山東榮成天鵝湖大葉藻形態和生長的季節性變化研究

李 勇, 李文濤, 聶 猛, 張秀梅

(中國海洋大學 水產學院, 山東 青島 266003)

海草(seagrass)屬大型沉水被子植物, 具有高等植物的一般特征, 在水中完成生活史[1], 全球共有72種, 隸屬13屬, 6科[2]。大葉藻(Zostera marina L.)是北半球溫帶海域海草的典型代表, 通常在沿海潮間帶和潮下帶較淺的水域形成廣大的海草床[3]。海草床是一種重要的濱海生態系統, 具有極其重要的生態功能: 是初級生產力最高的生態系統之一, 據估計其平均初級生產力的年凈生產量(干質量)可達 1 012 g/m2[3];是眾多海洋動物的棲息地、產卵場、庇護場及食物來源地[4]; 是附生生物群落的附著基, 以海草為附著基的各種附著生物的生物量可以達到海草地上部分生物量的 50%以上[5]; 降低水流速度[6], 改善水質;在近海碳氮循環以及平衡方面發揮著重要作用。但20世紀以來, 由于自然因素和人類活動的影響, 全球各地海草床面積大量減少。近年來, 全球海草床以每年 7% (110km2) 的速率在減少, 到目前為止已有高達近29%的海草床消失[7]。因此, 海草研究正成為世界各國海洋生態學家們關注的熱點。

國外研究者對海草生態學的研究起步較早, 并取得了很多成果。包括海草的空間分布[8]、形態特征[9-11]、生產力[12]、降解[13]、種群和群落動力學[14]、環境因子和營養鹽對海草生長的影響[15]、海草生態系統中的動物種類和數量[12]等。國內學者對海草的研究起步晚, 進展緩慢, 層次較低。楊宗岱等[16]對中國海草場的分布、生產力進行了研究, 范航清等[17-18]對廣西沿海海草床作了較為系統的研究, 葉春江[19]對鹽分脅迫對大葉藻生理功能的影響做了研究, 張沛東[20]、李文濤[5]等對山東沿海大葉藻移植、生態功能等做了較為詳細的研究。許戰洲[21]等綜述了海草的生物量和生產力, 討論了生產力的影響因素。目前國內對海草初級生產力的研究開展較少, 尚未見有對海草初級生產力進行連續監測的相關報道。天鵝湖海草場是山東半島沿海面積最大的海草場, 劉炳艦[4]、劉旭佳等[22]曾對其中大葉藻的生態學特征進行了調查, 張曉梅[23]曾對其中矮大葉藻種群的生態特征進行了研究,然而到目前為止, 尚未見海草場中大葉藻初級生產力的相關研究報道。2012年8月至2013年7月, 作者逐月監測了山東榮成天鵝湖大葉藻的形態特征、植株密度、生物量和生產力, 比較了大葉藻形態和生長在不同時間的特征, 分析了這些指標在不同時間的差異與環境因子(水溫, 冬季冰的刨蝕作用等)的關系, 以期為深入了解山東半島沿岸大葉藻的形態和生長特征, 以及為我國海草生物學和生態學研究提供重要基礎數據。

1 材料與方法

1.1 調查地點與時間

調查地點為山東省榮成市天鵝湖(37°20.3′～37°21.6′N, 122°33.2′～122°35.0′E)。天鵝湖位于成山鎮東南部, 面積約 4.8 km2, 有外伸的沙壩與黃海相隔, 僅有約86 m的流口與大海相通, 是一個天然潟湖, 湖底為細沙或沙泥質, 年平均水溫 14.7℃, 平均鹽度30.6, 平均pH8.27, 潮汐為不正規半日潮[4]。天鵝湖里有大葉藻(Zostera marina L.)和矮大葉藻(Zostera japonica)兩種海草分布, 其中大葉藻為優勢種, 主要分布在潮間帶和潮下帶區域, 分布面積占天鵝湖面積的 40%左右[4], 由連續的海草床和海草斑塊構成, 而矮大葉藻只分布在部分潮間帶區域。2012年8月至2013年7月, 作者逐月監測了天鵝湖大葉藻的形態特征、植株密度、生物量和生產力。

1.2 實驗方法

潮間帶的大葉藻在冬季容易受到海冰的刨蝕和天鵝嚙食的影響, 因此在潮下帶的連續海草床區域設置調查站點(37°21.0′N, 122°34.7′E)。在每月低潮時段到大葉藻海草場調查采樣, 測量大葉藻生長環境的水溫。為研究大葉藻的形態和單株生物量, 在調查站位隨機采集10株完整大葉藻(至少保留6個地下莖節間); 為研究大葉藻草場植株密度和單位面積生物量, 隨機選取3個大小為25 cm×25 cm的樣方, 將樣方內的大葉藻連同地下莖一起采集, 樣品均放入自封袋帶回實驗室。

為研究大葉藻的生產力, 逐月隨機選取 10～15株大葉藻進行針孔標記[24], 1個月左右后采回, 計算新長出的葉片數, 并將新生長的葉以及一節成熟莖(一般為第4莖節[25-26])放入50℃的烘箱中烘干, 直至恒質量。新長出一片葉對應新長出一個莖節[27], 故地下部分生產力為新長出葉片數乘以一節成熟莖的干質量。

1.3 樣品分析與數據處理

1.3.1 樣品分析

用于研究形態和單株生物量的大葉藻帶回實驗室后, 用刀片將葉片上的附著生物刮凈, 并用清水將植株沖洗干凈。一些葉片上鈣質結殼較多, 用稀鹽酸將其溶解[28]。每株大葉藻的葉片數從葉鞘的上端進行記數; 葉鞘的長度為自分生組織至葉鞘的頂端,植株高度自分生組織至最長葉片的頂端; 大葉藻的葉鞘和葉片寬度分別在葉鞘和最新長出的成熟葉片(一般為第2片葉)的中間位置測量。切取地下莖第一到第6節間部分(從分生組織算起), 然后測量每個節間的長度、直徑(取每個節間中間部位的值)[27]。嫩莖、成熟莖和老莖的節間長度和直徑分別為第 1-2, 3-4和5-6節間的節間長度和直徑的平均值。測量結束后置于烘干箱內烘至恒質量, 并稱量大葉藻各部分的干質量。

用于研究植株密度和單株生物量的大葉藻帶回實驗室后, 將大葉藻分為頂枝、側枝和生殖枝, 并記數, 測量密度, 然后將每個樣方中的大葉藻分為地上部分和地下部分, 放入 50℃的烘箱中烘干, 直至恒質量, 并稱量其干質量。

1.3.2 數據處理

采用Excel 2007以及SPSS19.0對實驗數據進行統計學分析, 對葉片長度、葉鞘高度和株高、葉寬和葉鞘寬度、地下莖和根以及大葉藻的生物量和生產力等在不同月份的監測值進行單因素方差分析, 觀測值以平均值±標準誤差(± SE)表示, 以P<0.05作為差異顯著水平。

2 結果

2.1 水溫

天鵝湖表層海水水溫呈現明顯的季節變化, 春季開始升高, 夏季升到最高, 秋季開始下降, 冬季降至最低。水溫在0.7～27.8℃之間, 最高水溫27.8℃出現在8月, 最低水溫0.7℃出現在1月(圖1)。

圖1 天鵝湖水溫的周年變化Fig.1 Annual changes of water temperature in Swan Lake

2.2 形態特征

2.2.1 葉片數、葉鞘高和株高

大葉藻葉片數呈現明顯的季節變化(P<0.05), 春季和秋季多于冬季和夏季。春季4月葉片數最多, 為6.4片±0.4片, 隨后開始下降, 夏季7月葉片數最少,只有 3.1片±0.1片, 初秋有所上升, 隨后又開始下降, 冬季保持較低值(圖2)。

圖2 大葉藻葉片數、葉鞘高和株高的季節變化Fig.2 Seasonal variations in the number of leaves, sheath and shoot height of eelgrass

大葉藻葉鞘高度和株高均顯現出明顯的季節變化(P<0.05), 春季開始不斷升高, 最高值 32.4 cm±1.1 cm和139.0 cm±7.1 cm均出現在7月, 隨后開始下降, 冬季降至最低, 最低值5.4 cm±0.3 cm和27.4 cm±2.3 cm均出現在1月(圖2)。

2.2.2 葉和葉鞘的寬度

大葉藻葉和葉鞘的寬度均呈現明顯的季節變化(P<0.05), 春季開始不斷升高, 4月因大量側枝的出現, 導致大葉藻葉和葉鞘的寬度的平均值較低, 夏末開始降低, 冬季降至最低。最大值6.58 mm±0.25 mm和6.75 mm±0.27 mm均出現在7月, 隨后開始不斷降低(11月數據出現非正常變動可能是因為實際采樣的原因), 冬季降至最低值, 最小值4.00 mm±0.14 mm和4.37 mm±0.18 mm均出現在2月(圖3)。

圖3 大葉藻葉和葉鞘寬度的季節變化Fig.3 Seasonal variations in sheath and leaf width of eelgrass

2.2.3 地下莖

大葉藻地下莖的節間長度隨著大葉藻地下莖節間的齡級而變化。一般第1節間長度最小, 通常在第3～4節間達到最大值。嫩莖、成熟莖和老莖的節間長度均隨季節變化顯著(P<0.05)。春季水溫開始升高,嫩莖開始加快生長, 此時嫩莖節間長度大于成熟莖和老莖, 秋季和冬季嫩莖生長減慢, 嫩莖節間長度小于成熟莖和老莖。嫩莖、成熟莖和老莖的節間長度最大值分別出現在9月、11月和1月, 分別為1.31 cm±0.11 cm、1.68 cm±0.17 cm和1.66 cm±0.19 cm, 最小值分別出現在2月、4月和5月, 分別為0.60 cm±0.11 cm、0.72 cm±0.04 cm和0.39 cm±0.04 cm。10月、11月和 1月, 嫩莖的長度顯著小于成熟莖和老莖, 2月和3月嫩莖和成熟莖的節間長度顯著小于老莖, 而5月則顯著大于老莖(P < 0.05)(圖4A)。

嫩莖、成熟莖和老莖的節間直徑均隨季節變化顯著(P<0.05), 春季隨著水溫的升高, 嫩莖生長加快,此時嫩莖的節間直徑長于成熟莖和老莖, 秋季和冬季嫩莖生長減慢, 嫩莖的節間直徑小于成熟莖和老莖。嫩莖、成熟莖和老莖的節間直徑的最大值均出現在9月, 分別為3.22 cm±0.12 cm、3.27 cm±0.21 cm和3.21 cm±0.12 cm, 最小值分別出現在10月、6月和6月, 分別為2.44 cm±0.22 cm、2.21 cm±0.14 cm和1.88 cm±0.18 cm。10月和11月老莖的節間直徑顯著長于嫩莖和成熟莖, 而5月和6月老莖和成熟莖則顯著小于嫩莖(P < 0.05)(圖4B)。

圖4 大葉藻地下莖節間長度(A)和直徑(B)的季節變化Fig.4 Seasonal variations in the rhizome internode length(A) and diameter(B)of eelgrass

2.3 植株密度和生物量

大葉藻頂枝和側枝密度隨季節變化明顯(P <0.05, 圖5)。頂枝密度在春季開始升高, 最高出現在夏季 6月, 為 384 株/m2±91株/m2, 隨后開始下降,初秋有所升高, 隨后繼續下降, 冬季降至最低, 最小值出現在1月, 為138 株/m2±19 株/m2。側枝密度在春季也開始上升, 最高出現在春季4月, 為523 株/m2±56 株/m2, 隨后開始下降, 最小值出現在 8月, 為91 株/m2±11 株/m2。1～5月和 7月間大葉藻側枝密度高于頂枝, 而其他月份頂枝密度高于側枝。花枝出現在 4～7月, 5月密度達到最大, 為 223 株/m2±23 株/m2。

圖5 大葉藻頂枝、側枝以及生殖枝密度的季節變化Fig.5 Seasonal variations in terminal, lateral and reproductive shoot densities

大葉藻單株生物量隨季節變化顯著(P< 0.05),春季開始迅速上升, 最大值出現在7月份, 干質量為1.19 g /株±0.12g /株, 夏末開始降低, 冬季降至最低值, 最小值出現在1月份, 為0.25 g /株±0.03 g /株;大葉藻地上部分生物量也隨季節變化顯著(P < 0.05),春季開始上升, 最大值出現在7月份, 為1.07 g /株±0.11 g /株, 隨后開始降低, 冬季降至最低值, 最小值出現在1月份, 為0.13 g /株±0.01 g /株; 大葉藻地下部分生物量隨也季節變化顯著(P < 0.05), 最大值出現在10月份, 為0.23 g /株±0.05 g /株, 最小值出現在 3 月份, 為 0.08 g /株± 0.01 g /株(圖 6)。

圖6 大葉藻單株生物量的季節變化Fig.6 Seasonal variations in shoot biomass of eelgrass

大葉藻單位面積(整株)生物量也呈明顯的季節變化(P<0.05)(圖 7), 春季開始快速上升, 夏末開始降低, 冬季降至最低值。單位面積生物量最大值和最小值分別出現在7月和1月, 干質量分別為378.64 g /m2±38.08 g /m2和 63.47 g /m2±7.52 g /m2; 單位面積地上部分生物量最大值和最小值也分別出現在 7月和 1月, 分別為 338.79 g /m2±34.91 g/m2和 33.42 g /m2±2.51 g/m2; 單位面積地下部分生物量的最大值和最小值分別出現6月和12月, 分別為94.85 g /m2±13.17 g /m2和26.87 g /m2±2.75 g /m2。大葉藻地上部分與地下部分生物量的比例也隨季節變化顯著(P<0.05)(圖 7),春季和夏季地上部分與地下部分生物量的比例高于秋季和冬季, 最大值和最小值分別出現在7月和10月, 分別為 8.15±0.90 和 1.43±0.33 (圖 7)。

圖7 大葉藻草場生物量和地上部分與地下部分生物量比例的季節變化Fig.7 Seasonal variations in the biomass and above-/below-ground biomass ratio of eelgrass

2.4 初級生產力

大葉藻單株地上部分和地下部分生產力均隨季節變化顯著(P<0.05, 圖8A)。單株地上部分和地下部分生產力在春季均不斷升高, 最高值均出現在夏季6月, 干質量分別為 16.62 mg/ (株·d)±1.59 mg/(株·d) 和2.72 mg/(株·d)±0.50 mg/ (株·d), 隨后開始降低, 冬季1 月和 2 月最低, 分別為 0.67 mg/ (株·d)±0.09 mg/ (株·d)和 0.50 mg/ (株·d)±0.19 mg/ (株·d)。

大葉藻單位面積地上和地下生產力也隨季節變化明顯(P<0.05, 圖 8B)。單位面積地上生產力在春季不斷升高, 最高值出現在夏季 6月, 為 8.82 g/(m2·d)±0.84 g/(m2·d), 夏末開始降低, 冬季 1月最低, 為0.20 g/(m2·d)±0.03 g/(m2·d); 單位面積地下生產力大小依次為: 春季, 夏季, 秋季, 冬季, 在6月和2月達到最大值和最小值, 分別為 1.44 g/(m2·d)±0.26 g/(m2·d)和 0.17 g/(m2·d)±0.06 g/(m2·d)。

2.5 形態特征和生長隨水溫的變化

2.5.1 株高和植株密度隨水溫的變化

圖8 大葉藻草場單株(A)和單位面積生產力(B)的季節變化Fig.8 Seasonal variations in the shoot(A) and unit area productivity(B) of eelgrass meadow

大葉藻株高從春季開始隨水溫的升高而升高,在7月達到最大值, 此時水溫為23.5℃, 隨著水溫的繼續升高, 大葉藻株高下降。株高從秋季到冬季隨水溫的降低而降低, 在 1月降至最低值, 此時水溫為0.7℃(圖 9A)。

大葉藻植株密度在春季隨水溫的升高而不斷升高, 在5月達到最大值, 此時水溫為16.9℃。隨著水溫的繼續升高, 側枝大量減少, 植株密度開始下降,從秋季到冬季隨著水溫的不斷下降, 植株密度呈下降的趨勢(圖9B)。

圖9 大葉藻株高(A)和植株密度(B)隨水溫的變化Fig.9 Changes in the height (A) and shoot density (B)of eelgrass with water temperature

2.5.2 單位面積生物量和葉片生產力隨水溫的變化

大葉藻單位面積生物量從春季開始隨水溫的升高而升高, 在7月份達到最大值, 此時水溫為23.5℃。隨著水溫繼續升高, 大葉藻單位面積生物量開始下降, 從秋季到冬季隨著水溫的降低, 大葉藻生物量呈下降趨勢, 在1月份降至最低值, 此時水溫為0.7℃(圖 10A)。

大葉藻葉片生產力從春季開始也隨水溫的升高而升高, 在6月份達到最高值, 此時水溫為21.9℃。隨著水溫繼續上升, 葉片生產力開始降低, 從秋季到冬季隨水溫的降低而降低, 在 1月份降至最低值,此時水溫為0.7℃(圖10B)。

圖10 大葉藻生物量(A)和生產力(B)隨水溫的變化Fig.10 Changes in biomass (A) and productivity(B) of eelgrass with water temperature

3 討論

3.1 大葉藻形態特征的季節變化

大葉藻地上部分一年四季不斷更新, 每新長出一片葉子, 則會對應一個新生出的地下莖節間, 而脫落的葉片的地下莖原連接點就成為地下莖節[25]。雖然大葉藻一年四季都會生長, 但其生長受到溫度、光照等條件的影響[29], 而由于天鵝湖水深較淺, 所以水下光照變化不大, 水溫是影響大葉藻生長的主要因子。春季大葉藻生長迅速, 每長出一片新葉所需時間間隔(間隔期, Plastochron)短, 故葉片數量很大,而夏季雖然生產力也很高, 但連續葉片出現的間隔期較長, 葉片長度和寬度數值顯著增大[30], 其株高與位于山東半島南端的青島灣、匯泉灣以及山東半島東北端的雙島灣大葉藻相似[22,31], 但高于同處山東半島東端的桑溝灣大葉藻[32]。而夏季較高的水溫可能導致天鵝湖大葉藻較多的衰老葉脫落, 故葉片數量較小, 而冬季水溫很低, 大葉藻生長緩慢, 葉片數量也較少。研究表明, 當水溫超過20℃時, 大葉藻的生長就會受到限制[29]。大葉藻葉片長度、葉鞘長度、株高、葉鞘寬度、葉寬以及地下莖節間長度等在8月份明顯降低, 這可能是因為8月份天鵝湖水溫過高(約 28℃), 退大潮時部分海草甚至直接暴露在強光下, 抑制了大葉藻的生長。而冬季過低的水溫導致大葉藻生長緩慢, 加上冰層的刨蝕作用以及天鵝的攝食作用, 大葉藻葉片長度等形態特征值明顯降低, 其株高變得低于青島灣、匯泉灣以及雙島灣大葉藻[22,31], 但略高于位于山東半島東端的桑溝灣大葉藻[32]。

3.2 大葉藻密度和生物量的季節變化

在春季, 大葉藻生長迅速, 長出大量側枝, 大葉藻側枝的密度遠遠大于主枝的密度, 從而導致大葉藻密度迅速提高; 而夏、秋季的高溫抑制了大葉藻的生長, 再加上大量開花植株死亡脫落, 導致大葉藻密度迅速降低, 而高溫也抑制了側枝的萌出, 從而導致主枝的密度高于側枝的密度。總的來說, 天鵝湖大葉藻的植株密度較高, 其周年平均總密度大于青島灣、桑溝灣和朝鮮半島南部的巨濟灣等海域[22,33]。

由于天鵝湖水深較淺, 冬季天文大潮時大葉藻能露出水面, 所以大葉藻容易受到極寒天氣的影響,在水溫最低時其生物量達到最低值, 其單位面積生物量低于青島灣和匯泉灣大葉藻, 而夏季天鵝湖大葉藻單位面積生物量達到最大值, 與青島灣和匯泉灣大葉藻接近[22]。天鵝湖大葉藻地下部分與地上部分生物量的比例在秋季達到最高值, 這與朝鮮半島南部巨濟灣等海域大葉藻一致[33], 大葉藻地下部分在秋季保持較高的生物量, 有利于大葉藻為冬天以及第二年春天的生長儲存能量。

研究表明, 大葉藻葉片生長的光飽和強度低于地下莖, 在光照較弱時, 葉片可以繼續生長, 而地下莖重量甚至會減輕, 而在較強的光照下, 葉片和地下莖重量都會增加[34]。本研究中, 大葉藻地下部分生物量與地上部分生物量比例最大值出現在秋季, 可能是因為地下莖部分從冬季到秋季生物量的增加率高于地上部分同期的增加率。

3.3 大葉藻生產力的季節變化

雖然春季有適合大葉藻生長的水溫和光照, 但春天大葉藻單株地上生物量較小, 夏天大葉藻單株地上生物量遠遠大于春天, 所以大葉藻單株地上生產力最高值出現在夏天的6月份。因為6月份大葉藻密度較高, 大葉藻單位面積地上生產力最大值也出現在6月份, 而到了8月份, 水溫過高, 光照過強,抑制了大葉藻葉片的生長, 地上單株生產力顯著降低, 而到了1月份水溫降到最低, 加上冰層的刨蝕以及天鵝的攝食, 大葉藻地上生產力降到最低。天鵝湖大葉藻地上部分生產力低于朝鮮半島南部近岸海域以及丹麥厄勒海峽大葉藻[33,35], 略高于美國北卡羅來納州近岸海域大葉藻[36]。

大葉藻單株地下生產力最高值出現在秋季, 可能是因為大葉藻地下部分生長具有較高的光飽和點[37],加之秋季大葉藻地上部分生長較慢, 克隆生長也很慢, 大葉藻可以將更多的能量用于地下莖的生長。大葉藻單位面積地下部分生產力最大值出現在春季,可能是因為春季大葉藻生長迅速, 而且密度較大。

大量研究表明, 眾多因素中, 水溫是控制大葉藻生長的主要因素[38-39]。溫度影響有機體的生物化學過程, 大葉藻的凈光合速率隨水溫而變化, 當水溫達到最適水溫時, 凈光合速率達到最大值, 溫度超過海草的最適生長水溫后, 光合速率下降, 呼吸速率升高, 凈光合速率降低。大葉藻的生長受高溫的抑制比低溫更劇烈[40], 夏末大葉藻生長速度降低可能是高溫對大葉藻生長抑制造成的, 因此天鵝湖大葉藻生長呈現的明顯的季節性變化與水溫的季節性變化密切相關。

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