18F-脫氧葡萄糖PET/CT聯合血清糖類抗原125、人附睪蛋白4檢測診斷卵巢惡性腫瘤的價值

鄭容亮，胡瑩瑩，張亞銳，肖子正，龍 文，李綺雯，樊 衛1.中山大學腫瘤防治中心核醫學科，廣東 廣州 510060；2.華南腫瘤學國家重點實驗室，廣東 廣州 5100603.中山大學腫瘤防治中心放療科，廣東 廣州 500060

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18F-脫氧葡萄糖PET/CT聯合血清糖類抗原125、人附睪蛋白4檢測診斷卵巢惡性腫瘤的價值

鄭容亮1，2，胡瑩瑩1，2，張亞銳1，2，肖子正1，2，龍 文1，2，李綺雯2，3，樊 衛1，2
1.中山大學腫瘤防治中心核醫學科，廣東 廣州 510060；2.華南腫瘤學國家重點實驗室，廣東 廣州 5100603.中山大學腫瘤防治中心放療科，廣東 廣州 500060

【摘要】目的：探討18F-脫氧葡萄糖（18F-fluorodeoxyglucose，18F-FDG）PET/CT聯合血清糖類抗原125 （carbohydrate antigen 125，CA125）、人附睪蛋白4（human epididymis protein 4，HE4）檢測在卵巢惡性腫瘤診斷中的價值。方法：回顧性分析2013年1月—2015年1月于中山大學腫瘤防治中心1周內行18F-FDG PET/CT全身顯像和血清CA125、HE4檢測的51例卵巢惡性腫瘤患者，以及17例卵巢良性病變患者的臨床資料，對診斷效能進行研究。結果：卵巢惡性腫瘤組18F-FDG PET/CT掃描呈局灶性高代謝，病灶中位最大標準攝取值（maximum standardized uptake value，SUVmax）為10.30，高于卵巢良性病變組的2.20（P＜0.001）。卵巢惡性腫瘤組血清CA125及HE4中位水平分別為979.30 U/mL和490.30 pmol/L，高于卵巢良性病變組的19.60 U/mL和64.80 pmol/L（P＜0.001）。18F-FDG PET/CT聯合CA125和HE4檢測的靈敏度、特異度、陽性預測值、陰性預測值、準確率分別為84.3%、94.1%、97.7%、66.7%、86.8%。18F-FDG PET/CT、CA125、HE4單獨診斷和18F-FDG PET/CT+CA125+HE4聯合診斷的受試者工作特征（receiver operating characteristic， ROC）曲線的曲線下面積分別為0.851±0.066、0.927±0.032、0.943±0.030、0.958±0.024（P＜0.001）。結論：18F-FDG PET/CT聯合血清CA125、HE4檢測診斷卵巢惡性腫瘤兼顧了診斷的靈敏度和特異度，具有更高價值。

【關鍵詞】糖類抗原125；人附睪蛋白4；18F-脫氧葡萄糖；正電子發射計算機斷層掃描；卵巢惡性腫瘤

卵巢惡性腫瘤是我國常見婦科惡性腫瘤之一，絕大部分為上皮來源即卵巢癌。近年來其死亡率呈上升趨勢［1］。由于卵巢處于盆腔深部，早期腫瘤體積小，多不伴轉移或無合并癥狀而不引起關注，故大部分卵巢惡性腫瘤患者出現癥狀時多處于中晚期（Ⅲ期或Ⅳ期），5年生存率僅為30%左右［2］。因此，早期、準確診斷卵巢惡性腫瘤對提高患者生存率、改善生活質量具有重要意義。18F-脫氧葡萄糖（18F-fluorodeoxyglucose，18FFDG）PET/CT是集解剖結構與功能代謝于一體的新型分子影像學技術，自問世以來已在臨床上得到廣泛應用，尤其是在腫瘤診斷、分期和療效評價等方面。臨床證實，卵巢惡性腫瘤大多呈現FDG高攝取，因此18F-FDG PET/CT診斷卵巢惡性腫瘤有較高的靈敏度。糖類抗原125（carbohydrate antigen，125）作為傳統的上皮性卵巢惡性腫瘤標志物，常用于卵巢癌的療效評價和隨訪觀察，但在卵巢癌診斷方面其特異度差強人意［3］。人附睪蛋白4 （human epididymis protein 4，HE4）作為近年來發現的新型卵巢癌血清標記，比CA125特異性更強［4-6］，臨床應用日益廣泛。但如何合理應用18F-FDG PET/CT及血清CA125和HE4檢測，從而提高卵巢惡性腫瘤診斷效能尚未見報道。基于此，本研究擬探討18F-FDG PET/CT 聯合CA125、HE4檢測在卵巢癌診斷中的應用價值，為卵巢惡性腫瘤的診斷提供新思路。

1 資料和方法

1.1 病例資料

收集2013年1月—2015年1月在中山大學腫瘤防治中心核醫學科接受18F-FDG PET/CT檢查及1周內行血清CA125和HE4檢測的卵巢病變患者68例，平均年齡53歲。患者主訴包括腹脹、腹痛或體檢發現腹盆腔包塊。其中卵巢惡性腫瘤患者51例，包括44例漿液性腺癌、2例透明細胞癌、1例子宮內膜樣腺癌、1例平滑肌肉瘤、1例多形性肉瘤、1例卵黃囊瘤、1例未成熟性畸胎瘤。所有卵巢惡性腫瘤均經活體組織病理檢查或手術確診，且檢查前未行化療、手術或其他治療。按國際婦產科聯盟（International Federation of Gynecology and Obstetrics，FIGO）分期，共有Ⅰ期2例、Ⅱ期3例、Ⅲ期27例、Ⅳ期19例。卵巢良性病變患者17例，包括13例卵巢畸胎瘤及4例卵巢結核。均經手術確診或臨床隨訪進行診斷，其中隨訪時間不少于6個月，隨訪方法包括超聲、CT和MRI等常規影像學方法和血清腫瘤標志物檢測等。

1.218F-FDG PET/CT全身顯像

采用GE公司Discovery ST-16型PET/CT顯像儀。患者檢查前須空腹至少6 h，血糖水平控制在150 mg/dL以下。按3.7 MBq/kg靜脈注射18F-FDG，注射后患者須在休息室內靜臥60～90 min，期間注意避光。顯像前須排空膀胱并大量飲水。掃描范圍為顱頂至雙側大腿中段，必要時進行延遲掃描。CT掃描條件為恒定電壓120 kV，電流采用自動毫安跟蹤技術，掃描層厚及重建層厚均為3.75 mm。PET采集參數為3 min/床位，共采集5～6個床位。分別以CT數據和迭代法處理PET圖像的衰減校正及圖像重建。

1.3 PET/CT圖像處理和分析

采用SIEMENS公司TrueD軟件顯示和分析處理PET/CT圖像。由2名經驗豐富的核醫學科醫師雙盲法閱片，從橫斷面、冠狀面及矢狀面對圖像進行目測觀察和半定量分析，結合病灶位置、形態特點和代謝特征，排除生理性攝取干擾后，目測病灶的FDG攝取程度，以高于周圍組織為可疑病灶，對可疑病灶勾畫感興趣區（region of interest，ROI），測量病灶區最大標準攝取值（maximum standardized uptake value，SUVmax），以SUVmax≥2.5為陽性。判讀過程中如有意見分歧，請上級醫師會診并得出最后結論。

1.4 血清CA125和HE4檢測

采用Cobas E602電化學發光免疫分析儀測定患者血清CA125和HE4水平。所有檢測對象均于清晨空腹靜脈采血3 mL左右，待血液凝固后分離血清，測定CAl25和HE4濃度。檢測所用試劑均為該設備配套試劑，其中CAl25≥35 U/mL和HE4≥140 pmol/L為陽性。PET/CT檢測與CA125、HE4檢測間隔時間不超過1周。

1.518F-FDG PET/CT、CA125、HE4聯合檢測標準

PET/CT、CA125、HE4檢測結果均為陽性，則定義為聯合檢測結果陽性，其余情況均定義為聯合檢測結果陰性。

1.6 統計學處理

2 結 果

2.1 卵巢惡性腫瘤患者18F-FDG PET/CT顯像結果

本組68例患者中，53例PET/CT檢查結果為陽性，其中病理證實49例為卵巢惡性腫瘤、4例為卵巢良性病變（均為腹腔結核）；15例PET/CT檢查結果為陰性，其中病理證實2例為卵巢惡性腫瘤（中分化漿液性乳頭狀癌1例、未成熟畸胎瘤1例）、13例為卵巢良性病變。18F-FDG PET/CT檢測卵巢惡性腫瘤的靈敏度、特異度、陽性預測值、陰性預測值、準確率分別為96.1%、76.5%、92.5%、86.7%、91.2%。卵巢惡性腫瘤患者的中位SUVmax比卵巢良性病變患者高，差異有顯著統計學意義（P＜0.001）。結果詳見表1～3。

表1 卵巢惡性腫瘤與良性病變診斷相關特征指標水平比較

表2 不同診斷方法結果分布

表3 不同診斷方法的評價指標

2.2 卵巢惡性腫瘤患者血清CA125檢測結果

本組68例患者中，53例CA125檢測結果為陽性，其中病理證實48例為卵巢惡性腫瘤，5例為卵巢良性病變（盆腔炎癥、腹腔結核）；15例CA125檢測結果為陰性，其中病理證實3例為卵巢惡性腫瘤 （卵巢平滑肌肉瘤1例、未成熟畸胎瘤1例、低分化漿液性乳頭狀癌1例），12例為卵巢良性病變。CA125檢測卵巢惡性腫瘤的靈敏度、特異度、陽性預測值、陰性預測值、準確率分別為94.1%、70.6%、90.6%、80.0%、88.2%。卵巢惡性腫瘤患者的中位CA125水平比卵巢良性病變患者高，差異有顯著統計學意義（P＜0.001）。結果詳見表1～3。

2.3 卵巢惡性腫瘤患者血清HE4檢測結果

本組68例患者中，47例HE4檢測結果為陽性，其中病理證實45例為卵巢惡性腫瘤，2例為卵巢良性病變；21例HE4檢測結果為陰性，其中病理證實6例為卵巢惡性腫瘤（多形性肉瘤和平滑肌肉瘤各1例、透明細胞癌1例、未成熟畸胎瘤1例、低分化漿液性乳頭狀癌2例），15例為卵巢良性病變。HE4檢測卵巢惡性腫瘤的靈敏度、特異度、陽性預測值、陰性預測值、準確率分別為88.2%、88.2%、95.7%、71.4%、88.2%。卵巢惡性腫瘤患者的中位HE4水平比卵巢良性病變患者高，差異有顯著統計學意義（P＜0.001）。結果詳見表1～3。

2.418F-FDG PET/CT、CA125、HE4聯合檢測結果

按聯合檢測陽性的定義，本組68例患者中，44例檢測結果為陽性，其中病理證實43例為卵巢惡性腫瘤，1例為卵巢良性病變；24例患者聯合檢測結果為陰性，其中病理證實8例為卵巢惡性腫瘤（多形性肉瘤和平滑肌肉瘤各1例、透明細胞癌1例、未成熟畸胎瘤1例、中分化漿液性乳頭狀癌1例、低分化漿液性乳頭狀癌3例），16例為卵巢良性病變。聯合檢測的靈敏度、特異度、陽性預測值、陰性預測值、準確率分別為84.3%、94.1%、97.7%、66.7%、86.8%。結果詳見表2～3。

2.518F-FDG PET/CT、CA125、HE4單獨及聯合檢測的受試者工作特征曲線分析

以病理診斷為依據，繪制受試者工作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲線，比較3種方法單獨及聯合診斷卵巢惡性腫瘤的能力。由表4可知，PET/CT、CA125、HE4、PET/CT+CA125+HE4的曲線下面積分別0.851±0.066、0.927±0.032、0.943±0.030、0.958±0.024。結果表明，就單獨檢測而言，HE4的檢測能力最好；而聯合診斷的曲線下面積最大，具有最好的診斷價值，曲線下面積的95%置信區間均有重疊，但差異無統計學意義（圖1）。

表4 不同診斷方法的ROC曲線

圖1 CA125、HE4、PET/CT、PET/CT+CA125+HE4診斷的ROC曲線

3 討 論

卵巢惡性腫瘤是女性常見三大惡性腫瘤之一，其中上皮來源的卵巢癌占85%～90%，轉移途徑包括腹盆腔種植播散、局部直接蔓延、淋巴道轉移及血行轉移。因此，早期、準確診斷卵巢癌是臨床工作中的重點。影像學檢查作為診斷卵巢癌不可或缺的手段，不僅是卵巢惡性腫瘤定位、定性診斷的要求，也是確定臨床分期的基本條件，是腫瘤標記檢測無法完成的。解剖結構影像學檢查如超聲、CT、MRI等具有一定的局限性，尤其是對微小病灶的發現及定性較困難，從而低估病灶范圍，導致臨床分期不準確。18F-FDG PET/CT是一種基于形態、結構反映病灶代謝生物學特征的分子影像學檢測手段。腫瘤細胞由于分裂增殖速度快，糖代謝旺盛，18F-FDG攝取增多，PET/CT圖像即可反映病灶腫瘤生物學特征和顯示腫瘤細胞負荷的狀況。18F-FDG PET/CT的常規全身范圍掃描方式可顯示腫瘤的部位、形態、大小、數量和全身分布及腫瘤細胞增殖特點，既可明確診斷，又能指導腫瘤分期。卵巢癌原發病灶（圖2）及轉移灶（圖3）基本表現為18F-FDG高攝取，PET/CT顯像表現為高代謝灶，故對卵巢癌原發灶、區域淋巴結轉移及遠處轉移均有較高的探測能力。本研究中18F-FDG PET/CT檢測卵巢惡性腫瘤的靈敏度高達96.1%，與以往報道較一致；有19例患者發現腹腔外遠處轉移，如縱隔及鎖骨上淋巴結轉移，從而改變了這些患者的術前分期，治療方案更加精準。

圖2 PET/CT圖像顯示卵巢癌原發灶

圖3 PET/CT圖像顯示卵巢癌腹膜轉移灶

但盆腔慢性炎癥、肉芽腫等由于中性粒細胞、巨噬細胞、朗漢斯巨細胞大量聚集所形成的組織增殖特點，也表現為18F-FDG高攝取，PET/ CT圖像顯示高代謝，一定程度上難以與卵巢癌鑒別。特別是盆腔結核播散同時伴有腹腔積液的情況，很容易誤診為卵巢癌腹盆腔多發轉移。本研究中即有4例以盆腔腹膜多發高代謝病灶伴腹腔、盆腔積液為表現的患者，經剖腹探查術后病理顯示為慢性肉芽腫（結核）。此外，當腫瘤細胞數少，攝取FDG的信號低于PET分辨率時，造成PET/CT無法分辨這些病灶。因此，臨床上可用18F-FDG PET/CT聯合其他手段以提高卵巢惡性腫瘤的檢測效能，血清腫瘤標志物是其中之一。

血清腫瘤標志物檢測由于無創、簡單易行，目前常用于輔助觀察卵巢惡性腫瘤療效等。CA125是一種大分子糖蛋白，由單克隆抗體OC125識別而命名，在胚胎發育期的體腔上皮可檢測到其表達，出生后即消失。CA125在正常卵巢上皮細胞中幾乎不表達，但在卵巢上皮性惡性腫瘤細胞中高表達［7］。卵巢癌細胞表面高表達CA125，且易釋放至血液中，用相應抗體即可檢測到循環血液中的CA125，是較好反映卵巢上皮癌細胞負荷的指標之一，尤其是漿液性癌的首選血清腫瘤標志物［8］。盡管CA125診斷卵巢上皮性癌的靈敏度較高，但特異度較差，假陽性率高是其較為明顯的缺陷。卵巢良性病變如子宮內膜異位癥、盆腔炎癥或結核，生理期及非卵巢惡性腫瘤如肺癌、乳腺癌也可使血清CA125水平升高［9-10］。本研究中卵巢惡性腫瘤CA125的中位水平為979.30 U/mL，診斷卵巢惡性腫瘤的靈敏度為94.1%，但特異度只有70.6%，造成假陽性的病例為卵巢（盆腔）結核和炎癥，造成假陰性的病例是卵巢非上皮來源的平滑肌肉瘤等；而對于生殖細胞或性索間質來源的卵巢惡性腫瘤，CA125水平一般不升高，如本研究中的未成熟畸胎瘤。

作為近年來新興的特異度更高的卵巢癌血清標記，HE4首次卻是在附睪遠端上皮中被發現的［11］。HE4是一種分泌型的小分子糖蛋白，最初推測其在精子成熟過程中發揮重要功能。隨后發現HE4在乳腺、呼吸道、唾液腺、結腸、腎遠曲小管等組織中也有表達，但在正常卵巢組織中不表達。以后研究發現卵巢癌組織中能檢測到HE4表達，尤其是在卵巢漿液性癌中表達水平最高，在其他類型卵巢癌中低表達或不表達［12］，這為血清HE4檢測診斷卵巢癌的研究提供了依據。Yang等［13］對180例上皮性卵巢癌、40例良性卵巢腫瘤患者及40例正常人血清標本進行HE4檢測，發現卵巢癌患者血清HE4水平明顯高于其他組，其診斷卵巢癌的靈敏度為83.8%，特異度為96.2%。而Anastasi等［14］研究發現，CA125診斷卵巢上皮癌的靈敏度和特異度分別為90%和70%，而HE4的靈敏度和特異度分別為87%和100%，可見HE4 比CA125更具診斷特異性。本研究中，卵巢惡性腫瘤組HE4的中位水平為490.30 pmol/L，診斷的靈敏度和特異度均為88.2%。在診斷特異度方面，HE4高于PET/CT和CA125 （76.5%和70.6%）。但血清HE4升高多見于漿液性卵巢癌，容易對其他類型卵巢惡性腫瘤漏診。本研究中絕大部分非漿液性卵巢惡性腫瘤的HE4為陰性，包括透明細胞癌、卵巢肉瘤及未成熟畸胎瘤等，而這些類型的腫瘤均不同程度攝取18F-FDG。

由于卵巢惡性腫瘤的細胞類型多，細胞表面標記不同，表現為血清CA125和HE4等表達不同；腫瘤細胞的代謝特點、增殖快慢不同，病灶FDG代謝不一致，FDG陽性率也不同。因此，用一種方法診斷卵巢惡性腫瘤有局限性。18F-FDG PET/CT雖可直接反映體內腫瘤負荷及分布情況，但有時難以與炎癥、結核相鑒別；且當腫瘤體積較小或囊實性腫瘤呈囊性成分為主時，由于部分容積效應可影響SUV值測量而造成假陰性。血清學檢測特別是HE4檢測雖然診斷特異度較高，但僅限于漿液性卵巢癌；且血清腫瘤標記只能間接反映腫瘤，無法為臨床評估及治療提供更多信息。聯合診斷不僅能提高卵巢惡性腫瘤的診斷準確率，還能進一步輔助指導臨床決策，不足之處是費用較高。本研究中，CA125、HE4、PET/CT三者聯合診斷的靈敏度、特異度、準確率分別為84.3%、94.1%、86.8%，ROC曲線下面積為0.958，診斷效能最大。但聯合診斷的曲線下面積與單獨診斷的曲線下面積差異無統計學意義，可能與樣本量較小、檢驗效能較差有關，有待進一步擴大樣本分析驗證。

目前，臨床上對初診懷疑為卵巢病變者仍首選超聲檢查作為初篩，后續檢查則推薦CT、MRI等進行良惡性鑒別及評估轉移。18F-FDG PET/CT聯合血清CA125和HE4檢測可提高卵巢惡性腫瘤的診斷準確率，其中18F-FDG PET/CT可直觀分析病灶大小、形態、數量及分布范圍，對腫瘤分期及后續治療的療效評價具有巨大的優越性，不失為一種高效的診斷模式，為卵巢惡性腫瘤臨床診斷提供了新方向、新思路，具有一定的推廣價值。本研究中大部分卵巢惡性腫瘤患者均為局部晚期或晚期腫瘤，腫瘤負荷大，因此無論是18F-FDG PET/CT檢測還是血清腫瘤標記檢測陽性率均較高。早期或原發灶體積較小的卵巢惡性腫瘤，目前仍是臨床診斷難點，18F-FDG PET/CT聯合血清腫瘤標志物檢測對其診斷價值尚不清楚，應進一步深入研究。

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Value of18F-fluorodeoxyglucose PET/CT imaging combined with serum carbohydrate antigen 125 and human epididymis protein 4 detection in diagnosis of ovarian malignancy

ZHENG Rongliang1，2， HU Yingying1，2， ZHANG Yarui1，2， XIAO zizheng1，2， LONG Wen1，2， LI Qiwen1，2， FAN Wei1，2（1. Department of Nuclear Medicine， Sun Yat-sen University Cancer Center， Guangzhou 510060， Guangdong Province， China； 2. State Key Laboratory of Oncology in South China； 3. Department of Radiotherapy Sun Yat-sen University Cancer Center ， Guangzhou 510060， Guangdong Province， China）

Correspondence to： FAN Wei E-mail： fanwei@sysucc.org.cn

【Abstract】Objective： To analyze the value of18F-fluorodeoxyglucose （18F-FDG） PET/CT imaging combined with serum carbohydrate antigen 125 （CA125） and human epididymis protein 4 （HE4） detection in the diagnosis of ovarian malignancy. Methods： A retrospective study was performed in 51 cases of malignant ovarian tumor and 17 cases of benign ovarian tumor， who received18F-FDG PET/CT imaging as well as serum CA125 and HE4 detection within a week. Results： The median maximum standardized uptake value （SUVmax） in the malignant group， whose PET/CT imaging showed high uptake of18F-FDG locally， was significantly higher than that in the benign group （10.30 vs. 2.20， P＜0.001）. The median serum levels of CA125 and HE4 in the malignant group were significantly higher than that in the benign group （979.30 U/ml vs. 19.60 U/ml， and 490.30 pmol/L vs. 64.80 pmol/L， P＜0.001）. The diagnostic sensitivity， specificity， positive predictive value， negative predictive value and accuracy of PET/ CT imaging combined with serum CA125 and HE4 detection were 84.3%， 94.1%， 97.7%， 66.7% and 86.8%， respectively. The areas under receiver operating characteristic curve （ROC AUC） of PET/CT， CA125， HE4 and PET/CT combined with CA125 and HE4 were 0.851±0.066， 0.927±0.032， 0.943±0.030 and 0.958±0.024 （P＜0.001）， respectively. Conclusion：18F-FDG PET/CT imaging combined with serum CA125 and HE4 detection has clinical diagnostic value with high sensitivity and specificity.

【Key words】Carbohydrate antigen 125； Human epididymis protein 4；18F-fluorodeoxyglucose； Positron emission tomography-computed tomography； Ovarian malignancy

中圖分類號：R445.5

文獻標志碼：A

文章編號：1008-617X（2016）01-0038-07

通信作者：樊衛 E-mail：fanwei@sysucc.org.cn

收稿日期：（2016-02-18）