N—乙酰基高絲氨酸內酯調節(jié)細菌與植物間互作的研究進展

摘要：植物促生菌具有抗病和促生的潛能，在農業(yè)生產及環(huán)境保護方面都具有重要的作用。在許多革蘭氏陰性細菌中，N-乙酰基高絲氨酸內酯（AHLs）介導的群體感應（QS）系統(tǒng)不僅參與對細菌多種生理行為和生物學功能的調控，而且影響植物基因的表達及細菌與宿主植物間的互作。為了更好地開發(fā)利用生防菌，綜述了多年來對AHLs跨界信號轉導參與調節(jié)植物生長發(fā)育和抗逆性的研究，并對該領域今后的研究方向進行了展望，以期為改善植物抗逆性和促進生長提供一些新思路。

關鍵詞：N-乙酰基高絲氨酸內酯（AHLs）；群體感應；信號轉導；生長發(fā)育；抗逆

中圖分類號：Q935 文獻標識碼：A 文章編號：0439-8114（2016）14-3537-06

DOI：10.14088/j.cnki.issn0439-8114.2016.14.001

Abstract： With the development of biological control， people pay more and more attention to plant promoting bacteria， which can be used as biological agent against most of fungi pathogens play an important role in agricultural production and environmental protection. In most of gram negative（G-） bacteria， N-acylhomoserine lactones （AHLs）-mediated quorum-sensing （QS） systems is not only involved in the regulation of various physiological behavior and biological function， but also affect the interaction between bacterial and host plants and the expression of plant genes. In order to better exploit and utilization of biocontrol bacteria， this paper summarized the studies of AHLs regulating plant growth and resistance by crossover signal transduction，while the prospects are forecasted in order to provide some new ideas for the improvement of plant resistance and growth， and hoping to improve the plant resistance and promote growth to provide some new ideas.

Key words： N-acyl-homoserine lactone； quorum sensing； signal transduction； plant development； resistance

隨著生物防治的發(fā)展，植物促生菌日益引起人們的關注。它可以促進植物的生長，提高植物的抗逆性，增強植物抵抗病原菌的能力，在農業(yè)生產及環(huán)境保護方面都具有重要的作用，因此如何更好地利用這些細菌來保護植物也逐漸成為研究的焦點。許多革蘭氏陰性菌利用N-乙酰基高絲氨酸內酯 （N-acyl-homoserine lactones，AHLs）作為胞間信號分子改變和協(xié)調細菌群體基因的表達，協(xié)同調節(jié)種群的某些生理特性和行為，以及與動植物寄主/宿主的互作，從而實現單個細菌無法完成的某些生理功能和調節(jié)機制。這一調控系統(tǒng)被稱為細菌的群體感應調節(jié)（Quorum sensing，QS）[1-3]。

AHLs依賴的QS機制最先在海洋細菌費氏弧菌（Vibrio fischeri）的研究中發(fā)現，V. fischeri是一種海洋發(fā)光菌，具有熒光素酶的結構基因（靶基因）LuxCDABE， 群體感應的調控機制需要兩種組分參與：LuxI蛋白與LuxR蛋白。其中，LuxI蛋白負責信號分子AHLs的合成，而LuxR蛋白則結合AHLs并激活熒光素酶基因的轉錄。人們發(fā)現當V. fischeri菌體濃度上升的同時，會伴隨著AHLs分子濃度的增加，而當AHLs濃度達到微摩爾級范圍時，就會與LuxR蛋白結合，結合復合物再去激活熒光素酶基因的啟動子轉錄，表現為發(fā)出肉眼可見的光[4，5]。同時，AHLs分子與受體蛋白的復合體也對AHLs分子及受體蛋白本身的產生具有反饋調節(jié)效應。多年來，V. fischeri的LuxI/LuxR雙元件系統(tǒng)一直被視為群體感應的經典（圖1）。目前，已經在70多種不同的革蘭氏陰性菌中發(fā)現了相似或同源的QS系統(tǒng)[6，7]。不同細菌的QS系統(tǒng)可以產生不同的信號分子，調節(jié)多種功能，如可影響細菌毒力因子的產生[8]、生物發(fā)光[4]、生物膜形成[9]、胞外酶和次生代謝物的生物合成[10]、共生現象[11]、孢子形成[12]以及質粒結合和轉移等[13]。在QS參與調控的很多生物學功能中，對病原菌毒性因子的表達和生物膜形成的調控是目前備受關注的熱點問題。由于微生物與植物之間互作的復雜性，目前對生防細菌QS的探索還集中在對其調控機理的研究[7]。

AHLs介導的細菌QS系統(tǒng)不僅參與細菌多種生理行為和生物學功能的調控，還影響真核生物基因的表達。近幾年，許多證據表明植物進化出許多方式感知和響應QS信號AHLs[14，15]。當AHLs在植物周圍存在時，可以引起植物基因和蛋白表達的變化。目前關于單個細菌AHLs影響的研究多來自無菌的植物體系，外源施加少量純的QS信號分子。本文結合近年來AHLs與植物之間跨界信號轉導的研究進展，著重闡述細菌AHLs對植物防御和發(fā)育的影響，以及不同的AHLs在植物環(huán)境中的去向，以期為優(yōu)化生防菌并利用細菌群體感應調節(jié)信號作為新型植物生長調節(jié)劑改善作物產量和品質提供一些新思路。

1 QS信號分子AHLs

細菌的群體感應是由細菌自身合成并分泌到環(huán)境中的一些特殊、微小、可擴散的有機化學分子介導的，這些物質被稱為自誘導物（Autoinducer） 或信號素（Pheromone）。截至2006年，科學家對近百種微生物的QS進行了深入研究，發(fā)現有多種與微生物群體感應相關的化學信號分子。其中AHLs及其衍生物作為信號分子主要作用于革蘭氏陰性細菌，如V. fischeri 中的LuxI/LuxR生物發(fā)光系統(tǒng)，AHLs分子在費氏弧菌中與LuxR受體蛋白結合，促進發(fā)光酶基因的表達[4]；軟腐歐文氏菌（Erwinia carotovora）中的ExpI/ExpR-CarI/CarR毒性/抗生素表達系統(tǒng)等[16]，AHLs與ExpR受體蛋白結合促進致病胞外酶的表達，與CarR受體蛋白結合促進碳青霉烯抗生素的產生，這些胞外酶及抗生素的產生是軟腐類病原菌成功侵入寄主并繁衍種群的關鍵因子；銅綠假單胞菌（Pseudomonas aeruginosa）中的LasI/LasR-RhlI/RhlR毒性表達系統(tǒng)等[17]。此外，脂肪酸衍生物如3-羥基棕櫚酸甲酯（3-Hydroxypalmitic acid methylester）以及一些順式不飽和脂肪酸（Cis-unsaturated fatty acids）也可作為信號分子。例如青枯菌（Ralstonia solanacearum）產生的3-羥基棕櫚酸甲酯，通過調控其表現性轉換系統(tǒng)Phc調節(jié)子的表達以適應青枯菌的密度效應及增殖[18]。另外，還有2-庚基-3-羥基-4-喹啉、二酮吡嗪DKP以及γ-丁酸內酯等，在不同菌體中都能起到與AHLs類似的作用[19]。這說明細菌QS信號分子具有復雜性和多樣性。AHLs信號分子可自由穿透細胞壁與膜并在環(huán)境中累計，當達到一定密度閾值時，能與相應受體蛋白的氨基端結合，形成特定的構象，使羧基端能與靶DNA序列相結合，從而調控某些功能基因的表達。不同細菌的I蛋白產生的信號不同，這種不同主要有兩方面：一是酰基鏈的碳分子的長度不同，碳的長度由4個到18個不等；二是C3位置是否有氧取代基或者氫氧根取代基。下圖所示的就是幾種來源于革蘭氏陰性細菌的AHLs信號的分子結構（圖2）。

2 細菌AHLs對植物防御系統(tǒng)的影響

越來越多的證據表明，細菌產生的AHLs以及AHLs本身可以對植物防御系統(tǒng)產生影響。植物也可以利用QS系統(tǒng)信號分子來誘發(fā)抗病性。2006年Schuhegger等[20]通過對番茄和液化沙雷氏菌互作的研究首次報道了AHLs對植物免疫性有重要作用，研究發(fā)現根際生防菌Serratia liquefaciens MG1和 Pseudomonas putida IsoF產生C4和C6-HSL可以誘導番茄中水楊酸（SA）和乙烯（ET）介導的防衛(wèi)反應，它們對于激活植物系統(tǒng)抗性和提高植物對黑斑病菌（Alternaria alternate）的抗性有重要作用，而液化沙雷氏菌的AHLs突變體MG44對真菌的生防能力大大降低。而后許多實驗室通過試驗也分別獨立地發(fā)現根際促生菌產生的AHLs或植物營養(yǎng)液中添加的AHLs都具有調節(jié)植物防衛(wèi)的能力。相類似的，可以產生AHLs的普城沙雷菌在黃瓜的定殖能提高黃瓜對土傳病害終極腐霉（Pythium ultimum）的抗性，以及提高番茄和大豆對真菌灰霉菌的抗性，而AHLs產生受影響的splI突變體則不能[21]。不同的AHLs具有誘導對細菌病原物丁香假單胞菌Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000（Pst） DC3000抗性的能力。比如oxo-C14-HSL可以顯著提高擬南芥對Pst DC3000的抗性。同樣，在植物根經oxo-C14-HSL預處理后，可以顯著提高對活體營養(yǎng)真菌病原菌擬南芥白粉菌以及大麥白粉菌的抗性。另外，OH-C14-HSL及oxo-C12-HSL也具有誘導抗性的潛力，但相比C14-HSL衍生物的能力減弱[22]。最近有研究表明oxo-C14-HSL不但可以提高農作物包括小麥、大麥及番茄對致病菌的抗性，而且可以提高人類病原菌的抗性[23]。外源施加黏質沙雷氏菌（Serratia marcescens）90-166后，可以產生AHL的轉基因番茄對病原菌的誘導系統(tǒng)抗性（ISR）增強，而不能產生AHLs的AiiA轉基因番茄對胡蘿卜軟腐果膠桿菌（Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum）和煙草野火病菌（Pseudomonas syringae pv. tabaci）兩種病原菌的抗性降低，相反，AHLs轉基因植株對黃瓜花葉病毒的ISR降低，而在AiiA轉基因植株中升高，說明S. marcescens 90-166誘導的QS依賴的ISR可能與病原菌的種類有關[24]。

但也有一些相反的報道，比如擬南芥根經C4和C6短鏈AHLs預處理后并沒有提高植物系統(tǒng)抗性。一些系統(tǒng)病原物響應的基因比如幾丁質酶、PR1等也沒有被誘導[25]。Zarkani等[26]比較了分別施加兩種不同的根瘤菌對植物抗性的影響，結果發(fā)現可以產生長鏈oxo-C14-HSL的苜蓿中華根瘤菌（Sinorhizobium meliloti）能提高植物對致病菌的抗性，而可以產生短鏈oxo-C8-HSL的埃特里根瘤菌（Rhizobium etli）對植物的抗性沒有影響。利用基因組或蛋白組學的方法，一些研究比較了植物對不同AHL的反應，結果發(fā)現只有長鏈的AHLs可以引發(fā)抗性相關的變化[27]。因此，AHLs是否可以誘導系統(tǒng)反應或在植物體內運輸可能取決于AHLs分子的種類，尤其是脂肪酸鏈的長度及修飾，具有不同脂肪酸鏈的AHL在不同的物種中可能引發(fā)不同的響應。

對于oxo-C14-HSL誘導的植物抗性可能與氧脂（Oxylipins）以及SA有關。SA是激發(fā)系統(tǒng)獲得性抗性的主要信號分子，與受侵染組織的局部抗性和未侵染組織的系統(tǒng)獲得性抗性的形成密切相關，氧脂包括茉莉酸及其代謝物等都是脂源性化合物，在植物-病原物互作中，SA和JA之間存在拮抗作用[28]。Schenk等[29]發(fā)現經oxo-C14-HSL預處理后，氧脂和SA信號轉導途徑之間存在協(xié)同作用，并且不依賴于JA信號轉導途徑。oxo-C14-HSL可以引起植物體內酚類物質和木質素的積累以及胼胝質在細胞壁的沉積，另外氧脂在遠端組織的積累可以導致氣孔關閉，也可以提高植物對細菌病害的抗性[14，26，29，30]。植物的防衛(wèi)機制受到嚴格的調控并且只在病原物被識別后誘導。因為對抗病反應持續(xù)的誘導會打亂植物代謝，抑制植物生長和發(fā)育。有絲分裂原活化蛋白激酶MPK3和MPK6是植物防御系統(tǒng)調控網絡中關鍵的組分[28]。在植物中，經細菌病原物相關的分子模式flg22處理后引發(fā)對MPK3和MPK6的短暫激活，一般處理30 min后活性降低。然而，植物經AHLs預處理后可以延長對MPK3和MPK6的激活，繼而伴隨對一些防衛(wèi)相關基因的強烈誘導，如WRKY22、WRKY29及防御素PDF1.2。這種表達變化是否代表HSL誘導的抗性的一部分還需要進一步驗證[22]。

3 細菌AHLs對植物生長發(fā)育的影響

目前另外一個關于植物和AHLs互作研究熱點是AHLs對植物生長發(fā)育的影響。許多研究都表明不同的HSL處理后可引起根發(fā)育的變化（主要是擬南芥）。如前面所述，AHLs的差異主要在于脂肪鏈長度的不同以及C3脂肪酸碳殘基取代物的不同。Ortiz-Castro等[31]通過測定不同濃度AHLs處理后擬南芥生長的表型變化，發(fā)現AHLs主要影響主根的生長、側根的形成和根毛的發(fā)育，其中C10-HSL是改變擬南芥根系統(tǒng)結構最有效的AHLs。Von Rad等[25]研究表明擬南芥根經1-10 μmol/L C4-和C6-HSL處理后可以提高根的生長，作者利用基因芯片技術檢測擬南芥對AHLs的響應，發(fā)現C6-HSL可以引起細胞生長相關基因及生長激素調控基因的表達。生長素和細胞分裂素的比率增加，這也解釋了這種表型。在擬南芥中C6-HSL對主根生長的刺激作用可能與鈣調素有關，因為外源施加1 μmol/L的3OC6-HSL后，不管是轉錄水平還是蛋白水平都可以引起根部鈣調素表達的上升，而鈣調素缺失突變體對3OC6-HSL引起的主根延長不敏感。另外，鈣調素并不參與長鏈AHLs如C10-HSL及C12-HSL引起的對主根長度的抑制作用，因此，植物響應的特征依賴于HSL另一部分不同的結構[32]。Jin等[33]研究發(fā)現在擬南芥中G-蛋白偶聯(lián)受體Cand2和Cand7參與調控細菌AHLs介導的根的伸長。Mathesius等[34]利用蛋白組學的方法研究蒺藜苜蓿對細菌QS信號3OC12-HSL和3OC16-HSL的響應，發(fā)現150多種蛋白均發(fā)生了變化，大約有1/3的上調蛋白對各自的AHL是特異的。包括參與植物防衛(wèi)反應、脅迫響應、能量和代謝活性、轉錄加工、細胞骨架活性、激素響應等功能調控的蛋白質。近期Bai等[35]研究表明oxo-C10-HSL而不是它的非修飾同源物C10-HSL可以誘導綠豆植物不定根的形成，oxo-C10-HSL加速了向基的生長素運輸， 其中生長素依賴的不定根的形成與過氧化氫以及NO依賴的cGMP信號轉導途徑密切相關。外源施加1 μmol/L的S. meliloti特異的3-oxo-C14-HSL可以顯著提高苜蓿根瘤的數目，但是對根長和側根數目沒有影響，并且對根瘤數目的影響是通過依賴乙烯不依賴自動調節(jié)的機制實現的[36]。

根據這些年對植物和AHLs互作的研究，總結了擬南芥對含有不同長度側鏈的HSL分子的響應。包括對植物抗性、主根延伸、次根形成、不定根形成及根毛生長的影響（表1）[14，22，25，31，35]。

4 不同AHLs在植物體內的運輸及對系統(tǒng)反應的誘導

目前關于AHLs的研究很關鍵的一個問題是AHLs在植物體內的運輸是否是它們影響植物的前提條件。研究表明酰基側鏈長度小于C8的AHLs可以較快地進入植物根部，然后運輸到莖。而側鏈長度較長（一般大于10）的AHLs在根表面附著，不能在大麥、玉米和擬南芥中運輸[22，25，37]。因此，AHLs在植物體內的轉運能力和它對生長促進作用的相關性還是很難以捉摸的。

AHLs對植物影響的另一個方面是它對系統(tǒng)抗性的誘導。盡管oxo-C14-HSL不能在莖中被檢測到，但經oxo-C14-HSL預處理后可以顯著提高葉子對活體病原菌的抗性[22]。因此，揭示AHLs誘導的植物體內信號是理解AHLs影響宿主植物機制的關鍵一步。Schikora等[22]鑒定出MPK6是oxo-C14-HSL信號轉導途徑的關鍵激酶。Liu等[38]發(fā)現在擬南芥中GCR1 G蛋白以及典型的Gα亞基GAP1是C6-HSL信號轉導途徑必需的。

在植物中抗菌及抗蟲間的相互作用是跨界交叉對話的另一個例子。在利用天蛾幼蟲對煙草抗蟲性測試中發(fā)現C6-HSL處理后的植株幼蟲增加了4倍的生物量，作者通過對C6-AHL和茉莉酸誘導的脂肪酸-氨基酸結合物處理的植株進行基因芯片分析，發(fā)現蛋白酶抑制劑下調表達。這個結果表明幼蟲的生物量增加可能是由于C6-HSL對JA介導防衛(wèi)反應的直接或間接作用導致的[39]。

5 總結與展望

AHLs介導的細菌QS系統(tǒng)不僅參與細菌多種生理行為和生物學功能的調控，還影響真核生物基因的表達，反過來真核生物也可能會通過產生AHLs類似物影響細菌QS反應[40-42]。最早是在從海洋紅藻中發(fā)現一種信號分子類似物-鹵化呋喃酮，它能干擾細菌的QS系統(tǒng)，使之不能在其葉表群聚 （Swarming）和形成生物膜，現在已在豌豆、水稻、番茄、大豆和苜蓿等植物中發(fā)現可能存在細菌QS信號類似物，這些類似物可以破化或者促進病原菌的QS系統(tǒng)，但是目前這些植物化合物還沒有通過化學方法鑒定，所以它們與AHLs在結構上的相似性還不是很清楚[29]。通過轉基因抑制AHLs合成基因的表達，降低了細菌AHLs的產生，從而成功地降低它們的毒力[43-46]。另外，可以產生不同類型AHLs復合物的轉基因番茄，改變了植物促生細菌在根際的活力[47]。隨著科學的發(fā)展，一旦從高等植物中獲得信號分子阻遏物，就可以通過轉基因的方式達到抗病的目的，而不會擔心病原菌的抗性與生態(tài)安全性問題。

植物相關細菌的QS系統(tǒng)調控與生物防治相關的表型包括調控抗生素和胞外酶的產生、生物膜形成和根際定殖能力等。將細菌的群體調控運用到生防中可以有兩種策略，一種是針對病原細菌，通過利用一些低分子量化合物或AHLs降解酶干擾或淬滅QS信號分子AHLs，弱化病原菌致病力，控制發(fā)病的數量和蔓延程度，從而抑制病害發(fā)展[48-50]；另一種是針對生防菌，通過分子生物學手段操縱QS信號途徑增強生防相關基因的表達，從而更好地發(fā)揮生防菌的優(yōu)勢[51]。由于微生物與植物之間互作的復雜性，目前對生防細菌QS的探索還集中在對其調控機理的研究。人們對于QS信號參與調控植物促生及抗逆的分子機制，以及AHLs下游的信號傳導途徑等還缺乏了解。為了更好地開發(fā)利用生防菌，揭示其AHLs跨界信號轉導參與調節(jié)寄主生長發(fā)育和抗逆的機制是十分必要的。植物與細菌相互作用方式能否被運用到生產實踐中來，還有許多工作要做，對QS的進一步研究有可能為控制作物病害及促進植物生長提供有效的生物技術。

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