦和丹桂中羅勒烯的釋放量、福云6號中芳樟醇的釋放量，以及黃旦、丹桂和福云6號中DMNT和法呢烯的釋放量均顯著高于龍井43。

茶麗紋象甲；茶樹；品種；誘導；萜烯類化合物

植食性昆蟲的取食和產卵均會誘導植物釋放大量的揮發性有機化合物（Herbivore induced plant volatiles, HIPVs）。HIPVs的種類繁多，包括綠葉揮發物、萜烯類和氨基酸衍生物等[1]，其中萜烯類化合物是最為重要的誘導性揮發物類群之一[2]。HIPVs可被植食性昆蟲、天敵及鄰近的植物所識別和利用，從而影響生態系中不同營養層間的種群平衡，直接或間接地調節植物與昆蟲之間的關系[3-5]。萜烯類化合物的生態功能多樣，不僅對植食性昆蟲具有直接驅避、拒食或毒殺作用[6-8]，還對害蟲的天敵具有引誘功能[9-10]。有研究發現，HIPVs具有植物種類、生育期和生理狀況的特異性[11-13]。進一步的研究還發現，同種害蟲為害誘導同一植物不同品種（品系）釋放的揮發物并不相同，從而導致不同品種（品系）的蟲害苗對天敵的引誘能力存在顯著差異[14-17]。例如，二斑葉螨（Tetranychus urticae）為害可誘導菜豆（Phaseolus vulgaris）抗性品種釋放(反,反 )-4,8,12-三 甲 基 -1,3,7,11-十 三 碳 四烯（(E,E)-4,8,12-trimethyltrideca-1,3,7,11-tetraene, TMTT）和順-3-己烯基醋酸酯這 2種對智利小植綏螨（Phytoseiulus persimilis）具有顯著引誘作用的化合物，然而感性品種卻不能被誘導[17]。

茶樹（Camellia sinensis (L.) O. Ktze）是多年生常綠木本經濟作物，常年害蟲發生嚴重。茶麗紋象甲（Myllocerinus aurolineatus Voss）是茶園中重要的食葉性害蟲種類之一，成蟲聚集咀食茶樹嫩葉，猖獗發生時可造成茶樹殘葉禿脈。先期研究發現，茶麗紋象甲成蟲為害可誘導龍井43釋放40種揮發物，并發現順-3-己烯基醋酸酯、法呢烯、羅勒烯、反-4,8-二 甲 基 -1,3,7-壬 三 烯 （ (E)-4,8-dimethyl-1,3,7-nonatriene, DMNT）和芳樟醇等13種化合物對茶麗紋象甲成蟲具有電生理活性，而法呢烯、羅勒烯、DMNT和芳樟醇對象甲雌、雄成蟲具有不同的生物活性，室內和田間生測還發現羅勒烯和順-3-己烯基醋酸酯按一定比例組合對雌、雄成蟲均有引誘作用[18-19]。然而，茶麗紋象甲為害誘導不同茶樹品種所釋放的揮發物組成之間的差異，以及這個差異對茶樹品種抗性強弱存在何種影響等尚未見報道。黃旦、丹桂、福云6號是福建省選育的茶樹良種，并且品種之間可能對茶麗紋象甲存在抗性差異[20]。本研究以龍井43為對照，通過測定茶麗紋象甲雌、雄成蟲對不同品種的選擇性和取食量，研究了不同品種對茶麗紋象甲的抗性強弱，進而比較了茶麗紋象甲取食誘導龍井 43與其他3個品種所釋放的4種重要萜烯類化合物的差異，以期為闡明不同品種對茶麗紋象甲的抗性機理提供科學基礎。

1 材料與方法

1.1 供試茶苗品種與昆蟲

供試茶樹品種為龍井 43、黃旦、福云 6號、丹桂，單株種植于直徑 14 cm，高 15 cm的花盆中，于（26±2）℃溫室中培養，光周期L︰D= 12︰12，相對濕度60%～70%，每4個月施1次有機肥。選擇長勢良好、無病蟲害的2年生茶苗用于試驗。

在福建省農業科學院茶葉研究所，于茶麗紋象甲成蟲盛發期用盆拍法收集成蟲。雌、雄蟲在養蟲籠中混合放置2 d后，根據外部形態特征區分雌、雄蟲并分瓶用茶樹葉片飼養。飼養條件為：溫度（25±2）℃，相對濕度（70±5）%，光周期L︰D=13︰11。室內飼養2周后用于實驗，實驗前饑餓4 h。

1.2 實驗方法

1.2.1 茶麗紋象甲對不同品種茶苗的選擇性

實驗在養蟲籠（50 cm×50 cm×50 cm）中進行。分別剪取4個品種的茶樹枝條（帶有5片未受害嫩葉，長約12 cm），每個品種2枝插入一個帶水的花泥塊中。均以龍井43為對照，其余3個品種與其以對角線方式放置。在對角線中央處放置10頭象甲雌或雄成蟲，24 h后觀察并記錄象甲所在位置。以不同品種茶枝的中心為圓點，半徑30 cm以內的象甲均認為是對該品種有選擇。該試驗在暗室中進行，嚴格避免光照對象甲選擇行為的影響。4個生物學重復。具體方法參照文獻[21]中的方法，計算公式如下：

1.2.2 不同品種對茶麗紋象甲的選擇性拒食活性

處理方法同1.2.1。放蟲24 h后，將有取食痕跡的葉片采下并掃描，像素選擇為 300 dpi。用Sigma scan?軟件對被取食的葉面積進行采集。葉面積的表示單位為：像素×103。每個處理4次重復。選擇性拒食率的計算方法如下：

1.2.3 不同茶樹品種對茶麗紋象甲的非選擇性拒食活性

分別選擇嫩度和葉面積大小幾乎一致的4個品種的茶樹葉片，葉柄部包以含水的脫脂棉。相同品種的葉子2片1組放入一個養蟲罐中，每罐放入6頭象甲雄蟲或雌蟲，24 h后對取食面積的數據進行采集，方法同前。每個處理4次重復。象甲的非選擇性拒食率依照下面公式進行計算：

1.2.4 茶麗紋象甲取食誘導不同品種茶樹的揮發物的收集與鑒定

揮發物的收集采用頂空活體取樣法，采用35 mg的80～100目的Super Q（Altech，美國）作為吸附劑，進入氣體流量為1 360 mL·min-1，抽出氣流為1 040 mL·min-1，氣體收集時間為1 h，500 μL的色譜級二氯甲烷（天津四友）洗脫，添加 0.05 μg 的癸酸乙酯（Ethyl decanoate）作內標。無分流進樣，進樣量為1 μL。GCMS-QP2101（島津公司，日本），內接DB-5（60 m×0.25 mm×0.25 μm）毛細管柱。柱溫起始溫度為45℃，保持2 min；然后以每分鐘5℃的速率升至210℃；再以每分鐘25℃的速率升至260℃，保持10 min。載氣為氮氣，流速1 mL·min-1。質譜采用EI電離方式，70 ev轟擊電壓，掃描頻率每秒2次，檢測器溫度為250℃。檢索譜庫為 NIST27和 NIST147。采用對比標準品的保留時間、質譜圖或考瓦斯指數和譜庫檢索進行定性分析。采用內標法進行定量分析。具體方法詳見文獻[18]。分別于接蟲后的0、12、24 h采集揮發物，24 h后取出象甲并清除蟲糞等殘留物，于3 h后再采集揮發物1次。

1.3 統計分析

利用PASW Statistics 18軟件對數據進行統計分析。茶麗紋象甲對不同茶樹品種的選擇性、選擇性拒食活性和揮發物釋放量之間的差異顯著性采用t-test方法進行比較。茶麗紋象甲對 4個品種強迫取食的差異顯著性采用單因素方差分析。

2 結果與分析

2.1 不同茶樹品種對茶麗紋象甲的驅避與拒食活性

2.1.1 茶麗紋象甲對不同茶樹品種的選擇性

生測結果表明，與龍井 43相比，福云 6號對象甲雌成蟲具有顯著的引誘作用，選擇率為71.16%，趨避率為－275%；但是對象甲雄成蟲無顯著影響。與對照相比，黃旦和丹桂兩個品種對象甲雌、雄成蟲的趨避性沒有顯著差異（表1）。

2.1.2 不同茶樹品種對茶麗紋象甲的選擇性拒食活性

與對照相比，黃旦對象甲雌、雄成蟲具有顯著的選擇性拒食活性，拒食率分別為61.66%和 53.46%；象甲雌成蟲對福云 6號則表現出顯著的偏好性，選擇性拒食率為－49.25%；丹桂對茶麗紋象甲無顯著的選擇性拒食活性（表2）。

2.1.3 不同茶樹品種對茶麗紋象甲的非選擇性拒食活性

在無食源選擇的情況下，同一性別茶麗紋象甲對 4個茶樹品種的取食量之間不存在顯著差異。但是，雌、雄成蟲對黃旦和丹桂的取食量之間存在顯著差異，對龍井 43和福云 6號的取食量之間差異不顯著（表3）。

表1 不同品種茶苗對茶麗紋象甲雌、雄成蟲的驅避活性Table 1 Repellent activities of different cultivars against female or male adultMyllocerinus aurolineatus

表2 茶麗紋象甲對不同品種茶苗的選擇性拒食活性Table 2 Selective antifeedant activities of different cultivars against female or male adultMyllocerinus aurolineatus

2.2 茶麗紋象甲取食誘導不同茶樹品種揮發物的比較

未被茶麗紋象甲為害時，龍井43、福云6號和丹桂中均未檢測到羅勒烯、芳樟醇和DMNT，僅在黃旦上檢測到該物質的微量釋放，但與龍井43相比無顯著差異；法呢烯僅在丹桂中有痕量檢測，與龍井43相比不具顯著差異。與同一品種的健康苗相比，茶麗紋象甲取食均可顯著誘導不同品種茶苗 4種萜烯類化合物的釋放。為害12 h，丹桂中芳樟醇的釋放量和福云6號中DMNT和法呢烯的釋放量顯著高于龍井 43；為害 24 h，黃旦和丹桂中羅勒烯的釋放量、福云6號中芳樟醇的釋放量，以及黃旦、丹桂和福云6號中DMNT和法呢烯的釋放量均顯著高于龍井43。結果見圖1。

表3 茶麗紋象甲對不同品種茶苗的非選擇性拒食活性Table 3 Non-selective antifeedant activities of different cultivars against female or male adultMyllocerinus aurolineatus

圖1 茶麗紋象甲為害誘導不同品種釋放的4種萜烯類化合物Fig. 1 The dynamic release amounts of 4 terpenoids induced by the infestation of tea weevil on each cultivar

3 討論

茶樹生長在我國暖溫帶和亞熱帶地區，常年害蟲發生嚴重，化學農藥的頻繁使用造成了農藥殘留問題，既影響茶葉出口，又直接影響飲用者的身體健康。如何減少化學農藥的使用是科研工作者及一線生產者非常關心的問題，而抗蟲品種的選育是害蟲綜合治理的重要技術之一。劉豐靜等[20]的研究結果顯示，黃旦、丹桂和福云6號3個品種對茶麗紋象甲存在一定程度的抗性差異，丹桂茶樹的取食量顯著高于黃旦。本研究發現在有食源選擇的情況下，茶麗紋象甲雌成蟲在福云 6號上的著落率和取食量都顯著高于龍井 43，而雌、雄兩性成蟲在龍井43上的取食量均顯著高于黃旦（表1、表 2）；但是，在無食源選擇的情況下，同一性別茶麗紋象甲對 4個茶樹品種的取食量之間不具顯著差異（表3）。綜上，本研究結果進一步佐證了劉豐靜等[20]的研究結果，并且說明在所研究的4個茶樹品種中，黃旦相對于其他供試品種對象甲的抗性較強。

通常情況下，健康植物釋放的揮發物的量非常少，而被植食性昆蟲為害后植物揮發物的種類和數量都明顯增加，為周圍的生物有機體提供了豐富的化學信息[22-23]。在自然界中，HIPVs可以通過驅避害蟲產卵或取食從而減少田間蟲口密度，也可以通過增加捕食性或寄生性天敵的數量實現其間接防御功能[24-25]。也有研究發現，植食性昆蟲可通過識別特定揮發物的釋放量來區分不同植物品種的抗感能力[26-27]。法呢烯、羅勒烯、DMNT和芳樟醇是蟲害誘導茶樹揮發物中的重要組成部分，它們可被茶尺蠖幼蟲、茶麗紋象甲和假眼小綠葉蟬等害蟲為害所誘導[18,28-29]。并且，芳樟醇和DMNT與羅勒烯和法呢烯分別對象甲的雌成蟲與雄成蟲具有引誘作用[18]。被象甲為害后，福云 6號中芳樟醇、DMNT和法呢烯的釋放量顯著高于龍井43（圖1-B、1-C、1-D），這一結果很好地解釋了象甲雌蟲在福云 6號上的著落率顯著高于龍井43的現象。此外，我們還發現黃旦中羅勒烯、DMNT和法呢烯的釋放量顯著高于龍井43（圖1-A、1-C、1-D），但象甲雌、雄兩性在龍井43上的取食量均顯著高于黃旦，且在黃旦和龍井43之間沒有選擇差異，由此推測羅勒烯、法呢烯和 DMNT可能對象甲具有拒食作用。繼而，我們的研究還發現雌、雄象甲成蟲在黃旦和丹桂上的取食量存在顯著差異，而在兩個品種中對象甲雄蟲具有顯著引誘作用的羅勒烯和法呢烯，和對雌蟲具有顯著引誘作用的DMNT的釋放量均顯著高于龍井 43，并且，象甲的雌、雄成蟲對龍井43和福云6號的取食量不具顯著差異。綜上，我們推測僅羅勒烯這一種物質可能對象甲具有拒食作用。目前，已有大量研究報道法呢烯、芳樟醇、2,6-二甲基-3,7-辛二烯-2,6-二醇和順-α-香柑油烯等萜烯類化合物對植食性昆蟲具有驅避、毒殺或拒食功能[30-33]，有關羅勒烯是否具有抗蟲功能，僅Kiran等[34]報道緞木（Chloroxylon swietenia DC.）提取物中富含羅勒烯，并且提取物對斜紋夜蛾（Spodoptera litura (F.)）具有毒殺、拒食和驅避產卵的作用?？瓜x性是植物在進化過程中形成的對抗害蟲為害的生態適應性，是植物品種因為具有某些生化或物理的特性，使害蟲不選擇其危害，或表現出對害蟲的取食、生長、發育和繁殖有抑制作用，甚至有毒害作用[35]。植物的次生代謝物質組成結構復雜，對某一品種的抗蟲能力和機理并非可以簡單地用單一物質來判斷或解釋。本文僅局限于研究4種茶樹中重要的萜烯類化合物，從現有研究結果中推論出羅勒烯可能是造成品種抗性差異的原因之一，但是羅勒烯對茶麗紋象甲的拒食能力和拒食機理，以及它是否可以作為衡量茶樹抗象甲品種的判斷標準之一則還需進一步研究。

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Feeding Selection of Tea Cultivars by the Tea Weevil and the Four Induced Terpenoids

HAN Juanjuan1,2, LI Xiwang1,2, LIU Fengjing3, XIN Zhaojun1,2, ZHANG Jin1,2, ZHANG Xin1,2, SUN Xiaoling1,2*

1. Tea Research Institute of Chinese Academy of Agricultural Sciences, Hangzhou 310008, China; 2. Key Laboratory of Tea Biology and Resource Utilization of Ministry of Agriculture, Hangzhou 310008, China; 3. Tea Research Institute, Fujian Academy of Agricultural Sciences, Fu'an 355000, China

The discrepancies of host selection and food consumption of tea weevil in Longjing 43 and three other tea cultivars (namely Longjing 43, Huangdan, Fuyun 6 and Dangui) were investigated in the present study. The emission discrepancies of the four induced terpenoids were also determined in the four cultivars. The results showed that the landing rate and food consumption of tea weevil female adults in Fuyun 6 were significantly higher than those in Longjing 43 when there had food choice. While the food consumptions of both male and female tea weevil adults in Longjing 43 were significantly higher than those in Huangdan. However, when there had no food choice, foodconsumption of the same gender had no significant difference with each tea cultivar. When compared with the controls, the infestation of tea weevils dramatically induced the emission level of the four terpenoids in each tea cultivar. When the tea plants were infested by the tea weevils for 12 h, the amount of linalool in Dangui, the amount of (E)-4,8-dimethyl-1,3,7-nonatriene (DMNT), and farnesene in Fuyun 6 were significantly higher than those in LongJing 43. When the tea plants were infested by the tea weevils for 24 h, the amount of ocimene in Huangdan and Dangui, the amount of linalool in Fuyun 6, the amount of DMNT and the amount of farnesene in the three tea cultivars, Huangdan, Dangui and Fuyun 6, were significantly higher than those in Longjing 43.

Myllocerinus aurolineatus, Camellia Sinensis, cultivar, induced, terpenoids

S571.1；S435.711

A

1000-369X（2017）02-220-08

2016-10-12

2016-10-26

公益性行業（農業）科研專項經費（201403030）、浙江省科技廳公益技術研究農業項目資助（2015C32081）、浙江省自然科學基金項目資助（LQ14C140001）、浙江省“151”人才工程資助項目

韓娟娟，女，碩士，主要從事茶樹與害蟲互作研究。*通訊作者：xlsun1974@163.com