大分舌蜂主要生物學特性研究

黃敦元，谷 平，蘇田娟，余江帆，何 波，牛澤清，朱朝東

(1.江西環境工程職業學院，江西贛州 341000;2.中國科學院動物研究所，動物進化與系統學(院)重點實驗室，北京1 001013;3.江西省林業科技培訓中心，南昌 330038)

大分舌蜂Colleles gigas Cockerell 隸屬膜翅目Hymenoptera 分舌蜂科Colletidae 分舌蜂屬Colletes Latreille。主要分布在江西、湖南、浙江、福建等中國南方地區(吳燕如，1965;Kuhlmann，1999;Niu et al.，2013)。在長期的進化過程中，大分舌蜂成蟲的活動期與油茶的開花物候相適應，是油茶花期主要傳粉昆蟲之一(吳燕如，2001;趙延會等，2010)。該蜂羽化后即可完成交配、筑巢，訪問油茶花采集花粉和花蜜制作蜂糧并產卵繁育后代，根據其訪花的習性，參照Gauld ＆ Bolton(1988)的蜜蜂分類方法，大分舌蜂為典型寡訪花性類群(Oligolectic)。

分舌蜂科是蜜蜂總科Apoidea 中較原始的類群，是典型的獨棲性種類(Wafa et al.，1972;Litt，1988)。世界范圍內共有56 屬700 余種(Michener，2007;Kuhmann，2009)，到目前為止，世界范圍內已研究了大約24種分舌蜂屬物種的巢穴(趙延會等，2010)。我國在分舌蜂科研究方面相對比較滯后，到目前為止，僅記錄了分舌蜂屬和葉舌蜂屬Hylaeus 共4種(吳燕如，1965;趙延會等，2010)。

油茶Camellia oleifera Abel 系山茶科Theaceae山茶屬Camellia 植物，是我國重要的木本油料樹種之一，也是我國基本的木本食用油料樹種。油茶種植遍布我國中南、西南16個省區及越南等國(Zhuang，1998)，目前我國的油茶種植總面積達300 萬hm2(呂翠萍等，2011)。早在20 世紀80年代，國內已有學者報道可通過增加油茶地蜂Andrena camellia Wu、大分舌蜂、紋地蜂Andrena striata Wu 等野生蜜蜂的種群密度來提高油茶的座果率(莊瑞林，1998)。

1 材料與方法

1.1 試驗地點

野外調查的時間從2011年10月到2014年12月。調查地點主要在江西省新余市渝水區水北樣地(E:115°04'，N:28°04')，江西省宜春市袁州區巫家樣地(E:114°12'，N:27°45')和廣東省河源市東源樣地(E:114°98'，N:24°19')，其中新余市水北樣地坡度很小，土質為紅壤(第四紀紅色粘土)，地表少有淺草，裸土較多，樹齡為12年的高產油茶人工林，大分舌蜂巢穴主要集中分布在油茶林區周邊的杉樹林里;宜春巫家樣地和廣東東源樣地有一定坡度，油茶為成年老林且缺乏管理，大分舌蜂巢穴主要分布在山體斜坡上。

1.2 研究方法

1.2.1 生活史的觀察

通過對野外標記好的大分舌蜂巢穴進行定期挖掘(幼蟲期每10 d 挖掘2個巢穴，卵期及蛹期每2 d 挖掘3-5個巢穴)，觀察、拍照并用游標卡尺測量記錄相關數據完成大分舌蜂的生活史觀察。

1.2.2 蜜源植物觀察

在大分舌蜂成蟲活動期通過野外跟蹤觀察該蜂(包括雌蜂和雄蜂)到訪植物種類，同時通過對巢穴中蜂糧花粉成份的鏡檢(100×)來確定大分舌蜂的蜜源植物。

1.2.3 羽化出巢及性比的觀察

隨機選擇100個巢穴進行套杯處理，觀察每個巢穴中大分舌蜂的羽化出巢規律。通過對20個不同樣地的巢穴進行挖掘并將采集到的蛹帶回實驗室進行觀察，統計出羽化出巢的個體數目及該蜂的性比。

1.2.4 成蟲交配行為的觀察

制作規格為3 m×3 m×3 m 的網罩安置在蜂巢附近，將羽化出巢的雌雄個體放置在網罩內觀察該蜂的交配行為。

1.3 數據統計與分析

實驗數據存儲和圖形制作采用SPSS 13.0 和Excel 2003 軟件進行處理。

2 結果與分析

2.1 生活史

大分舌蜂在江西新余、宜春等中國南方地區一年發生1 代，主要以滯育狀態下的老熟幼蟲在蟲室(zooecium)中越夏，成蟲通常在每年的10月上旬開始羽化并于11月中旬陸續出巢活動，一般雄性大分舌蜂較雌性早4-6 d 出巢，同一個巢穴中成蟲的出巢歷期在15 d 左右。油茶的盛花期(一般每年的11月中旬)是該蜂成蟲的活動高峰期。12月中旬成蜂數量開始減少，12月底基本不見其活動。雄蜂壽命約25 d，雌蜂壽命約38 d。卵期約8 d，幼蟲活動期約24 d。幼蟲取食完花粉球后開始進入滯育期，滯育期較長，歷時約230 d。于翌年9月中旬開始化蛹，蛹期約35 d。成蟲于11月中旬陸續羽化出巢，在羽化后當天即可開始交配，交配后的雌蜂多數在羽化地點附近選址筑巢。大分舌蜂巢穴為單支近豎直的主道或是近水平的主道，筑巢過程中，成蜂在挖掘到一定深度后(一般在40 cm 左右)開始在主道附近修筑蟲室，修筑好一個蟲室，然后開始外出采集山茶屬植物的花粉花蜜到蟲室中制作花粉球(蜂糧)。大分舌蜂蟲室內有該蜂唾液腺分泌物和杜氏腺分泌物混合并凝固而成的玻璃紙狀膜包裹蜂糧(Torchio et al.，1988;Michener，2007)，這種膜具有防水保濕的功能(趙彥會等，2010)，待一個花粉球制作完成后，雌蜂在其上產卵1 粒并封閉包裹膜和蟲室通道，然后開始繼續挖掘并修筑下一個蟲室(趙延會等，2010;黃敦元等，2014)。大分舌蜂的年生活史見表1。

表1 大分舌蜂的生活史(江西新余)Table 1 The life history of Colleles gigas Cockerell(Xinyu，Jiangxi)

2.1.1 卵

大分舌蜂卵近似微彎曲的長圓柱形，兩端略鈍尖，其中一端有氣室結構(air space)，長約2.88±0.26 mm(n=10)，直徑0.93±0.09 mm(n=10)。產在糊狀蜂糧的上表面。剛產的卵無色透明略帶乳白色，卵殼膜狀，表面光滑。大約8 d后，卵殼內幼蟲的形態發育完成，蟲體緩慢蠕動，然后以頭部破卵而出，卵殼從背中線逐漸開裂。

2.1.2 幼蟲

由于大分舌蜂幼蟲在土壤蟲室中的玻璃紙狀膜包裹中發育且幼蟲早期蛻皮現象不明顯。在本研究中，我們主要根據幼蟲的發育情況和對花粉球的消耗情況將大分舌蜂的幼蟲大致分成三個階段:低齡幼蟲(前3 齡)，高齡幼蟲(4、5 齡)和老熟幼蟲。

初孵幼蟲以腹面與卵殼相連，呈半透明的淺乳白色，長3.45±0.24 mm(n=10)，寬1.23±0.08 mm(n=10);取食時，頭部沒入蜂糧，身體不停地收縮和吞食蜂糧。前3 齡的低齡幼蟲生長緩慢，對蜂糧的消耗量不大，大約消耗蜂糧的1/8，體表光滑且分節現象不明顯。

隨著蟲體的長大，到4、5 齡時幼蟲明顯變大，節間褶皺逐漸由淺變深，粘在身體兩側卵殼也碎裂成條狀，幼蟲的顏色變成了乳白色。大約5 d后，有1 次明顯的蛻皮過程，剛蛻皮的幼蟲褶皺明顯，身體逐漸呈“C”型，且對花粉的需求量開始增大，幼蟲生長迅速，消耗完所有的蜂糧后進入老熟幼蟲階段并滯育。

老熟幼蟲體呈粗壯“C”型，體表光滑無毛，呈乳白色，體長18.65±0.43 mm(n=10)，寬7.83±0.25 mm(n=10)。頭部寬圓，有明顯的觸角乳突，上顎具2 齒(下口式)，下顎須及下唇須明顯可見，唾泵開口處為一大縫，且縫的外緣具唇狀邊緣。大分舌蜂以滯育的老熟幼蟲越夏，滯育期約230 d。

2.1.3 蛹

離蛹。雌雄個體蛹的大小差異明顯，雌性蛹體長18.45±0.83 mm(n=10)，寬7.22±0.42 mm(n=10);雄性蛹體長15.91±0.15 mm(n=10)，寬6.88±0.12 mm(n=10)。體色初期乳白色，逐漸由乳白色-淡黃色-橘黃色-紅褐色-黑色;頭胸部的顏色先于腹部變暗;腹部節間處隨頭胸部同時變黑，其余部位由紅褐色逐漸至黑色。復眼1 對，單眼3 只，位于顱頂兩復眼中間，呈倒三角形排列。初期單、復眼均無色，約3 d 后變為淺粉色，并逐漸由淺粉色-紅色-深紅-黑色。在整個蛹期，復眼的顏色變化早于腹部節間早于頭胸部早于腹部。在腹部節間變成黑色的時候開始出現一對前翅(開始是無色透明的)，7 d 后長出一對后翅。整個蛹期約38 d，羽化完成后變成成蟲，自己打通蟲室通道并從主道爬出巢口。

2.1.4 成蟲

雌成蟲:體長17-18 mm;黑色體被黃褐色毛。頭寬于長;顱頂后緣凹陷;唇基刻點較粗，呈縱排排列，中央者稀疏;顏面刻點較密，顱頂上的細小;中胸背板刻點密;腹部較長，背板刻點不明顯。翅淺褐色，翅脈及翅基片褐色。體被黃褐色毛;顏面、顱頂、頰、胸部背板及側板、并胸腹節及腹部第1-2 節背板基部均密被黃褐色毛;腹部第1-4 節背板后緣具黃色寬毛帶，第3-6 節背板被短的黃褐色毛，其中以5-6 節者較密;足被淺黃色毛，尤以后足轉節及腿節者最長，可黏著花粉，起花粉刷(scopa)的作用。

雄成蟲:體長14-15 mm。與雌蜂的主要區別是:個體較雌性明顯小，體毛長而密;唇基及顏面被長毛;腹部較短，其中1-6 節背板后緣被黃色寬毛帶。

雄蜂個體較小，基本不具有采粉器官(花粉籃和腹毛刷)(Pollen Basket and Pollen Press)，專司交尾，訪問油茶花主要是為吸食花蜜，體毛少，也會沾少許花粉，但是會經常停留在葉片上通過第一對胸足來回上下摩擦胸部(Thorax)和腹部(Abdomen)卸粉，基本不具有傳粉作用。

雌蜂個體較大，具特有采粉器官(花粉籃和腹毛刷)采集花粉并吸食花蜜而不傷害花朵，體表多毛、易沾花粉。雌蜂承擔筑巢、制作蜂糧、產卵等任務。

2.2 大分舌蜂的蜜源植物

大分舌蜂為典型獨棲性野生蜜蜂，雌蜂采集蜜源植物的花粉和花蜜制作蜂糧作為繁育后代的食物，通過野外觀察和室內鏡檢發現:雌蜂主要到訪油茶和茶Camellia sinensis L.的花采集花粉和花蜜并帶回巢穴制作蜂糧;偶有到訪黃荊Vitex negundo Linn.等油茶同花期花，主要采集少許花蜜補充自身營養，但是不采集花粉。同時在實驗室通過對巢穴內花粉球和雌蜂花粉籃中花粉在解剖鏡下鏡檢(100×)，確認大分舌蜂的蜜源植物為油茶和茶等山茶屬植物，所以大分舌蜂為典型寡食性野生蜜蜂。雄性大分舌蜂不采集花粉和花蜜來繁育后代，到訪開花植物僅僅是采集花蜜維持成蟲個體自身營養需要，主要到訪植物種類有:油茶、茶、黃荊、馬蘭Kalimeris indica、地桃花Urena lobata 和千里光Senecio scandens 等。

2.3 成蟲羽化出巢及性比

成蟲羽化出巢一般在油茶初花期，即:每年10月中旬開始羽化出巢(江西新余)。羽化出巢的蜂先在地面爬行并震動翅膀直到翅膀干燥并能飛行，同時會排泄體內糞便。一般大分舌蜂巢口直徑大小是:9.62±0.45 mm(n=30)。我們通過對20個不同樣地的巢穴進行挖掘并將采集到的蛹帶回實驗室進行統計，共收集到雌蜂蛹461 頭，雄蜂163 頭，雌雄比約為3∶1。

2.4 成蟲交配行為

雄蜂多在晴好天氣上午10∶00 左右羽化出土，剛出巢的雄蜂先尋找花朵，取食花蜜，以補充營養并返回羽化巢區附近等待雌蜂羽化出巢并完成交配，夜晚和大風低溫天氣躲到隱蔽的樹葉下休息。雌蜂的出巢時間多數集中在晴好天氣的9∶00-17∶00，雌蜂出巢后一般在當天便可與雄蜂交尾，交尾地點多在巢口附近或是蜜源植物附近。

由于雄蜂羽化較雌蜂早且大多集中在巢口附近的雜草和灌木周圍，所以在巢口和蜜源植物附近都有大量企圖交配的雄蜂。一旦發現雌蜂，雄蜂迅速追逐與之交尾。交尾時雄蜂用上顎(mandible)和足抓住雌蜂，并落在其背上，不斷用前足撥動雌蜂的前胸背部，待雌蜂腹部末端上翹表示接受交尾時，雄蜂伸長并向下彎曲腹部，翻出陽莖，插入雌蜂的生殖孔。交尾持續約50.69±5.37 s(n=10)后，雌蜂掙脫雄蜂飛走，有時雄蜂試圖與該雌蜂再次交尾，但未見成功。由此推斷，1 頭雄蜂可與多頭雌蜂交尾，而雌蜂則一生可能只交尾1 次。交尾后的雌蜂如果遇到再次來交配的雄蜂時，一般雌蜂腹部末端下翹，振動翅膀并迅速從葉片上墜落而逃離。

交配成功的雌蜂開始選址筑巢、訪花、采集花粉和花蜜制作蜂糧。當雌蜂開始筑巢后，仍有雄蜂前來試圖交尾，但都遭到拒絕。完成筑巢和做好花粉球后，雌蜂將卵產在花粉球上，1 頭雌蜂一生產卵22-34 粒，多數則26 粒。

3 結論與討論

低齡幼蟲蛻皮本身不易觀察，而且大分舌蜂是地下營巢并在土壤的蟲室中完成其發育過程，其巢穴及蟲室內的適宜溫度、適宜濕度等因素，故目前還無法將大分舌蜂移入實驗室來飼養和觀察(蛹期之前)。這樣導致目前還無法具體描述大分舌蜂卵的發育過程和幼蟲的具體蛻皮過程，無法精確確定幼蟲齡期。

溫度對昆蟲的發育速率尤其是對昆蟲幼蟲的發育有非常明顯的影響(Irlich et al.，2009;Shi et al.，2011)。據野外對其巢穴挖掘發現:通常情況下，大分舌蜂幼蟲的蟲室一般在60-120 cm 深度的土壤中(土質極差巢址除外)。在冬季氣溫較低的時候，像這樣深度的土壤中，土壤溫度要明顯高于氣溫且日變化幅度較小，這對大分舌蜂卵和幼蟲的發育是非常適宜的。在野外觀察中發現:同一塊樣地，光照比較好的地方大分舌蜂成蟲出巢的時間相對要比樹蔭下早3-5 d，這說明光照、土壤溫度等因素可能對大分舌蜂的發育速率有一定的影響，具體影響規律還需要進一步的研究。

分舌蜂屬類群的巢穴結構一般是由一個主道和一些與主道直接相連的蟲室道組成，但有的種類在一個巢穴內只建一個蟲室，因此沒有分支(Torchio，1965;Stephen et al.，1969)。分舌蜂屬中也存在同一個蟲室道內有2 到多個蟲室的情況(Claude-joseph，1926;Michener and Lange，1957;Michener，2007)。本研究中的大分舌蜂巢穴結構基本是由一個主道和一些與主道直接相連的蟲室道組成，每個蟲室道內只建一個蟲室。

油茶初花期的雨量及土壤濕度是地棲野生蜜蜂選擇筑巢地址的主要影響因素之一(黃敦元等，2008)。大分舌蜂一般選擇在平地或是坡面上筑巢且兩種情況下其巢穴結構內部差異較大，具體原因有待于進一步研究。

大分舌蜂雌性成蟲個體要遠大于雄性，這種差異也同樣體現在雌性與雄性在蟲室、幼蟲及蛹的大小上。這種各個性狀在性別上的差異在其他分舌蜂屬物種中也有過報道(Rooijakkers and Sommeijer，2009)。研究還發現雌性蟲室中的蜂糧也比雄性多，因此可以提供更多的食物供其發育成較大的個體。由于較大的蟲室需要的空間更大，因此大分舌蜂在挖掘巢穴前就應該已經確定該蟲室中將產何種性別的卵(Rooijakkers and Sommeijer，2009)，這對其在雌性與雄性后代進行相應合理的投入有重要意義。

References)

Claude-Joseph F.Recherches biologiques sur les Hymenopteres du Chile(Melliferes)［J］.Annales des Sciences Naturelles，Zoologie，1926，9:113-268.

Huang DY，Ding L，Zhang YZ，et al.Life history and relevant biological features of Andrena camellia Wu(Hymenoptera:Andrenidae)［J］.Acta Entomologica Sinica，2008，51(7):778-783.［黃敦元，丁亮，張彥周，等.油茶主要野生傳粉地蜂(Andrena camellia Wu)生活史及相關生物學習性研究［J］.昆蟲學報，2008，51(7):778-783］

Huang DY，Gu P，Yu JF，et al.2014.The habitats and foraging behaviors of Colletes gigas(Hymenoptera，Colletidae)［J］.Journal of Environmental Entomolgy，2014，36(3):315-321.［黃敦元，谷平，余江帆，等.大分舌蜂的棲息地環境和訪花規律［J］.環境昆蟲學報，2014，36(3):315-321］

Irlich UM，Terblanche JS，Blackburn TM，et al.Insect rate-temperature relationships:environmental variation and the metabolic theory of ecology［J］.The American Naturalist，2009，174(6):819-835.

Kuhlmann M.Colletes wolfi spec，nova from Italy，and Lectotype designation for palaearctic bees of the genus colletes LATR.，with notes on new Homonymies and Synonymies(Hymenoptera:Apidae:Colletinae)［J］.Linzer Biologische Beitr?ge，1999，31(1):71-81.

Kuhlmann M.Katalog der pal?arktischen arten der bienengattung colletes latr.，mit lectotypenfestlegungen，neuer synonymie und der beschreibung von zwei neuen arten(Hymenoptera:Apidae:Colletinae)［J］.Linzer Biologische Beitr?ge，2000，32:155-193.

Kuhlmann M.Erster nachtrag zur kenntnis der bienengattung colletes latreille 1802 in der mongolei mit beschreibung einer neuen art(Hymenoptera，Apiformes，Colletidae)［J］.Beitr?ge zur Entomologie，2009，59:19-32.

Lv CP，Luo ZW，Liu H，et al.Research advances of Camellia oleifera in China［J］.Journal of Anhui Agricultural Sciences，2011，39(26):16177-16179.［呂翠萍，羅正偉，劉虹，等.我國油茶研究進展［J］.安徽農業科學，2011，39(26):16177-16179］

Michener CD，Lange RB.Observations on the ethology of some Brazilian colletid bees［J］.Journal of the Kansas Entomological Society，1957，30:72-80.

Michener CD.The Bees of the World［M］.2nded.Baltimore:The Johns Hopkins University Press，2007，953.

Niu ZQ，Kuhlmann M，Zhu CD.A review of Colletes succinctus group(Hymenoptera:Colletidae:Colletinae:Colletes)from China with redescription of the male of C.gigas［J］.Zootaxa，2013，3626(1):173-187.

Rooijakkers EF，Sommeijer MJ.Gender specific brood cells in the solitary bee Colletes halophilus(Hymenoptera;Colletidae)［J］.Journal of Insect Behavior，2009，22(6):492-500.

Shi PJ，Ge F，Sun YC，et al.A simple model for describing the effect of temperature on insect developmental rate［J］.Journal of Asia-Pacific Entomology，2011，14(1):15-20.

Stephen WP，Bohart GE，Torchio PF.The Biology and External Morphology of Bees［M］.Corvallis:Oregon State University，Agricultural Experiment Station，1969，140.

Torchio PF，Trostle GE，Burdick DJ.The nesting biology of Colletes kincaidii Cockerell(Hymenoptera:Colletidae)and development of its immature forms［J］.Annals of the Entomological Society of America，1988，81(4):605-625.

Torchio PF.Observations on the biology of Colletes ciliatoides(Hymenoptera:Apoidea，Colletidae)［J］.Journal of the Kansas Entomological Society，1965，38(2):182-187.

Wu YR.Economic Insects of China.No.9，Hymenoptera:Apoidea［M］.Beijing Science Press，1965，83.［吳燕如.中國經濟昆蟲志.第九冊.膜翅目·蜜蜂總科［M］.北京:科學出版社，1965，83］

Wu YR.The behavior of bee［J］.Bulletin of Biology，2001，36:1-3.［吳燕如.蜜蜂的行為［J］.生物學通報，2001，36:1-3］

Zhao YH，Ding L，Yuan F，et al.Nesting biology of Colletes gigas(Hymenoptera:Colletidae)［J］.Acta Entomologica Sinica，2010，53(11):1287-1294.［趙延會，丁 亮，袁峰，等.大分舌蜂營巢生物學［J］.昆蟲學報，2010，53(11):1287-1294］

Zhuang RL.The Camellia oleifera of China［M］.2nded.Beijing:China Forestry Publishing House，1998，1-20.［莊瑞林.中國油茶［M］.北京:中國林業出版社，1998，1-20］