乳腺浸潤性導管癌直接超聲征象與雌激素受體和孕激素受體表達的關系研究

賈志鶯，艾秀清，張銀華，馬富成

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·論著·

乳腺浸潤性導管癌直接超聲征象與雌激素受體和孕激素受體表達的關系研究

賈志鶯，艾秀清，張銀華，馬富成

背景乳腺癌的治療及預后與腫瘤的分子生物學指標表達密切相關。目的探討乳腺浸潤性導管癌直接超聲征象與分子生物學指標雌激素受體(ER)、孕激素受體(PR)表達之間的關系。方法回顧性分析2014年12月—2015年4月首診于新疆醫科大學附屬腫瘤醫院并行手術的符合納入標準的109例乳腺浸潤性導管癌患者的臨床資料。收集患者一般資料、免疫組化結果(ER、PR表達情況)、超聲檢查結果(病灶數量、病灶部位、病灶大小、分期、有無毛刺征、有無小分葉征、有無內部微鈣化、有無后方回聲衰減、縱橫比、內部血流Adler分級)。結果ER(+)75例(68.8%)，PR(+)67例(61.5%)，ER(-)34例(31.2%)，PR(-)42例(38.5%)。單發病灶93例，多發病灶(病灶數量≥2個)16例；右乳48例，左乳61例；病灶位于外上象限51例，病灶位于內上象限27例，病灶位于外下象限16例，病灶位于內下象限15例；病灶最大徑0.9～8.0 cm，平均病灶最大徑(2.8±1.4)cm；T1期28例，T2期62例，T3期19例，T4期0例。ER(-)+PR(-)與非〔ER(-)+PR(-)〕患者病灶最大徑比較，差異有統計學意義(P<0.05)。乳腺癌直接超聲征象中，內部血流Adler分級Ⅱ～Ⅲ級90例(82.6%)，小分葉征58例(53.2%)，內部微鈣化58例(53.2%)，毛刺征49例(45.0%)，后方回聲衰減49例(45.0%)，縱橫比≥0.71 41例(37.6%)。毛刺征、小分葉征、內部微鈣化、后方回聲衰減與ER、PR表達之間存在關聯性(P<0.05)；縱橫比、內部血流Adler分級與ER、PR表達之間互相獨立(P>0.05)。結論乳腺浸潤性導管癌直接超聲征象與ER、PR的表達有一定相關性，超聲可以對乳腺癌進行治療前評估及預后評價。

乳腺腫瘤；超聲檢查；受體,雌激素；孕激素類；分子生物學指標

賈志鶯，艾秀清，張銀華，等.乳腺浸潤性導管癌直接超聲征象與雌激素受體和孕激素受體表達的關系研究[J].中國全科醫學，2016，19(27)：3291-3295.[www.chinagp.net]

JIA Z Y,AI X Q,ZHANG Y H,et al.Correlation between the direct ultrasonic signs of breast infiltrating ductal carcinoma and the expression of estrogen receptor and progestrone receptor[J].Chinese General Practice，2016，19(27)：3291-3295.

乳腺癌的預后以及臨床治療方法很大程度上依賴于腫瘤病理類型及分子生物學指標的表達，其中雌激素受體(ER)、孕激素受體(PR)是最為常用的免疫組化評價指標[1]。超聲是目前診斷乳腺疾病的首選影像學檢查，高頻超聲診斷乳腺癌的靈敏度可達85%以上[2]。乳腺癌的直接超聲征象是反映腫瘤生長狀態的主要依據，與乳腺癌的生物學行為有關，包括形態不規則、邊緣毛刺狀或蟹足狀、小分葉、內部微鈣化、后方回聲衰減、縱橫比≥0.71[3]、內部血流Adler分級Ⅱ～Ⅲ級[4]。本文回顧性分析109例乳腺浸潤性導管癌患者的直接超聲征象及免疫組化結果，探討二者的相關性，從而為乳腺癌的臨床治療及預后評價提供更豐富的影像學信息。

1　資料與方法

1.1納入與排除標準納入標準：(1)術前未行放、化療及其他任何治療；(2)術后病理活檢為乳腺浸潤性導管癌；(3)手術標本做免疫組化，檢測分子生物學指標ER、PR的表達情況；(4)于術前2周內行超聲檢查。排除標準：(1)多種病理類型共存的乳腺癌；(2)超聲檢查前已行穿刺活檢。

1.2資料來源及分組回顧性分析2014年12月—2015年4月首診于新疆醫科大學附屬腫瘤醫院并行手術的符合納入標準的109例乳腺浸潤性導管癌患者的臨床資料。患者均為女性；年齡26～68歲，平均年齡(47.0±9.5)歲。

1.3研究方法1.3.1一般資料收集收集患者一般資料，包括性別、年齡等。

1.3.2免疫組化結果免疫組化方法：以細胞核內出現

本研究價值：

直接超聲征象是超聲診斷乳腺癌最重要的依據，而雌激素受體(ER)、孕激素受體(PR)是決定預后及治療的重要分子生物學指標，本文回顧性分析并印證了既往報道中關于超聲聲像圖與ER、PR之間的關系，應用超聲可以預測ER、PR的表達情況，便于超聲醫師及臨床醫師對乳腺癌做出快速、初步的評估。

棕黃色顆粒為陽性染色，即ER、PR表達，采用半定量法，分為“-”“+”“++”“+++”4個級別，其中“+”及以上均為陽性表達，記為ER(+)或PR(+)，否則記為ER(-)或PR(-)。

1.3.3超聲檢查結果采用Philips IU22及GE LOGIQ E9超聲診斷儀，探頭頻率分別為5～12 MHz及6～15 MHz。患者取平臥位，全面探查雙側乳腺、雙側腋下及鎖骨區淋巴結，對惡性腫塊采取多切面掃查，獲取灰階圖、彩色多普勒圖及頻譜多普勒相關參數，并存入工作站。由本院2名高年資超聲醫師共同回顧性判讀所有聲像圖并達成共識。觀察患者病灶數量，選取最大病灶為觀察目標，觀察病灶部位、病灶大小、分期、有無毛刺征、有無小分葉征、有無內部微鈣化、有無后方回聲衰減、縱橫比、內部血流Adler分級。其中分期標準為：T1期，腫瘤最大徑≤2 cm；T2期，2 cm<腫瘤最大徑≤5 cm；T3期，腫瘤最大徑>5 cm；T4期，無論腫瘤大小，直接侵及胸壁或皮膚[5]。內部血流Adler分級分為0～Ⅲ級：0級，無血流信號；Ⅰ級，少量血流，1～2處點狀血流；Ⅱ級，中量血流，1條主要血流長度超過病灶的半徑或有幾條小血管；Ⅲ級，豐富血流，4條以上血管，或血管相互連通交織成網狀[6]。

2　結果

2.1免疫組化結果ER(+)75例(68.8%)，PR(+)67例(61.5%)，ER(-)34例(31.2%)，PR(-)42例(38.5%)。

2.2超聲檢查結果單發病灶93例，多發病灶(病灶數量≥2個)16例；右乳48例，左乳61例；病灶位于外上象限51例，病灶位于內上象限27例，病灶位于外下象限16例，病灶位于內下象限15例；病灶最大徑0.9～8.0 cm，平均病灶最大徑(2.8±1.4)cm；T1期28例，T2期62例，T3期19例，T4期0例。ER(-)+PR(-)與非〔ER(-)+PR(-)〕患者病灶最大徑比較，差異有統計學意義(P<0.05，見表1)。

乳腺癌直接超聲征象中，內部血流Adler分級Ⅱ～Ⅲ級90例(82.6%)，小分葉征58例(53.2%)，內部微鈣化58例(53.2%)，毛刺征49例(45.0%)，后方回聲衰減49例(45.0%)，縱橫比≥0.71 41例(37.6%)。毛刺征、小分葉征、內部微鈣化、后方回聲衰減與ER、PR表達之間存在關聯性(P<0.05)；縱橫比、內部血流Adler分級與ER、PR表達之間互相獨立(P>0.05，見表2)。

3　討論

乳腺浸潤性導管癌是乳腺癌中最常見的病理組織學類型[7]。ER、PR的表達與乳腺癌患者的預后密切相關，可以提示乳腺癌的預后信息和指導內分泌治療[8-9]。ER陽性、PR陽性乳腺癌患者對內分泌藥物三苯氧胺的敏感性可達75%～80%，術后5年生存率亦明顯高于ER陰性、PR陰性乳腺癌患者，尤為重要的是術后復發和遠處轉移較少[10]。而內分泌治療對ER陰性、PR陰性乳腺癌的療效不佳，預后差，但ER陰性、PR陰性乳腺癌患者對化療更敏感，較ER陽性乳腺癌患者從新輔助化療中獲益更多[2]。由此可見，乳腺癌分子指標的表達情況決定了個體化的治療方案，如能應用超聲檢查結果在術前做出初步評估，將有助于臨床醫生的治療前評價。本研究通過觀察分析乳腺浸潤性導管癌患者直接超聲征象及其與重要分子標志物ER、PR表達之間的關系，探討超聲診斷在臨床治療及預后評價中的意義。

表1ER(-)+PR(-)與非〔ER(-)+PR(-)〕患者病灶最大徑比較〔n(%)〕

Table 1Comparison of the maximum diameter of nidus between patients with ER(-)+PR(-) and without ER(-)+PR(-)

免疫組化結果例數≤2cm>2～≤5cm>5cmER(-)+PR(-)34 7(20.6) 14(41.2)13(38.2)非〔ER(-)+PR(-)〕7521(28.0)48(64.0) 6(8.0) χ2值14.912P值<0.001

注：ER=雌激素受體，PR=孕激素受體

本研究背景：

乳腺癌術前行新輔助化療的患者逐漸增多，諸多相關報道也證實新輔助化療能夠提高乳腺癌尤其是雌激素受體(ER)、孕激素受體(PR)均為陰性者的手術切除率并改善預后。內分泌治療能夠提高ER、PR陽性表達患者的術后生存率，所以ER、PR的表達情況決定了乳腺癌采取內分泌治療或是新輔助化療，超聲作為目前檢查乳腺疾病的首要影像學手段，極具重要性，因此分析超聲聲像圖與分子指標間的關系具有重要的臨床意義。

表2直接超聲征象與ER、PR表達的關系(n=109)

Table 2Relation between direct ultrasonographic signs and the expression of ER and PR

直接超聲征象ER+ -χ2值P值PR+ -χ2值P值毛刺征14.890<0.0019.7220.002 +4363811 -32282931小分葉征10.7370.0019.1080.003 +32262830 -4383912內部微鈣化17.485<0.0016.2710.012 +5084216 -25262526后方回聲衰減11.8550.00112.345<0.001 +4273910 -33272832縱橫比0.5830.4451.2920.256 ≥0.7130112813 <0.7145233929內部血流Adler分級0.0020.9680.1240.725 0～Ⅰ級136118 Ⅱ～Ⅲ級62285634

毛刺征是乳腺癌諸多超聲表現中的一個重要征象，與乳腺良性腫瘤光滑規則的邊緣明顯不同，具有鑒別診斷價值[11]。病理組織學顯示，乳腺癌的超聲惡性征象毛刺征是由乳腺小導管及其周圍纖維結締組織增生形成，其間可有癌細胞浸潤[12]。本研究結果顯示，毛刺征與ER、PR表達之間存在關聯性，有毛刺征患者ER陽性率(87.8%，43/49)、PR陽性率(77.6%，38/49)大于無毛刺征患者(53.3%，32/60；48.3%，29/60)，與MULLERAT等[13]的報道一致。由于ER、PR可作為乳腺癌新輔助化療敏感性的預測指標[2]，因此，預示有毛刺征的乳腺癌更適宜行內分泌治療，而無毛刺征的乳腺癌更應該做化療。

小分葉征是常見的乳腺癌聲像圖特征，其出現概率不少于毛刺征，是重要的惡性征象，但易被檢查者忽視，在一些乳腺微小癌中，其常為僅有的惡性征象[14]。本研究結果顯示，小分葉征與ER、PR表達之間存在關聯性，有小分葉征患者ER陰性率(44.8%，26/58)、PR陰性率(51.7%，30/58)大于無小分葉征患者(15.7%，18/51；23.5%，12/51)，提示有小分葉征患者預后較差，需要提高臨床重視并采取合適的化療方案。

內部微鈣化是由細胞溶解后碎屑及鈣鹽沉積形成的[15-16]，大小多為100～500 mm，是乳腺癌的典型惡性征象，有時甚至為乳腺癌的唯一征象，在超聲聲像圖上表現為多發點狀或簇狀強回聲[17]。雖然部分乳腺良性病變也存在鈣化，但乳腺腫塊內部含微鈣化者患癌的幾率更大[18]。本研究結果顯示，內部微鈣化與ER、PR表達之間存在關聯性，有內部微鈣化患者ER陽性率(86.2%，50/58)、PR陽性率(72.4%，42/58)高于無內部微鈣化患者(49.0%，25/51；49.0%，25/51)，即超聲聲像圖顯示內部微鈣化時高度提示PR陽性，尤其是ER陽性。

乳腺浸潤性導管癌與其他類型乳腺癌相比，含較多纖維、膠原組織及鈣化，因此更易出現后方回聲衰減[19]。而當病灶內部以細胞成分為主、含有較少量的纖維成分、無內部微鈣化、內部有壞死等幾種情況時，常表現為后方回聲增強[20-21]。本研究結果顯示，后方回聲衰減與ER、PR表達之間存在關聯性，有后方回聲衰減患者ER陽性率(85.7%，42/49)、PR陽性率(79.6%，39/49)大于無后方回聲衰減患者(55.0%，33/60；46.7%，28/60)，提示后方回聲衰減可以作為提示乳腺癌預后良好的因素，與曹長軍等[22]的報道不同，可能因纖維結締組織限制了乳腺癌對周圍組織的侵犯，一定程度上降低了腫瘤的侵襲力。

乳腺癌病灶大小與腫瘤局部T分期密切相關，腫瘤體積越大則T分期越晚[23-24]。本研究結果顯示，ER(-)+PR(-)與非〔ER(-)+PR(-)〕患者病灶最大徑有差異，ER(-)+PR(-)患者中T3期占38.2%，而非〔ER(-)+PR(-)〕患者中T3期僅占8.0%，提示ER(-)+PR(-)患者與非〔ER(-)+PR(-)〕患者相比，腫瘤體積較大，預后更差。因此，對于T3期乳腺癌尤其是免疫組化結果為ER(-)+PR(-)時，應在術前行新輔助化療，以達到降低局部分期、改善預后的目的。

本研究中ER陰性、PR陰性患者例數較少，今后將繼續擴大樣本量，并納入其他影響乳腺癌預后及治療的分子生物學指標，進一步觀察直接超聲征象與重要分子指標之間的關系。

綜上所述，乳腺癌組織形態學變化是超聲聲像圖表現的基礎，當超聲聲像圖顯示有毛刺征、內部微鈣化、后方回聲衰減等征象時能較好地預示ER陽性和/或PR陽性，患者預后更好，適合內分泌治療，而缺乏上述征象或是顯示有小分葉征時，預后較差，可能更適合化療。乳腺浸潤性導管癌的直接超聲征象與ER、PR表達之間存在一定聯系，有望應用超聲檢查結果對乳腺癌進行治療前評價及預后評估。

作者貢獻：賈志鶯進行試驗設計與實施、資料收集整理、撰寫論文、成文并對文章負責；艾秀清進行臨床評估、資料收集；張銀華進行病理組織學及免疫組化分析；馬富成進行質量控制及審校。

本文無利益沖突。

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(本文編輯：崔麗紅)

Correlation between the Direct Ultrasonic Signs of Breast Infiltrating Ductal Carcinoma and the Expression of Estrogen Receptor and Progestrone Receptor

JIAZhi-ying,AIXiu-qing,ZHANGYin-hua,MAFu-cheng.

TheSecondDepartmentofUltrasound,AffiliatedTumorHospitalofXinjiangMedicalUniversity,Urumqi830011,ChinaCorrespondingauthor:JIAZhi-ying,theSecondDepartmentofUltrasound,AffiliatedTumorHospitalofXinjiangMedicalUniversity,Urumqi830011,China;E-mail：mldjzy@163.com

Background The treatment and prognosis of breast cancer has close correlation with the expression of molecular biological markers.ObjectiveTo investigate the correlation between the direct ultrasonic signs of breast infiltrating ductal carcinoma and the expression of estrogen receptor(ER) and progestrone receptor(PR).MethodsA retrospective analysis was made on the clinical data of 109 patients with breast infiltrating ductal carcinoma who accorded with inclusion criteria and received the first diagnosis and underwent operation in the Affiliated Tumor Hospital of Xinjiang Medical University from December 2014 to April 2015.General data,immunohistochemical results(expression of ER and PR),and ultrasound examination results(number,sites,size,stages of nidi and spicule signs,lobulated sign,internal microcalcification,posterior acoustic attenuation,aspect ratio,and Adler grade internal blood flow) were collected.ResultsThe number of patients with ER(+),PR(+),ER(-) and PR(-) was 75(68.8%),67(61.5%),34(31.2%) and 42(38.5%) respectively.There were 93 patients who had one nidus and 16 patients who had multiple nidi(the number of nidi ≥2);48 patients had nidi on the right breast,and 61 patients had nidi on the left breast;the number of patients who had nidi in the out upper quadrant,the inner upper quadrant,the out lower quadrant,the inner lower quadrant was 51,27,16 and 15 respectively;the maximum diameter of nidus was 0.9-8.0 cm,and the average maximum diameter of nidus was(2.8±1.4) cm;the number of patients in T1,T2,T3and T4phrase was 28,62,19 and 0.Patients with ER(-)+PR(-) and patients without ER(-)+PR(-) were significantly different in the maximum diameter of nidus(P<0.05).The direct ultrasonic signs of breast cancer showed that there were 90(82.6%)patients with Adler gradeⅡ-Ⅲ of internal blood flow,58(53.2%) patients who had lobulated sign,58(53.2%) patients who had internal microcalcification,49(45.0%)patients who had spicule signs,49(45.0%) patients who had posterior acoustic attenuation,and 41(37.6%) patients who had aspect ratio≥0.71.Spicule signs,lobulated sign,internal microcalcification and posterior acoustic attenuation had correlation with the expression of ER and PR(P<0.05);aspect ratio and Adler grade of internal blood flow had mutual dependence from the expression of ER and PR(P>0.05).ConclusionDirect ultrasonic signs of breast infiltrating ductal carcinoma has correlation with the expression of ER and PR,and ultrasound can make pre-treatment assessment and prognostic evaluation of breast carcinoma.

Breast neoplasms;Ultrasonography;Receptors,estrogen;Progestins;Molecular biological markers

新疆維吾爾自治區自然科學基金資助項目(2014211C114)

830011 新疆烏魯木齊市，新疆醫科大學附屬腫瘤醫院超聲二科(賈志鶯，馬富成)，乳腺放療科(艾秀清)，病理科(張銀華)

賈志鶯，830011 新疆烏魯木齊市，新疆醫科大學附屬腫瘤醫院超聲二科；E-mail：mldjzy@163.com

R 737.9

A

10.3969/j.issn.1007-9572.2016.27.007

2015-12-24；

2016-04-07)