結合圖像的葉綠素熒光動力學植物水分脅迫探測方法

周春艷 華燈鑫 樂 靜 閆 慶 毛建東 景 敏

(1.西安理工大學機械與精密儀器工程學院， 西安 710048; 2.北方民族大學電氣信息工程學院， 銀川 750021)

結合圖像的葉綠素熒光動力學植物水分脅迫探測方法

周春艷1,2華燈鑫1樂 靜1閆 慶1毛建東2景 敏1

(1.西安理工大學機械與精密儀器工程學院， 西安 710048; 2.北方民族大學電氣信息工程學院， 銀川 750021)

為了準確、直觀探測植物水分脅迫及生長狀態信息，融合了葉綠素熒光動力學參數及熒光圖像對不同干旱脅迫條件下的植物進行了實驗觀測。以460 nm藍色LED作為激發光源，EMCCD加裝690 nm帶通濾光片進行熒光圖像采集，對4種不同采樣周期下的各1 000幅圖像求每幅圖的像素平均值，按時間序列繪制熒光強度，可得到信息更全面的葉綠素熒光動力學曲線，并計算得出各個動力學參數。同時，對不同時間產生的熒光圖像進行降噪、乘除等運算，并用偽彩色顯示，可直觀分析各類因素導致的熒光分布不均勻性。對易失水葉片和非易失水葉片分別進行快速水分脅迫和緩慢水分脅迫實驗，結果表明，熒光比Rfd及動力學曲線上次峰值出現的時間隨著脅迫的加劇均發生相應變化，且與葉片含水率之間具有較高的擬合決定系數。因此，將葉綠素熒光動力學特征和圖像信息相結合，可提高植物干旱脅迫早期預測的準確度和直觀性，為現場連續無損地監測植物生長狀態、各類脅迫信息、病蟲害檢測等提供了一種快速的遙測手段。

水分脅迫； 葉綠素熒光成像； 熒光動力學

引言

適量的水分供給是作物產能的重要因素，傳統的作物水分含量監測方法大多受響應速度慢、精度低、直接接觸破壞植株生長等不利因素影響[1]。近年來，隨著光學技術的發展，可通過分析葉片的光譜特性，利用反射光譜、透射光譜和葉綠素熒光光譜等指數對植物的干旱脅迫進行無損檢測[2]。其中葉綠素熒光作為植物光合作用的指示器，可反映植物的光合狀態，可在肉眼看到癥狀出現前就顯現出脅迫特征，因此廣泛應用于植物各類脅迫狀態的監測和預警[3-4]。

近年來，許多科學家分別從熒光光譜和熒光動力學[5]等方面對植物葉綠素熒光進行了研究，其相關指數可反映出植物的生存狀態、脅迫、病理等多種信息[6-7]。其中，葉綠素熒光動力學技術已發展成為一項成熟的熱門技術，在鑒定和評價作物的耐逆境能力方面應用廣泛[8-10]。葉綠素熒光成像法以其速度快、非接觸、能直觀反映整個葉片上所有點的光合狀態等優勢，得到了越來越廣泛的應用，其中，較多利用不同光譜熒光圖像比值分析植物葉片的光合特性。LANG等[10]發現多光譜熒光圖像比值F440/F690和F440/F740隨著含水率的降低呈線性增長趨勢。

以成像的方式獲取熒光動力學參數結合了動力學和成像法的優點，既可以獲得整個葉片表面的光合作用不均勻性，也可以獲得各個動力學參數。LICHTENTHALER等[11]發現受干旱脅迫的葉片的葉綠素熒光比Rfd和最大熒光與穩態熒光之比Fm/Fs降低，但該實驗中僅采集了2幅圖像來求圖像熒光比。BLUMENTHAL等[12]對熒光動力學曲線上的150個數據點，利用隱馬爾科夫模型建模，可以區分出不同脅迫種類和脅迫等級。TAKAYAMA等[13]利用藍色LED照射番茄植株，激發其產生熒光，用幀率為15幀/s的CCD采集30 s并繪制葉綠素熒光動力學曲線圖，建立了參數PFI,即最大點P點的值除以S點到M點的平均值(S點和M點分別定義為在23 s和30 s時采集的熒光值)。HSIAO等[14]利用藍色LED照射白菜植株，激發其產生熒光，用幀率為1.7幀/s的CCD采集300 s并繪制葉綠素熒光動力學曲線圖，建立了參數DFI,即熒光最大值P點到170 s處連線到熒光動力學曲線上最長的線段值。

以上研究，均采用熒光成像法獲取熒光動力學曲線，建立不同的參數，可以對植物脅迫進行早期監測和脅迫等級的判定。然而僅對慢速熒光部分進行了少數點的采集，不能得到完整的熒光動力學曲線。本文設計一種基于LED誘導葉綠素熒光成像的裝置，利用LED作為光源，EMCCD作為采集設備，通過設定不同的采集速率，可以測量葉綠素熒光動力學曲線上快速部分和慢速部分的特征值，獲得完整的熒光動力學曲線，并可以采集不同時間點上的熒光圖像。因此，可利用熒光圖像分析葉片光合作用的空間不均勻性，也可通過分析熒光動力學參數得出相應的脅迫信息，以期在肉眼發現脅迫癥狀之前采取相應的補救措施,保證植物處于最佳生長狀態。

1 原理、材料與方法

1.1 葉綠素熒光動力學原理

植物葉片吸收外界光能用于光合作用，然而并不是所有吸收的光能都參與光化學反應，而是通過3種形式分配，如圖1所示，在弱光照射下，植物吸收的光能有95%以上被用于光化學反應，大約3%的吸收光能轉化成熱的形式耗散掉，僅有不到1%的光能轉化為紅色的熒光發射出來,在強光下，植物為避免灼傷會自行減弱光合作用，吸收的光能有95%～97%轉變成熱輻射，而2.5%～5.0%轉變成熒光發射[15]。由于植物的營養狀況和受脅迫程度等與光合作用有密切關系，因此，精細探測植物熒光信息可以間接作為研究植物營養狀況、生理狀況、病害狀況和受脅迫程度的方法。

圖2 葉綠素熒光動力學曲線Fig.2 Typical chlorophyll fluorescence induction curves

葉綠素熒光和光化學反應、熱耗散之間存在競爭機制，用光照射經過暗適應的葉片時，隨著光合作用的強弱變化，會產生隨時間發生動態變化的熒光，該現象稱為“熒光動力學曲線”,如圖2所示，國際上統一將誘導動力學曲線劃分為原點O、偏轉I、小坑D、最高峰P、半穩態S、次峰M和終點T這幾個節點。O-P稱為“快相”，大約用幾秒鐘時間，主要反映了PSⅡ的原初光化學反應及光合機構的結構和狀態等的變化。P-T稱為“慢相”，大約用幾分鐘時間，主要反映了光合碳代謝的變化，隨著光合碳代謝速率的上升，熒光強度逐漸下降。葉綠素熒光動力學技術能更本質地反映出葉片在進行光合作用時對光能的吸收與傳遞過程。

1.2 實驗裝置及測量步驟

如圖3所示為本文設計的葉綠素熒光成像系統裝置，光源為10個1 W的藍色LED燈(460 nm),激發植物葉片產生熒光，熒光通過濾光片(690FS10-50型,Andover Co.,Ltd.,USA)后由EMCCD(iXon Ultra 897型,Andor)接收,然后通過USB口傳輸給計算機，在計算機中進行數據處理。

圖4 葉綠素熒光動力學變化曲線Fig.4 Chlorophyll fluorescence transient variation curves

圖3 葉綠素熒光成像系統裝置圖Fig.3 Diagram of chlorophyll fluorescence imaging system

由于熒光動力學曲線分為快相和慢相部分，快相的變化在微秒級別，而慢相的變化在分鐘級別，因此，實驗中可對每個暗適應20 min后的葉片分別進行快速和慢速測量，以得到整個熒光動力學曲線上的特征點。將EMCCD的拍攝模式設為fast kinetics 和kinetics 2種模式，在fast kinetics 中，設置拍攝周期為20 μs，在kinetics模式下拍攝3次，采樣周期分別為5 ms、50 ms和0.5 s，每次拍攝均采集1 000幅圖像，對每幅圖像的熒光強度求平均值，并按時序排列，得到時間和相對熒光強度之間的坐標圖，如圖4所示，分別為拍攝周期為20 μs、5 ms、50 ms和0.5 s時采集到的1 000幅熒光圖像連續平均強度。從圖中可以得出熒光動力學曲線的拐點特征信息，快速上升階段的J點和I點，達到最大值的P點，下降階段的2個峰值M′和M點，以及半穩態值S點和穩態值T點。由于這些特征值和植物的葉綠素含量、生理狀態、脅迫等信息都有一定的量化關系，因此，可通過這些特征點建立參數為定量研究植物的光合特性、脅迫種類與等級、模型建立等提供依據。

1.3 實驗材料

分別進行快速水分脅迫和緩慢水分脅迫實驗。快速水分脅迫是指將葉片從植株上摘下，進行自然失水，間隔幾小時或連續每天測量其熒光動力學圖像。緩慢水分脅迫是選取2盆培養環境和長勢一致的植株(以綠蘿為樣本)，其中1株每天澆水100 mL，保證充分的水分供給，另1盆不澆水，每隔1 d從2盆植株上選取生長位置和狀態相近的葉片，分別測量其熒光動力學曲線。根據多次實驗結果分析，將快速水分脅迫實驗分為2組，即易失水葉片和非易失水葉片，例如，蘋果樹葉、梨樹葉、杏樹葉、槐樹葉等屬于易失水葉片，一旦摘下脫離樹干，則在1 d內就會失水嚴重，熒光變化明顯。而花卉類植物，如常見的綠蘿、碧玉、鴨掌等葉片，在摘離植株后連續數天內依然保持有較高的含水率，熒光變化現象與前者不同。

1.4 實驗數據處理方法

圖5 槐樹葉最大熒光、穩態熒光和熒光比圖像的偽彩色顯示Fig.5 Images of red chlorophyll fluorescence F690 of a locust tree leaf measured at maximum fluorescence level (Fm), steady state level (Fs) and image Rfd

因本文方法可連續采集熒光動力學曲線上不同時刻的熒光圖像，因此，可通過求平均像素的方法得出如圖4所示熒光動力學曲線。同時，也可對每個時刻的熒光圖像進行降噪、乘法、除法等運算，并進行偽彩色顯示，即可從圖像上直觀分析葉綠素熒光的空間分布不均勻性、各類脅迫的區域局部性影響、農藥通過葉脈緩慢滲透等現象。如圖5所示為槐樹葉熒光最大時的熒光圖像Fm和穩態熒光圖像Fs的偽彩色圖像，以及求得的葉綠素熒光比Rfd圖像，Rfd是反映葉片光合作用能力的一個重要參數。從圖中可以看出，最大熒光Fm和穩態熒光Fs均呈現不均勻性，葉片上端的熒光強，下面葉尖部分的熒光弱，這一方面和葉片不同位置的葉綠素含量不同導致熒光強弱不同有關，另一方面，也和光源的不均勻性有關，但是熒光比Rfd的圖像強度分布卻并未呈現以上特性，這說明通過熒光圖像的比值可以消除光源不均勻性的影響，且能更真實地反映植物的光合特性。

另外，還可以對葉片進行剖面分析，如圖6所示，從葉片的左邊到右邊同一直線上，熒光的強弱也有所不同，根據以上現象，可分析當葉片受到不同種類及不同等級脅迫時，其生理狀態的2維變化。

圖6 葉綠素熒光強度2維分布圖Fig.6 Profile analysis of chlorophyll fluorescence measured across leaf area from left to right side

2 結果與討論

2.1 快速水分脅迫實驗

2.1.1 易失水葉片

通過多次實驗發現，田間果樹、綠化樹等葉片屬于易失水葉片，抗旱能力較差，一旦脫離樹干，則很快會失水，熒光變化較為明顯，圖7所示為以蘋果葉為代表的易失水葉片的熒光動力學曲線變化。總共測量了4次，分別為剛摘下時和過了6 h、24 h、30 h的測量結果。結果顯示，剛摘下時，熒光迅速達到最大值，然后衰減到穩態值，Rfd值大約為2.47；當過了6 h后，最大熒光和穩態熒光都有所增強，但Rfd值為2.77，說明在失水6 h內，葉片的光合能力并未減弱；當過了24 h再測量時，熒光最大值和穩態值都有明顯上升，且Rfd降低到0.53；到30 h后，熒光基本沒有衰減，這是由于葉片嚴重失水，幾乎失去了光化學反應能力所造成的。

圖7 不同水分脅迫下蘋果葉片的葉綠素熒光動力學曲線Fig.7 Curves in chlorophyll fluorescence kinetics of apple tree leaf with different water stress

同時，也對蘋果葉片進行了熒光圖像分析，如圖8所示，分別為失水6 h、24 h和30 h后的葉綠素熒光比Rfd圖像，從圖8可看出，隨著水分脅迫狀態的加劇，Rfd呈減小趨勢。

因此，由熒光動力學曲線計算得出的Rfd參數或通過熒光比Rfd圖像均可反映植物的缺水狀態，可根據物種的不同，設定一個合適的Rfd參數，做到在線監測，適量適時灌溉，達到節約水資源，避免植物過度缺水或過度澆灌。

2.1.2 非易失水葉片

對綠蘿、碧玉、鴨掌等花卉類非易失水葉片，也進行了干旱脅迫的熒光測定，表1和圖9以綠蘿為例。每次測量前先測量葉片的質量，以計算每次相對失水量，表1所示為其連續失水5 d所對應的質量。將葉片暗適應20 min后，利用EMCCD連續拍攝1 000幅圖像，計算每幅圖像的熒光強度平均值，按時間順序做出其熒光衰減曲線，即得出熒光誘導動力學曲線。如圖9所示為摘下第1天和連續失水5 d的熒光動力學曲線。

表1 不同脅迫天數下綠蘿葉片的質量
Tab.1 Leaf mass ofScindapsusaureusunder different water-stress days

水分脅迫天數/d01235葉片質量/g1.191.111.020.930.68

圖9 綠蘿葉片在不同時間水分脅迫下的熒光動力學曲線Fig.9 Fluorescence induction curves under different levels of water stress of Scindapsus aureus leaves

從表1和圖9中可以看出，隨著失水天數的增加，葉片的質量逐漸下降(含水率逐漸減小)，熒光從最大值Fm衰減的速率降低，達到次峰值F′m的時間逐漸延遲，且穩態值Fs逐漸減小，并沒有出現前面分析的易失水葉片和文獻中常見的穩態熒光Fs增大的現象，反而Rfd呈現了增大的趨勢。這說明當葉片摘離植株較長時間后，不只受到水分脅迫的影響，還會受到衰老等其他因素的影響。分析上圖并提取幾個重要參數，即Rfd((Fm-Fs)/Fs)、Fm/Fs、次峰值F′m出現時間與水分脅迫天數，對其與葉片含水率之間作相關分析，如圖10所示，發現都呈正相關，且參數F′m出現的時間與含水量之間的擬合決定系數最高，達到0.98。因此，該參數可作為研究植物遭受水分脅迫程度的參量。

2.2 緩慢水分脅迫實驗

圖10 水分脅迫天數與參數Fm/Fs、Rfd以及F′m之間的相關性分析Fig.10 Variations of parameters Fm/Fs , Rfd and appearance time of F′m with increase of water stress days

圖11 不同水分脅迫和正常綠蘿葉片的葉綠素熒光動力學曲線Fig.11 Fluorescence induction curves under different days of water stress and control of Scindapsus aureus leaves

緩慢水分脅迫實驗，是對2盆長勢良好的綠蘿植株進行對照性實驗，其中1盆每天澆水100 mL，保證充分的水分供應，另1盆連續干旱7 d，在這7 d內肉眼并看不出2盆植株長勢明顯的區別。每隔1 d選取2盆植株的中間葉片進行測量，測量結果如圖11所示，圖11a、11b、11c、11d分別為未澆水1 d、3 d、5 d和7 d時的綠蘿葉片葉綠素熒光動力學曲線和每天澆水(未受脅迫)的綠蘿葉片的動力學曲線比較圖。從圖中可以看出，受脅迫葉片的熒光值均有一定幅度上升，且隨著脅迫天數的增加，脅迫葉片動力學曲線的次峰值F′m與澆水葉片的次峰值F′m出現的時間差依次增大。分別提取參數Rfd和次峰值出現的時間差如表2所示，在脅迫第1天2個F′m的時間差為12.8 s，第2天相差為41.5 s，第3天和第4天的時間差迅速增大，分別為152 s和153 s。同時比較了受脅迫葉片的Rfd(control)和脅迫葉片的Rfd(stress)，發現受脅迫后，Rfd參數有所減小，且隨著脅迫的加劇，Rfd(control)-Rfd(stress)值也依次增大。這說明，當受到緩慢水分脅迫時，雖然肉眼看不出脅迫癥狀，但是參數Rfd和次峰值出現的時間均出現減小和延遲的現象。因此，可選取合適的參數值，實施現場在線監測，優化灌溉管理系統，保證植物處于最佳生長狀態。

表2 正常葉片和受脅迫葉片的熒光次峰值出現時間及
熒光比Rfd的差值
Tab.2 Time difference ofF′m(control)-F′m(stress)and difference ofRfd(control)-Rfd(stress)

水分脅迫天數/d1357F'm(control)-F'm(stress)12.841.5152153Rfd(control)-Rfd(stress)0.090.040.731.99

3 結論

(1)對于果樹、綠化樹等易失水葉片，當摘離樹枝時，其水分很快流失，且隨著脅迫的加劇，其熒光變化明顯，穩態熒光Fs迅速上升，熒光比Rfd迅速減小，大約30 h后，熒光基本沒有衰減，葉片幾乎失去光合反映能力。對于花卉類非易失水葉片，當受到快速水分脅迫(摘離植株)時，由于多種因素的影響，Rfd參數呈現增大趨勢，但其動力學曲線上次峰值出現的時間隨著水分脅迫的加劇出現延遲現象，該時間與脅迫天數的決定系數可達0.98。

(2)當非易失水葉片受到緩慢水分脅迫時，受脅迫葉片相比正常葉片的熒光有所增強，這是由于光合作用減小的緣故。且受脅迫后，熒光比Rfd減小，同樣，次峰值出現的時間后延。

(3)由此可以看出當葉片僅受到水分脅迫時，例如緩慢水分脅迫和易失水葉片的快速水分脅迫，熒光比Rfd和次峰值出現時間的延遲都可作為水脅迫程度的判定參數。然而，當非易失水葉片受到快速水分脅迫時，由于摘離枝體，不僅受到水分脅迫，還受到衰老、營養脅迫等因素影響，Rfd值反而增大，因此不宜作為水分脅迫判別依據。但是，次峰值出現的時間依然與水分脅迫程度有很高的相關性，可以作為水分脅迫程度的判別參數。

(4)融合了葉綠素熒光圖像及動力學特征，該方法對于植物水分脅迫的監測和預警是有效的，在不同實驗下，建立不同參數，亦可用于植物的營養脅迫、高溫脅迫、病蟲害檢測等領域，為后續進一步定量分析植物生理生長狀態和建模提供依據。

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Detecting Method for Plant Water Stress with Chlorophyll Fluorescence Kinetics Based on Imaging

ZHOU Chunyan1,2HUA Dengxin1LE Jing1YAN Qing1MAO Jiandong2JING Min1

(1.SchoolofMechanicalandPrecisionInstrumentEngineering,Xi’anUniversityofTechnology,Xi’an710048,China2.SchoolofElectricalandInformationEngineering,NorthUniversityofNationalities,Yinchuan750021,China)

Chlorophyll fluorescence is a useful indicator as it gives important information about the stress and health state of plant. In order to detect plant water stress and growth state accurately and intuitively, plants under different drought stress conditions were experimented by using chlorophyll fluorescence imaging method combined with the chlorophyll fluorescence kinetics parameters. The chlorophyll fluorescence was excited by 460 nm LEDs, and acquired by EMCCD equipped with 690 nm band pass filter. The average pixel value was calculated for each image of 4 000 pictures which were acquired in four different sampling periods individually. The intensity of each image was plotted according to the time sequence, thus the chlorophyll fluorescence kinetics curve could be concluded, and chlorophyll fluorescence kinetics parameters could be calculated. Meanwhile, images were processed for noise reduction, calculation of multiplication and division and so on. And then they were displayed by pseudo color, thus various factors led to uneven distribution of fluorescence could be intuitively analyzed. Fast water stress and slow water stress experiments were conducted for easy to dehydrate and not easy to water loss leaves, respectively. The results showed that the fluorescence ratioRfdand the time of second peak of kinetics curve were changed with the increase of stress, and both had high fitting determination coefficient with leaf water content (0.86 and 0.98). Therefore, the method combined the chlorophyll fluorescence imaging with chlorophyll fluorescence kinetics parameters could improve the accuracy and intuition of plant drought stress earlier prediction, and it could be a rapid means of remote sensing for site continuous monitoring the growth status of plants, all kinds of stress, pest and disease and so on.

water stress; chlorophyll fluorescence imaging; fluorescence kinetics

10.6041/j.issn.1000-1298.2017.01.019

2016-09-27

2016-11-17

國家自然科學基金項目(61605157、61275185、61565001)和國家民委科研項目(14BFZ011)

周春艷(1983—)，女，博士生，北方民族大學講師，主要從事熒光激光雷達研究，E-mail: zchunyan@126.com

華燈鑫(1964—),男，教授，主要從事激光雷達遙測技術研究，E-mail: xauthdx@163.com

S123； S127

A

1000-1298(2017)01-0148-07