外寄生性花絨寄甲的寄生選擇及其發育表現

李廣花，李保平，徐福元，鄭華英，解春霞，孟　玲,*

1 南京農業大學植物保護學院,農作物生物災害綜合治理教育部重點實驗室，南京　210095 2 江蘇省林業科學院森林保護研究所，南京　211153

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外寄生性花絨寄甲的寄生選擇及其發育表現

李廣花1，李保平1，徐福元2，鄭華英2，解春霞2，孟玲1,*

1 南京農業大學植物保護學院,農作物生物災害綜合治理教育部重點實驗室，南京210095 2 江蘇省林業科學院森林保護研究所，南京211153

摘要:“選擇-表現”假說認為，成蟲應該選擇有利于子代發育的高品質寄主，但在寄主選擇中，除了寄主品質外，其他因素也可能影響寄主選擇決策。寄主選擇研究通常以成蟲為對象，而對那些初齡幼蟲選擇寄主的寄生性昆蟲很少關注。以1齡幼蟲積極搜尋寄主的寄生性花絨寄甲為模式生物，采用雙選試驗設計，觀察了花絨寄甲初孵幼蟲在不同體重青楊天牛幼蟲之間、在已被寄生與健康的黃粉蟲蛹之間的寄生選擇性；然后采用回歸設計，觀察了花絨寄甲寄生若干不同體重的青楊天牛幼蟲后的發育表現。研究結果表明，花絨寄甲1齡幼蟲對體型較大的青楊天牛幼蟲的選擇偏好顯著大于對體型較小的寄主幼蟲的選擇,選擇大體型幼蟲的比值比是選擇小體型幼蟲的4.55倍；對已被寄生的寄主黃粉蟲蛹的選擇偏好顯著大于對健康寄主蛹的選擇，選擇已被寄生寄主的比值比是選擇健康寄主的 12.57倍。寄生青楊天牛幼蟲的花絨寄甲幼蟲發育歷期平均為11.49 d、蛹歷期為26.67 d、幼蟲發育至成蟲的羽化率>50%, 這些發育表現與寄生時青楊天牛幼蟲的體重沒有顯著關系。但剛羽化寄甲成蟲體重與寄生時寄主的體重存在顯著的正直線關系：寄生時的寄主體重每增大0.01 g，羽化出的寄甲成蟲體重增大近0.08%；方差分析寄甲成蟲體重在不同寄主體重水平之間的差異表明，從體型較大寄主中羽化的寄甲成蟲體重顯著大于從體型較小寄主中羽化的成蟲。研究結果說明，花絨寄甲初孵幼蟲在寄主選擇決策時,在寄主體型大小與被寄生狀態之間可能采取折衷對策，而且對體型大小不同的寄主選擇與子代發育適合度表現存在一致性，從而支持“選擇-表現”假說。

關鍵詞：生活史進化；初齡幼蟲；發育表現；折衷；寄主體型大小

昆蟲產卵選擇與其子代發育、生存和生殖表現的關系，一直是植食性昆蟲與植物進化生態學研究的核心問題[1]。“選擇-表現”假說認為，當子代不善活動的植食性昆蟲選擇植物產卵時，會選擇使子代發育和存活最優的場所產卵。該假說不僅在許多植食性昆蟲中得到了支持[2- 3]，而且在諸如食蚜蠅[4]、食蚜癭蚊[5]以及寄生蜂[6]等肉食性昆蟲中也獲得了支持,但也有一些研究不支持該假說[1- 2]。說明昆蟲在產卵選擇時不僅考慮寄主品質，而且參考其他因素。通常，這類研究均以成蟲期負責產卵選擇的昆蟲作為對象，而在有些昆蟲中，負責選擇的不是成蟲，而是初齡幼蟲，例如，鞘翅目芫菁科(Meloidae)[7]和穴甲科(Bothrideridae)[8]中有些營寄生生活的種類，依賴于胸足發達的初齡幼蟲搜尋和選擇寄主，找到寄主后脫皮變成足不發達的幼蟲，依賴于該寄主完成幼期發育。迄今，鮮見以幼蟲負責搜尋和選擇的寄生性昆蟲為模式生物來檢驗“選擇-表現”假說。

花絨寄甲(Dastarcushelophoroides)是星天牛類(包括黃斑星天牛Anoplophoranobilis、光肩星天牛A.glabripennis和星天牛A.chinensis) 以及其他天牛(包括松墨天牛Monochamusalternatus、云斑天牛Batocerahorsfieldi、銹色粒肩天牛Aprionaswainsoni等)的寄生性天敵[8- 10]，對防治松墨天牛等林木蛀干天牛害蟲具有良好的防效[11-15]。花絨寄甲成蟲將卵產在樹枝、干縫隙中，孵化的1齡幼蟲具有很強的搜索能力，依靠發達的胸足積極搜尋蟲道中的天牛幼蟲；找到寄主后取食、脫皮變成“擬蛆型”幼蟲，依賴于找到的寄主完成其后的幼蟲發育期[16-18]。所以，負責搜尋的1齡幼蟲所選擇的寄主與適合度相關發育表現密切相關。根據進化生物學基本原理預測，花絨寄甲1齡幼蟲面臨強大的自然選擇壓力，應對寄主具有很強的搜尋和選擇性。

本研究以花絨寄甲為模式生物，用青楊天牛(Saperdapopulnea)幼蟲和黃粉蟲(Tenebriomolitor)蛹為寄主，對以下具體問題進行研究：(1)花絨寄甲1齡幼蟲寄生選擇時在不同體型大小寄主之間、在已被寄生與未被寄生的寄主之間是否存在選擇性？(2)不同體型大小的寄主如何影響花絨寄甲的適合度相關發育表現？對第1個問題的回答，將有助于推測寄甲在選擇寄主時是否在寄主品質上采用折中(trade-off)策略；對第2個問題的回答,將有助于明確寄甲在不同體型大小寄主中的發育是否與其寄生選擇存在正相關性，以檢驗“選擇-表現”假說是否適用于依靠初孵幼蟲選擇的昆蟲。

1材料與方法

1.1供試昆蟲

花絨寄甲為江蘇省林業科學研究院森林保護研究所大規模繁殖種群。供試前將卵卡剪成約0.5 cm × 1 cm小塊 (約100粒卵)置于指形管(直徑0.8 cm、高4.8 cm)中，保存于7 ℃恒溫箱內待用。青楊天牛廣泛分布于我國北方和西北地區，是當地主栽樹種——楊樹的重大蛀干害蟲[19- 20]。在利用花絨寄甲防治天牛害蟲的實踐中，業已利用青楊天牛為寄主擴繁花絨寄甲。青楊天牛老熟幼蟲采自山西省運城市絳縣以毛白楊(Populustomentosa)為主的楊樹被害枝條，冬季采集被害枝條，運至繁育室冷藏，于早春從枝條中剖出幼蟲供試。黃粉蟲購自南京市秦淮區集貿市場，在養蟲室用麥麩加土豆片飼養，取24 h內化的蛹供試。

1.2試驗方法

1.2.1花絨寄甲初孵幼蟲的寄生選擇

采用2個雙選試驗觀察花絨寄甲幼蟲的寄生選擇。第1個試驗旨在觀察寄甲在體重大、小不同的天牛寄主幼蟲之間的選擇，大體型寄主的體重為(0.0780±0.0078)g(平均值±標準差)，小體型寄主體重為(0.0412±0.0041)g。首先將體型大小不同的青楊天牛幼蟲單頭稱重(METTLER TOLEDO電子天平AL204-IC，精確至0.0001g)，從中選取體重相差約2倍的青楊天牛幼蟲各1頭，并排放入培養皿(直徑5 cm、高1.5 cm)中間，然后用軟毛筆接入1頭當天孵化的花絨寄甲幼蟲，于2日后在解剖鏡下檢查寄甲所寄生的寄主。試驗重復50次。

第2個試驗旨在觀察寄甲幼蟲在已被寄生與健康寄主黃粉蟲蛹之間的選擇。單頭稱重寄主(METTLER TOLEDO電子天平AL204-IC，實際分度值為0.0001 g)，選擇體重接近的寄主幼蟲供試，健康寄主幼蟲體重為(0.1416±0.0210)g，被寄生寄主體重為(0.1418±0.0214)g。首先，把1頭寄主放入培養皿(直徑5 cm、高1.5 cm)中，釋放1頭當日孵化的花絨寄甲幼蟲，2d后在解剖鏡(Nikon SMZ800)下檢察是否寄生(以寄甲幼蟲開始取食寄主作為寄生表現)；當發現寄甲開始寄生后，再放入1頭健康的黃粉蟲蛹，靠近(但不接觸)已被寄生的寄主，然后釋放1頭當天孵化的花絨寄甲初孵幼蟲，兩天后觀察該寄甲初孵幼蟲的寄生選擇。試驗重復50次。

1.2.2花絨寄甲寄生不同體型大小青楊天牛幼蟲的發育表現

為揭示寄甲發育特征與寄主體型大小的關系，采用回歸設計，該設計的特點是設置盡可能多的因子處理水平但不強調重復，特別適于揭示自變量與因變量之間的數量關系，從而為建立生態模型提供依據[21-22]。取青楊天牛老熟幼蟲稱重(METTLER TOLEDO電子天平AL204-IC，精確到0.0001 g)，單頭放入24孔板的單一孔(直徑1.5 cm、高2 cm)中，然后用軟毛筆向每孔釋放1頭當日孵化的花絨寄甲初孵幼蟲。每天觀察3次，記錄寄生與否，如遇寄主死亡，及時補充體重相當的寄主；觀察記錄花絨寄甲化蛹和羽化情況，在羽化后12 h內取花絨寄甲成蟲稱鮮重。以上試驗均在室內進行，環境溫度24—27℃，相對濕度約60%—70%。共觀察166頭寄主。

1.3數據分析

由于選擇性實驗的觀測變量為二進制數據(選擇=1，不選擇=0)，符合二項分布型，故用logistic回歸模型分析花絨寄甲選擇某一類型寄主的概率；在分析對黃粉蟲蛹的選擇試驗數據時，將寄主體重作為協變量以排除寄主體重的影響。寄甲幼蟲是否存活至成功羽化的觀測值為二進制數據，符合二項分布型，符合Poisson分布故用logistic模型擬合羽化概率隨寄主體重增大的變化趨勢。寄甲幼蟲和蛹發育天數為整數數據，故用Poisson模型分析幼蟲和蛹歷期隨寄主體重增大的變化趨勢。用似然比測驗比較模型進行模型簡化。寄甲成蟲體重為連續數值數據，符合正態分布，用一般線性回歸模型分析寄甲成蟲體重隨寄主幼蟲體重增大的變化趨勢；然后將寄主體重平均劃分為低、中和高3個水平，用方差分析檢驗不同水平之間是否存在顯著差異，若有顯著差異，再用TukeyHSD測驗比較不同水平之間的差異。用R軟件分析數據[23]。

2結果與分析

2.1花絨寄甲初孵幼蟲的寄生選擇

花絨寄甲初孵幼蟲對不同體重的寄主幼蟲表現出顯著的偏好性(對數似然比測驗:χ2=44.35，P<0.001)，對較重寄主的寄生偏好顯著大于對較輕寄主的寄生(比值比=4.55，95%置信域=2.32—10.00，WaldZ=5.83，P<0.001)(圖1)。花絨寄甲初孵幼蟲在被其他花絨寄甲寄生與健康寄主黃粉蟲蛹之間表現出顯著偏好(對數似然比測驗χ2=33.25，P<0.001)，對被選擇寄生寄主的選擇概率遠大于對健康寄主的選擇(比值比=12.57; 95%置信域=5.05—33.94，WaldZ=5.24，P< 0.001)(圖1)。

圖1　花絨寄甲初孵幼蟲對不同體型大小青楊天牛寄主幼蟲和寄生與否的黃粉蟲寄主蛹的選擇頻次Fig.1　Frequency of choices between S. populnea larvae differed in body size and between T. molitor pupae differed in parasitism by D. helophoroides 1st instar larvae *表示兩選項之間存在顯著差異(P<0.05)

2.2青楊天牛幼蟲寄主體型大小對花絨寄甲發育和存活的影響

寄主青楊天牛幼蟲的體重對花絨寄甲幼蟲發育歷期沒有顯著影響(似然比測驗χ2=0.09，P=0.77)，幼蟲歷期平均為11.49 d (95%置信域=11.11—11.87 d，n=122) (圖2)。寄主幼蟲體重對蛹歷期沒有顯著影響(似然比測驗χ2=1.33，P=0.25)，蛹歷期平均為26.67 d (95%置信域=26.32—27.02 d，n=110) (圖3)。寄主幼蟲體重對寄甲幼蟲發育至成蟲羽化的存活率沒有顯著影響(似然比測驗χ2=0.016，P=0.90)(圖4)。寄主幼蟲體重顯著影響羽化成蟲的體重(F1,108=58.98，P<0.001)，剛羽化成蟲的體重隨寄主體重增大而增大，寄主體重每增大0.01 g寄甲成蟲體重增大近0.08%(圖5)；當根據體重把寄主體型大小劃分為小(0.084—0.131 g)、中等(0.131—0.178 g)和大(0.178—0.225 g)等3個水平時，方差分析表明寄甲成蟲體重在寄主大小

圖2　花絨寄甲幼蟲歷期與寄生時青楊天牛寄主幼蟲體型大小的關系Fig.2　Larval development time of D. helophoroides in relation to S. populnea larval body weight at parasitism

圖3　花絨寄甲蛹期與寄生時青楊天牛寄主幼蟲體型大小的關系Fig.3　Pupal duration of D. helophoroides in relation to S. populnea larval body weight at parasitism

圖4　幼蟲至成蟲羽化概率與寄生時青楊天牛寄主幼蟲體型大小的關系Fig.4　Larva-to-adult emergence success of D. helophoroides in relation to S. populnea larva body weight at parasitism繪圖時采用顫抖技術以避免數據點重疊

圖5　羽化成蟲體重與寄生時青楊天牛寄主幼蟲體型大小的關系Fig.5　Adult body weight at emergence of D. helophoroides in relation to S. populnea larval body weight at parasitism擬合線模型為：寄甲成蟲體重=0.017 (± 標準誤=0.0017)+ 寄主體重 × 0.079 (± 0.010); 一般線性模型擬合度：R2=0.35，F1，108=58.98，P<0.001

不同水平間存在顯著差異(F2，107= 28.85，P< 0.0001)，TukeyHSD多重比較測驗表明，各寄主水平間均存在顯著差異(P<0.05)，從大體型寄主中羽化的寄甲成蟲比從小體型寄主中羽化的成蟲重0.008 g，比從中等體型寄主中羽化的成蟲重0.002 g。

3討論

生活史的進化受制于折衷：當生物個體因某一生活史特征的改變而獲益時，會因另一特征的相應變化而付出代價[24]。探究哪些生活史特征之間在影響生物適合度上存在折衷，是進化生態學研究的核心問題之一[25]。本研究的選擇性試驗結果表明，花絨寄甲初孵幼蟲不僅偏好寄生體型較大的青楊天牛幼蟲，而且偏好已被其他幼蟲寄生的寄主。根據該寄生選擇行為可推測，花絨寄甲初孵幼蟲在寄主選擇中可能采取折衷的選擇對策，即在寄主體型大小與其是否已被寄生之間折衷。一方面， 與小體型寄主相比，大體型寄主含有更多的營養資源，但體型較大的寄主通常具有更強的防衛能力，需要付出更大的代價才能獲得，而合作制服寄主可降低各自的代價。王衛東和小倉信夫[17]觀察發現，雖然1頭寄甲1齡幼蟲可麻醉1頭體型較大的松褐天牛幼蟲，但通常需較長的時間(3—12 d)，而且1次寄生成功率只有75%；而5頭寄甲幼蟲聯合只需1 d即可麻醉老熟幼蟲。另一方面，雖然合作可有效克服寄主防衛，但需分享、競爭寄主資源，從而付出適合度降低(低于單獨擁有該寄主的適合度)的代價。有研究表明，花絨寄甲幼蟲可多頭共享松褐天牛幼蟲，5頭以下共同寄生對發育沒有明顯影響，但更多寄甲共享1頭天牛幼蟲時，老熟幼蟲體型變小、結白色繭或不能結繭、甚至不能完成發育[17]。

然而，似乎與上述折衷不一致的證據來自于對體型較大的松褐天牛寄主的研究。該研究采用多選試驗設計觀察寄甲初齡幼蟲對小、中和大型(體長)松褐天牛幼蟲的寄生選擇后發現，寄甲偏好選擇中等大小(體長)的寄主[18]。但由于該研究未提供備選不同體長寄主的比例信息，也未做統計分析，故有待進一步嚴格的實驗驗證。

本研究雖未發現幼蟲期發育歷期、蛹歷期以及羽化率等生活史特征受寄主體型大小的顯著影響，但剛羽化成蟲的體重隨寄主體重增大而顯著增大，從體型較大寄主中羽化的寄甲成蟲體重顯著大于從體型較小寄主中羽化的成蟲 (寄主體型大與小的平均體重相差1倍)。發育時間雖然對于內寄生性昆蟲至關重要，尤其是寄生營暴露取食寄主的寄生蜂，因為寄主的存活直接關系到寄生蜂幼蟲的生存[26]。但對于外寄生性昆蟲而言，由于寄生物發育不受制于寄主血腔的限制，故發育時間的可塑性可以更大[26]。一般認為，成蟲體型大小(通常用體重代表)是其繁殖力和適合度的線性函數，從而成為衡量昆蟲繁殖力[27]和適合度[28]的一項重要的適合度相關特征。

4結論

本研究結果說明，花絨寄甲雖然可以在小體型寄主上完成幼期發育，但成功羽化及其適合度在體型較大的寄主上得到明顯的提高。該發育表現與1齡幼蟲偏好較大體型寄主的寄生選擇性存在正相關性，從而支持“選擇-表現”假說。由此說明，該假說可用于解釋依賴幼蟲選擇資源的其他昆蟲，從而為支持該假說提供了新的證據。

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基金項目:江蘇省林業三新工程(lysx[2014]17); 國家公益性行業(農業)專項(201103002)

收稿日期:2014- 10- 20; 網絡出版日期:2015- 10- 10

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: ml@njau.edu.cn

DOI:10.5846/stxb201410202057

Parasitization preference and developmental performances in the ectoparasitoidDastarcushelophoroides(Coleoptera：Bothrideridae)

LI Guanghua1, LI Baoping1, XU Fuyuan2, ZHENG Huaying2, XIE Chunxia2, MENG Ling1,*

1CollegeofPlantProtection,KeyLaboratoryofMonitoringandManagementforPlantDiseasesandInsectPests,MinistryofAgriculture,NanjingAgriculturalUniversity,Nanjing210095，China2InstituteofForestProtection,JiangsuAcademyofForestry,Nanjing211153,China

Abstract：The preference-performance hypothesis predicts that adults should select high quality hosts which can provide offspring with good resources for development. Other factors, however, can also influence the parasitoids in making decisions on the choice. Previus such studies often use adult parasitoids as model systems, but give scant attention to insects in which host search and selection are made by neonate larvae. Here we used as the model system the ectoparasitic beetle Dastarcus helophoroides, which depends its neonate larvae to search and select hosts. We first, using the long-horned beetle Saperda populnea larvae and the flour beetle Tenebrio molitor pupae as hosts, investigated whether D. helophoroides first instar larvae showed parasitization preferences between hosts varying in body size or in parasitism by conspecifics. We then, using the experimental regression design, examined developmental performances in relation to host body weight at parasitism. D. helophoroides first instar larva showed a significant preference for larger sized S. populnea larva, which were 4.55 times as likely to be parasitized as the smaller sized larva. D. helophoroides first instar larva preferred the parasitized T. molitor pupa over the healthy for parasitization, 12.57 times as likely for the parasitized as for the healthy host pupae. D. helophoroides larval development time (averaged to 11.49 d), pupal duration (26.67 d), and larva-to-adult survival rate (> 50%) were not related with host body weight at parasitism. But adult body weight at emergence significantly increased linearly with host body weight at parasitism, by an increase of almost 0.08% with each 0.01 g increment in host body weight. ANOVA and multiple comparison tests showed that D. helophoroides adult at emergence was significantly larger in body weight from attacking larger than smaller sized hosts. The results of our study resuggest that D. helophoroides first instar larva may take a trade-off between host body size and parasitism in making decisions on parasitization. In addition, our results suggest that the prefernece for larger hosts in body size by D. helophoroides first instar larva is aligned with developmental performances of offpring, lending suport for the preference-performance hypothesis.

Key Words:life history evolution; first instar larvae; developmental performances; trade-off; host body size

李廣花，李保平，徐福元，鄭華英，解春霞，孟玲.外寄生性花絨寄甲的寄生選擇及其發育表現.生態學報,2016，36(12):3796- 3801.

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