環境溫度對達烏爾黃鼠冬眠模式和能量消耗的影響

于 超，宋士一，彭 霞，楊 明

（1.沈陽師范大學 化學與生命科學學院，沈陽 110034；2.沈陽師范大學 實驗教學中心，沈陽 110034）

0 引 言

許多內溫動物通過蟄眠（Torper）來度過寒冷的冬季［1］，冬眠是蟄眠的一種類型，通常指動物在麻痹或昏睡狀態下越冬［2］。恒溫動物維持高體溫需要消耗大量的能量，而溫帶和極地的哺乳動物在冬季面臨著食物短缺的問題，為了節約能量，有些動物會采取降低代謝率和體溫的冬眠策略。然而動物在整個冬眠季節并不是一直都處于蟄眠狀態，冬眠期間體溫降低，自身代謝率處于較低水平，且這一狀態能夠維持幾天或幾周，然后被重復性的復溫和簡短的持續性產熱所打斷［3－4］，這樣動物的整個冬眠季節會被分割成若干個冬眠陣。已有的研究表明，同一物種的冬眠模式可以依據冬眠季節的長短和冬眠陣類型分為深冬眠型、少冬眠型和不冬眠型［5］。深冬眠型長而深的冬眠陣會使動物長時間處于低體溫低代謝的狀態下，更有利于節約能量［6］。

深冬眠狀態下，動物的體溫會在一定范圍內隨環境溫度的變化而變化，其冬眠模式也隨著溫度的改變而改變。所以，環境溫度會通過影響深冬眠階段的體溫以及陣間覺醒的頻率等參數，進而影響冬季的能量消耗［7］。有報道顯示，全球氣候變暖，動物園和野外生活的冬眠動物提前出眠，從而對其生存和繁殖造成了嚴重的影響。但環境溫度如何影響動物的冬眠模式和能量消耗尚缺乏系統的研究報道。動物能否適應逐漸變暖的冬季，溫暖的冬季會對冬眠動物的越冬有何影響仍有待進一步研究。

達烏爾黃鼠（Spermophilusdauricus）是一種典型的貯脂類小型冬眠哺乳動物，分布于古北界蒙新區。該物種在冬眠前期會在體內大量貯存脂肪，以應對漫長的冬季，入眠階段是一個從儲存能量向消耗能量轉變的過程［8］。在入眠前的體重可以達到出眠后的兩倍左右。大量的脂肪儲備為該物種的冬眠提供了充足的能量。而黃鼠在深冬眠階段幾乎不取食。體內貯存的脂肪是其越冬的主要能源。本文在實驗室不同環境溫度條件下，通過連續長時間的監測動物的體溫［9］和能量收支，記錄達烏爾黃鼠在不同環境溫度下的冬眠模式和能量消耗，為進一步分析氣候變化對動物冬眠的影響有提供支持。

1 材料與方法

1.1 實驗動物

實驗用達烏爾黃鼠27只，于2011年五月捕自內蒙古通遼（43.9°N，122.5°E），于沈陽師范大學動物房單籠飼養，飼養籠大小48cm×35cm×20cm，用碎刨花做巢材。動物房內自然溫度（隨外界環境氣溫波動的范圍為16～28℃）和光照，動物喂以沈陽市于洪區前民動物飼料廠生產的標準鼠飼料，水、食自取。9月份，當動物出現蟄眠狀態（卷曲身體、體溫降低、行動遲緩）時，將動物隨機分為3組，分別置于（5±2）℃，（15±2）℃，（25±2）℃下飼養，籠內加適量的棉花作為補充巢材。低溫房恒黑（模擬洞穴內條件），動物水、食仍自取，飼料成分不變。

1.2 體溫和環境溫度的記錄

動物移入低溫房前半個月腹腔內埋植半導體溫度記錄元件（Maxim／Dallas公司生產的DS1921LThermochron?iButton，溫度記錄范圍為－40～85℃，靈敏度為0.5℃），每小時記錄一次體核溫度，以準確測定冬眠季節及其前后體溫的變化和冬眠的表達［7，10］。動物術后恢復一周。另取3個iButton，參數設定同上，分別置于3號自封袋內，懸掛于黃鼠越冬的低溫房，用來記錄不同低溫房的環境溫度。

1.3 冬眠模式

體溫（Tb）＜30℃時定義為異溫狀態，首次記錄到Tb＜30℃時為動物的入眠時間，最后一次記錄到Tb從＜30℃回復到≥30℃為動物的出眠時間。冬眠季節即為從入眠到出眠的時間跨度。動物冬眠季節內，所有異溫狀態的時長之和為異溫累積時間。取不同環境溫度下達烏爾黃鼠連續且平穩的3個最長冬眠陣，計算連續3個冬眠陣的平均天數作為該溫度下冬眠陣的長度。根據冬眠季節的長短和冬眠陣的類型，將冬眠分為深冬眠型、少冬眠型和不冬眠型，深冬眠型冬眠季節長，主要由若干持續多天的深冬眠陣組成；少冬眠型冬眠季節短，冬眠陣中深冬眠陣較少，短冬眠陣和日眠陣較多；不冬眠型個體整個冬季都不表達深冬眠陣和短冬眠陣，只表達日眠陣或一直處于常溫產熱狀態［7］。

1.4 能量消耗的測定

動物冬眠期間的總能量消耗由食物消耗和體脂消耗兩部分組成。食物消耗提供的能量通過食物平衡法測定能量收支來計算。體脂消耗提供的能量通過監測動物入眠與出眠的體重差，作為體脂消耗。

1）能量收支測定。用改進的飼養籠法測定動物的能量收支［11］。采用全自動氧彈量熱儀（YX－ZR／Q型，長沙友欣實業有限生產公司）測定食物和糞便熱值。用電子天平監測動物體重，每周1次。體重的變化為動物體脂的變化。

2）體脂消耗測定。動物入眠和出眠時的體重差當做動物在冬眠過程中的體脂消耗。1g脂肪組織大約含有0.8g脂質（39kJ／g）［12－13］。得出動物脂肪供能公式為：體脂能量＝體脂消耗質量×0.8×39（kJ）。

1.5 數據統計

數據統計利用SPSS 13.0軟件統計包，進行統計分析。1－Sample－K－S檢驗后，證明所有用于統計的數據均符合正態分布。黃鼠在冬眠過程中體脂的消耗，冬眠模式的差異，總能量消耗，均采用獨立樣本T檢驗（Independent－Samples T test），分析后再采用單因素方差分析（One－way ANOVA）和post hoc多重比較。文中所用數據均以平均值±標準誤（Mean±SE）表示。P＜0.05為差異顯著，P＜0.01為差異極顯著。

2 結 果

2.1 冬眠模式

1）冬眠類型。深冬眠型、少冬眠型和不冬眠型3種冬眠模式在不同環境溫度下的冬眠動物中均有表達。不同的環境溫度下的動物通過蟄眠均成功越過冬季，但越冬模式具有一定差異（圖1）。5℃環境溫度下9只動物全部為深冬眠型（圖1a）；15℃環境溫度下6只動物為深冬眠型（圖1b），2只動物為少冬眠型（圖1c）；25℃環境溫度下，7只動物為少冬眠型（圖1d），1只動物為不冬眠型（圖1e）。

圖1 不同環境溫度下達烏爾黃鼠的冬眠模式

2）冬眠季節長度。5，15，25℃動物的冬眠季節長度分別為（168.33±6.17）d，（146.75±11.45）d，（88.38±10.39）d（圖2），差異顯著（F（2，22）＝19.431，P＝0＜0.01）。

3）平均冬眠陣長度。5，15，25℃環境溫度下達烏爾黃鼠連續3個冬眠陣長度分別為（27.4±3.3）d，（15.3±1.2）d，（3.88±0.58）d，差異顯著（F（2，22）＝28.838，P＝0＜0.01）。

4）異溫累積時長。5，15，25℃環境溫度下總的異溫累積時長分別為（110.45±4.38）d，（78.50±6.00）d，（14.09±3.98）d（圖4），顯著差異（F（2，22）＝94.669，P＝0＜0.01）。

圖2 不同環境溫度下達烏爾黃鼠冬眠季節的長度

圖3 不同環境溫度下平均3個冬眠陣長度（Day）

圖4 不同環境溫度下達烏爾黃鼠冬眠異溫累積時長

2.2 冬眠期間攝食量

5，15，25℃動物的攝食量分別為（38.00±5.46）g，（557.70±104.20）g，（913.59±60.45）g（圖5），差異顯著（F（2，22）＝42.525，P＝0＜0.01）。

2.3 體脂的消耗

在5，15，25℃的環境溫度下冬眠季節體脂消耗分別為（83.16±6.38）g，（85.63±15.21）g，（123.55±13.55）g，這些體脂分別為動物提供了（2 594.59±199.06）kJ，（2 671.66±474.55）kJ，（3 854.76±422.38）kJ能量。組間差異顯著（F（2，22）＝3.408，P＝0.05）（圖6）。25℃環境下體脂消耗量顯著高于5℃（P＝0.025＜0.05）和15℃（P＝0.039＜0.05）。

2.4 冬眠期間總能量消耗

5，15，25℃動物在冬眠過程中消耗的總能量分別為（3 722±217.82）kJ，（18 907±2 895.07）kJ，（30 542±2 146.40）kJ（圖7），差異顯著（F（2，22）＝45.198，P＝0＜0.01）。

圖5 不同環境溫度下達烏爾黃鼠冬眠季節的攝食量

圖6 不同環境溫度下達烏爾黃鼠冬眠季節體脂的消耗

圖7 不同環境溫度下達烏爾黃鼠越冬總的能量

3 討 論

3.1 環境溫度對達烏爾黃鼠冬眠模式的影響

根據達烏爾黃鼠冬眠季節的長短和冬眠陣的長度，可以把達烏爾黃鼠的冬眠模式分為深冬眠型、少冬眠型和不冬眠型［5］。冬眠陣的長短在一定程度上取決于環境溫度，環境溫度降低會延長動物冬眠陣的長度［14］，5℃環境溫度下達烏爾黃鼠的冬眠陣長度顯著長于15和25℃，而擁有最長最深的冬眠陣正是最理想的冬眠模式［15］，蝙蝠（VespertilioLinnaeus）和睡鼠（G.glis）中都曾觀察到超過30d的冬眠陣［16］。而通過觀測達烏爾黃鼠不同環境溫度下冬眠季節長度發現，隨著環境溫度的升高導致動物的冬眠季節變短，高的環境溫度嚴重影響動物冬眠季節長度。在旱獺（Marnotamarmota）的研究中發現由于氣候變暖，阿拉斯加旱獺冬眠時長較23年前減少38d［17］。動物在冬眠過程中，體溫略高于環境溫度幾度［18］，不同環境溫度會影響動物體溫，進而影響冬眠模式。不同環境溫度下動物表達出的異溫時長具有顯著差異，這與不同環境溫度下，動物的代謝率不同相適應，體溫隨著代謝率的降低而降低［16］。很多物種往往都有一個最適冬眠溫度［16］，在這個溫度范圍之內，動物可表現最長冬眠陣，最低代謝率和最適體溫。旱獺（Marnotamarmota）冬眠最適冬眠體溫一般在5～10℃［19］，而嚙齒動物一般在1～6℃［18］。通過3個環境溫度下達烏爾黃鼠越冬的對比，5℃環境溫度下有最適達烏爾黃鼠的冬眠模式。但在相同的溫度下動物并不一定表現出相同的冬眠模式。在15℃環境溫度下，有2只動物表現出少冬眠型，在25℃環境溫度下有1只動物表現出不冬眠型。某些動物在15，25℃環境溫度下只表現少冬眠或者不冬眠，這種現象可能是由動物自身非常規冬眠陣而并非環境溫度的原因，本實驗室在此前對連續3個冬眠季節的研究中都發現在低溫中不冬眠或極少冬眠的個體［20］。還有研究在實驗室條件恒定不變的情況下，27只花鼠（Eutamiassibiricus）中有26%一生都沒有表達冬眠［21］。

3.2 環境溫度對達烏爾黃鼠能量消耗的影響

達烏爾黃鼠屬于貯脂類冬眠動物，貯脂類冬眠動物在常規環境溫度下冬眠過程中停止攝食，利用體內貯存的脂肪分解供能［22］。本實驗5℃環境溫度下，動物在冬眠過程中取食量38.00g。通過分析實驗數據，發現其中81.2%攝食發生在出眠前一個月的時間內。出眠前期，動物冬眠陣時間縮短，此時有較多陣間覺醒，陣間覺醒和陣間產熱時間雖短，但消耗能量較高。旱獺（Marnotamarmota）在陣間覺醒期間的耗能占冬眠季節的72%，其中產熱階段占57%［23］。隨著環境溫度的升高，動物的冬眠陣變短，擁有更多的陣間覺醒［14］，高溫環境下冬眠的動物在陣間覺醒期間消耗了更多的能量。育肥期間動物在體內貯存一定量的脂肪，這些脂肪能夠維持動物在低溫下越冬的能量需求，當動物因為陣間覺醒增多而導致能量消耗增高時，動物就需要從外界獲取可利用的食物，來補充能量缺失。近百年來，世界正以一種異乎尋常的速度變暖，氣候變化對生物的影響甚為直接，高的環境溫度導致動物具有更短的冬眠陣，更多的陣間覺醒，更多的能量消耗，這些能量均來自于體脂消耗的供給和食物攝入的補充。

冬眠是達烏爾黃鼠生活史中的一個環節，動物不僅要衡量能量與冬眠之間的關系，還要衡量能量與出眠后繁殖的問題。有研究表明，蟾蜍在暖冬下死亡率會增加，并且產卵數會減少［24］。隨著全球氣候的變暖，冬眠季節變短，動物在可利用食物資源還不夠豐富的時候出眠，出眠后直接面臨能量供給不足，自身體脂消耗過多，體內剩余的能量是否能夠支撐動物在繁殖期間的需求，還有待于進一步的研究。

4 結 語

在冬眠期間，達烏爾黃鼠的冬眠季節長度，冬眠陣長度，冬眠期間異溫累積時長均隨著環境溫度的升高而變短，因此從冬眠模式上看，高的環境溫度不利于動物的冬眠。

在冬眠期間，達烏爾黃鼠的攝食量，體脂消耗，和冬眠期間總能量消耗均隨著環境溫度的升高而增大，因此從能量學角度來看，高的環境溫度不利于動物的冬眠。

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