pCO2增加引起的海洋酸化對造礁珊瑚光合效率的影響*

周 潔 余克服 施 祺

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CO2增加引起的海洋酸化對造礁珊瑚光合效率的影響*

周 潔1, 2①余克服1施 祺1

(1. 中國科學院南海海洋研究所 廣州 510301; 2. 中國科學院海南熱帶海洋生物實驗站 三亞 572000)

本研究采用葉綠素熒光技術, 選取三種鹿回頭珊瑚礁區常見的珊瑚種類(、和), 分別設置海水環境為450μatm、650μatm(IPCC預測的2065年的水平)、和750μatm(IPCC預測的2100年的水平)的三個CO2濃度梯度, 監測珊瑚在不同CO2濃度下10天內的光合熒光參數的變化。實驗結果表明, 水體CO2為650μatm時, 珊瑚的總體光合效率最高, 但隨著時間延長, 珊瑚熒光參數在三個濃度梯度下都會顯示不同程度的下降趨勢。雖然三種珊瑚對不同濃度CO2的響應程度不同, 但均顯示出在低濃度CO2時, pH下降引起的酸化作用控制著珊瑚共生藻的光合效率; 而隨著CO2濃度增加, CO2增加引起的施肥效應則愈加明顯, 并與酸化作用競爭, 共同作用于珊瑚共生藻, 使得光合熒光參數在波動中發生變化。

關鍵詞 海洋酸化;CO2; 造礁珊瑚; 光合效率; 酸化效應; 施肥效應

Vostok冰芯記錄(Petit, 1999)顯示, 在過去的42萬年里, 大氣CO2濃度在180ppmv到280— 300ppmv之間以約10萬年為周期呈波動變化。但受人類活動影響, 目前大氣CO2濃度已從工業化前的280ppmv上升至現在的380ppmv, 遠遠超過了自然變化的幅度。大氣CO2濃度的增加帶來了嚴重的溫室效應, 使得全球氣候變暖, 同時導致海水中CO2濃度過飽和以及酸度增加。根據已得到的測量結果(Mehrbach, 1973; Caldeira, 2003; Feely, 2009), 海洋吸收的CO2已經導致表層海水pH值下降了0.12, 這相當于海水中氫離子(H+)濃度上升了30%。按照現在人類活動排放CO2的速率, 到2100年海洋平均pH值將會比現在再降低0.5, 即從現在的8.2下降到7.7, 那時海水中H+濃度將是現在的三倍。大氣CO2濃度升高導致海水酸化的同時也會改變海水溶解無機碳(CO2、HCO3-、 CO32-)的濃度與比例, 以致海水CO2分壓(CO2)和HCO3-濃度增加, CO32-濃度下降(Kleypas, 2000)。目前一般認為, CO32-濃度的變化影響海水碳酸鈣(CaCO3)的飽和度, 進而影響鈣質生物的鈣化作用(Gattuso, 1993; Elderfield, 2002; Feely, 2004; Orr, 2005)。建模實驗(Langdon, 2000)表明, 在大氣CO2濃度為560ppmv的環境下, 珊瑚礁的鈣化率將降低40%。

造礁珊瑚最基本的生態特征便是與一類稱為蟲黃藻(zooxanthellae)的單細胞藻類共生。珊瑚共生藻可以通過光合作用為宿主的鈣化作用提供必要的能量, 因此酸化條件下共生藻是否可以為其提供充足的能量對宿主的生存至關重要。但到目前為止, 關于酸化對珊瑚的影響研究基本集中在鈣化方面, 對珊瑚共生蟲黃藻活性的影響研究較少(Goiran, 1996; Reynaud, 2003; Marubini, 2008), 且研究結果多樣, 至今還存在較大的爭議。為此本文探討CO2濃度升高及其導致的海水酸化對造礁珊瑚共生藻光生理學特性的影響, 希望有助于全面評估海洋酸化對珊瑚礁生態系統的影響。

1 研究地點與方法

1.1 珊瑚采集

海南三亞鹿回頭珊瑚礁(109°28′E, 18°13′N)發育有非常典型的珊瑚岸礁, 是我國研究程度最高的珊瑚岸礁之一。鹿回頭珊瑚礁的優勢珊瑚科為鹿角珊瑚科(Acroporidae)、杯形珊瑚科(Pocilloporidae)和濱珊瑚科(Poritidae), 優勢珊瑚屬為濱珊瑚屬()和鹿角珊瑚屬(), 優勢珊瑚種為澄黃濱珊瑚()(趙美霞等, 2009)。

本研究選取了三亞鹿回頭珊瑚礁海域三種常見種作為室內建模實驗的研究對象, 包括強壯鹿角珊瑚、稀杯盔形珊瑚和秘密角蜂巢珊瑚。將野外采集的珊瑚樣品于1h內運入位于中國科學院海南熱帶海洋生物實驗站的“珊瑚礁環境監測-記錄實驗室”內珊瑚養殖箱, 并分成4小塊。每個養殖箱尺寸為150cm×60cm× 80cm, 水流控制為6500L/h, 利用空調使水溫穩定在26°C左右, 鹽度控制在33左右, 400W金屬鹵化吊燈(色溫為20000K)提供光源, 每天6:00—18:00給予12h的光照。大約一周后, 待珊瑚情況穩定后開始進行實驗。本實驗中的珊瑚種屬鑒定得到了趙美霞的幫助。

1.2 室內模型的建立

根據前期野外監測獲得的資料, 三亞鹿回頭海域海水CO2的平均值為390μatm, 鑒于實驗室的密閉環境會使海水CO2略有升高, 因此擬在實驗室建立本底為450μatm的模擬環境, 以650μatm(IPCC預測2065年水平)、750μatm(IPCC預測2100年水平)(IPCC, 2007)為濃度梯度, 以10天為實驗周期, 觀察珊瑚在不同濃度中的響應。CO2水平的調節是通過向過濾槽內通入CO2實現的, 并通過計泡器來調節CO2的流速。通過監測養殖箱內pH, 從而間接對CO2水平進行實時監控。

1.3 研究方法

1.3.1 海水理化參數的測量 利用YSI6920V2型多參數水質觀測儀測量養殖箱內海水的溫度、鹽度。每隔6h對養殖箱內海水進行采集, 測其pH和總堿度(TA)。以上各參數使用軟件CO2SYS Program(Pierrot, 2006), 選擇Mehrbach等人(1973)提出并經Dickson等(1987)修訂后的常數, 可計算碳酸鹽體系各組分(CO2, CO32-, HCO3-, 海水總溶解CO2*, 文石飽和度War)。

1.3.2 珊瑚共生藻葉綠素熒光參數的測定 為了檢測環境因子對珊瑚共生藻光合作用的影響, 我們利用超便攜式調制葉綠素熒光儀Mini-PAM(Walz, Effeltrich, Germany)測量珊瑚共生藻葉綠素熒光參數來指示這些變化。將珊瑚樣品置于黑暗環境下20min, 測量其熒光誘導曲線和快速光響應曲線(Rapid Light Curve, RLC), 得到以下7個熒光參數: 最大光量子產量v/m、實際光量子產量PSII、光化學淬滅系數P、非光化學淬滅系數NPQ、系統效率、最快電子傳遞速率rETRmax和最低飽和輻射k, 各參數的意義與計算方法已列于表1中。

表1 熒光參數及其定義

Tab.1 Parameters and definitions of fluorescence

*光響應曲線

測量時, 將Mini-PAM光導纖維探頭置于與珊瑚表面垂直距離約為2mm處, 所用光纖的有效光徑為5.5mm, 電信號阻尼(Damping)和增益(Gain)的設置分別為1和2。每天早上5:00開始, 每隔6h對養殖箱內珊瑚樣品進行葉綠素熒光參數的測定。

1.4 數據統計分析方法

數據間的正態性檢驗采用Shapiro-Wilk的檢驗統計量, 方差齊性檢驗采用Levene’s檢驗。不同CO2水平下各參數間的差異采用一元方差分析(one-way ANOVA), 用Student-Newman-Keuls(SNK)法比較各組間平均值間的差異是否有統計學意義。若不滿足正態性或方差齊性, 則選用Krusal-Wallis秩和檢驗進行分析。同一CO2水平下不同日期間的參數比較采用檢驗和符號秩和檢驗(不滿足正態性或方差齊性)。影響因子與參數之間的相關關系采用Pearson直線相關分析。所有統計都在SAS 9.2軟件(SAS Institute, Cary, NC)中完成, 顯著性水平設定為=0.05。

2 實驗結果

2.1 環境參數

根據野外監測結果建立的室內模型參數如表2所示, 溫鹽都控制在珊瑚正常生長范圍內。三個處理組間的CO2與pH統計學差異顯著(<0.05)。其它類似的酸化實驗所建立的模型中(表3), 雖然溫度、鹽度等具體參數不盡相同, 但基本上當CO2從450μatm增加到650μatm時, pH的變化范圍為0.116—0.171; 當CO2從450μatm增加到750μatm時, pH的變化范圍為0.180—0.250。本實驗將CO2從450μatm增加到650μatm和750μatm時, pH分別降低了0.118和0.183, 屬于變化的正常范圍。

圖1將本模型中的CO2和pH與自然環境海水中的變化趨勢作了比較, 可看出室內模型的總體水平要低于自然環境的變化。根據野外監測數據擬合出的多元線性趨勢表明, 當pH降到7.9時, 其CO2可增加到950μatm以上, 而模型中只增加到800μatm左右, 達不到900μatm, 但二者的趨勢變化是相似的。若將表3中其他研究的室內模型參數放入圖中, 模擬出來的水平也要低于自然環境的變化。

2.2 pCO2水平升高下珊瑚共生藻熒光參數的響應

2.2.1 熒光參數平均水平變化

2.2.1.1 實際光量子產量PSII總體來看(圖2a), 三種珊瑚650μatm組的PSII值都最大。其中,在CO2為450μatm時其PSII平均值為0.70±0.07, 與650μatm組的(0.73±0.04)差異顯著(χ2=9.3234,=0.0095), 而750μatm組的PSII(0.72± 0.05)與其它兩組都無明顯差異。對于, 當CO2從450μatm升到650μatm時, 其PSII無統計學差異, 約為0.72, 而升到750μatm時,PSII值明顯下降到0.70±0.09(χ2=10.1271,=0.0063)。共生藻的PSII值是三種珊瑚中相對低的, 450μatm組的平均值僅為0.58±0.12, 顯著(χ2=124.9,<0.0001)低于650μatm組(0.67±0.04), 而其與750μatm組(0.60±0.09)兩組間無明顯差異。

2.2.1.2 最大光量子產量v/m從平均水平來看(圖2b), 與PSII類似, 三種珊瑚650μatm組的v/m值都是最大的,要明顯低于另2種珊瑚。其中,三組的差異都很明顯(χ2=65.1053,<0.0001),CO2為450、650和750μatm時其v/m平均值分別為0.66±0.03、0.73±0.02和0.69±0.03。對于, 當CO2從450μatm升到650μatm時, 其v/m平均值從0.72±0.02增加到0.75±0.02, 而當升到750μatm時, 又下降到0.72±0.02, 因此450和750μatm兩組差異并不顯著。CO2為450、750μatm時,的v/m值無顯著差異, 這兩組都明顯低于650μatm組的0.68±0.02。

表2 鹿回頭礁區自然環境和室內實驗環境的海水參數

Tab.2 Comparison of seawater parameters between field monitoring and CO2-dosing control experiment

表3 建模實驗碳酸鹽系統參數

Tab.3 Summary in parameters of carbonate chemistry from available sources

括號內為標準誤差; SW指海水中含量;NG表示文獻未給出該參數。

圖1 鹿回頭海域野外監測點(青色)與室內模型(藍色)以及其他研究(紅色)的pCO2和pH濃度

2.2.1.3 系統效率總體來看(圖2c), 三種珊瑚在不同的CO2下, 其都差異較顯著, 且750μatm組的明顯低于650μatm組。其中,和的變化趨勢相似, 450μatm組的最低, 平均分別為0.19±0.02和0.16±0.02, 要明顯低于其他兩組(χ2=90.0233,<0.0001)。對于, 當CO2從450μatm增加到650μatm時,沒發生明顯變化。

2.2.1.4 光化學淬滅系數P從平均水平來看(圖2d), 三種珊瑚在CO2為750μatm時,P達到最大。其中,750μatm組的P平均為0.92±0.09, 450μatm組的值(0.88±0.12)要高于650μatm組(0.86± 0.07)(χ2=37.5829,<0.0001)。對于, 隨CO2逐漸增加, 從450μatm的0.70±0.07升到650μatm的0.73±0.10, 最終增加到750μatm的0.81± 0.11。并且三個處理組中,的P水平都要低于。是三種珊瑚中水平最高的, 650μatm時其P平均組為0.93±0.08, 略低于450、750μatm組(χ2=175.2057,<0.0001)。

圖2 不同pCO2水平下珊瑚共生藻熒光參數均值比較

a.PS II的實際光量子產量PSII; b. PS II的最大光化學量子產量v/m; c. 電子傳遞鏈效率; d.光化學淬滅系數P; e. 非光化學淬滅系數NPQ; f. 最快電子傳遞速率rETRmax; g. 最低飽和輻射k

2.2.1.5 非光化學淬滅系數NPQ 三種珊瑚的NPQ在CO2增加時的變化差異很大。650μatm組的NPQ平均為0.63±0.15, 是三個處理組中最低的(χ2=92.0785,<0.0001), 而450和750μatm組無明顯差異。對于, 隨CO2漸漸增加, 其NPQ從450μatm的0.47±0.11升到650μatm的0.77±0.15, 最終增加到750μatm的0.90±0.15, 三組之間差異顯著(χ2=241.742,<0.0001)。而的平均最高NPQ出現在650μatm組, 約為0.97±0.13, 450μatm和750μatm組的平均NPQ無明顯差異。

2.2.1.6 最快電子傳遞速率rETRmax從平均水平來看(圖2f), 不同CO2下和的rETRmax存在顯著差異(χ2=33.1254,<0.0001; χ2= 31.1395,<0.0001)。與相似,在450μatm組的值最低, 而650μatm組的值最大。對于, 當CO2從450μatm增加到750μatm時, rETRmax沒發生明顯變化。隨CO2的增加,的rETRmax由450μatm組的100.3±20上升到750μatm組的128.8±25。

2.2.1.7 最低飽和輻射k從平均水平來看(圖2g), 不同CO2下的k平均水平不存在顯著差異(χ2=1.962,=0.3749)。對于, 當CO2從650μatm增加到750μatm時,k水平明顯上升(=5.50,=0.0052)。而在CO2較低時無較大變化, 當升到750μatm時,k出現顯著的增加(χ2=47.3661,<0.0001)。

2.2.2 低濃度下珊瑚共生藻熒光參數的響應

2.2.2.1當CO2為450μatm時,的七種熒光參數中有三種出現明顯下降 (圖3a):PSII(=-0.9536,<0.0001)、v/m(=-0.7954,= 0.0034)和(=-0.6861,=0.0197)。其它四種參數雖有下降趨勢, 但并不顯著。同時該濃度下,的v/m和NPQ變化與pH呈顯著的正相關(v/m=0.4118,=0.0067; NPQ=0.4808,=0.0013), NPQ還與CO2略呈負相關關系(=-0.3588,=0.0196), 說明低濃度時的v/m和NPQ主要受pH控制。

2.2.2.2與相比,在CO2為450μatm的環境下變化并不大, 只有PSII略微下降(=-0.7262,=0.0114), 其他的熒光參數雖有波動, 但未出現顯著的趨勢(圖3b)。眾多熒光參數與pH、CO2相關性分析結果顯示, 只有v/m的日平均值在該濃度與CO2有略顯著的負相關關系(=-0.6666,=0.0251), 說明CO2的增加會減少的光合產量。

2.2.2.3在CO2為450μatm的環境中,共生藻的熒光參數中有兩種出現了較明顯的下降(圖3c):PSII(=-0.8127,=0.0024)和(=-0.8387,=0.0013)。相關性分析結果表明,P隨pH的增加而增加, 略呈正相關關系(=0.3712,=0.0155), 說明450μatm環境下的P變化主要受pH控制。

圖3 450μatm時珊瑚共生藻熒光參數在實驗期間的變化

2.2.3 中濃度下珊瑚共生藻熒光參數的響應

2.2.3.1在650μatm組中,的七種熒光參數中僅有兩種出現了顯著下降(圖4a):v/m(=-0.8613,=0.0007)和(=-0.8071,=0.0027), 但其下降幅度都不及450μatm組。同時,v/m的日平均值與pH呈較顯著正相關(=0.6586,=0.0275), 說明該濃度下的v/m受到了pH變化的影響。

2.2.3.2與450μatm組相比,在CO2為650μatm時光量子產量并未受到較大影響, 而電子傳遞鏈, 即rETRmax和k均出現明顯下降(=-0.65112,=0.03;=-0.82986,=0.0016), 同時這兩個參數還與pH呈正相關關系,k與CO2呈負相關關系, 說明該組的電子傳遞鏈主要受pH影響(圖4b)。

2.2.3.3與類似,在CO2為650μatm時, 其大多數共生藻熒光參數并未受到太大影響, 僅v/m(=-0.7297,= 0.0108)和(=-0.7080,=0.0148)受到了較明顯抑制, 但抑制程度遠不及450μatm組(圖4c)。但相關分析顯示, 七個所測量的熒光參數的日平均值都與pH呈明顯的正相關關系, 說明650μatm的酸化環境已經明顯影響到了該珊瑚的光合作用。

2.2.4 高濃度下珊瑚共生藻熒光參數的響應

2.2.4.1當CO2增加到750μatm時,共生藻的PSII(=-0.6341,=0.0362)、v/m(=-0.8613,=0.0007)和(=-0.6149,=0.0441)都有明顯的下降, 但下降幅度仍不及450μatm組, 后兩種參數的顯著性水平也不及450μatm組(圖5a)。相關性分析顯示,共生藻各熒光參數的變化與pH或CO2增減沒有明顯的相關關系。

2.2.4.2與CO2為450μatm時類似,在CO2較高的環境下變化也不大, 只有PSII有較明顯的下降(=-0.7809,= 0.0046), 其他的熒光參數雖有波動, 但未出現顯著的趨勢(圖5b)。同時,PSII與pH呈正相關關系(=0.5238,= 0.0004), 與CO2呈負相關關系(=-0.4846,= 0.0011); 與此相反,v/m與pH呈負相關關系(=-0.3143,=0.0454), 與CO2呈正相關關系(=0.3532,=0.0235), 此外,和rETRmax也與CO2有一定的正相關關系(:=0.3591,=0.0211; rETRmax:= 0.3178,=0.0429)。說明在CO2為750μatm的環境下,的PSII主要受pH控制, 而v/m、以及rETRmax主要受CO2影響。

圖4 650μatm時珊瑚共生藻熒光參數在實驗期間的變化

圖5 750μatm時珊瑚共生藻熒光參數在實驗期間的變化

2.2.4.3在CO2較高的環境下,有兩種熒光參數發生了較明顯的下降(圖5c):v/m(=-0.7111,=0.0141)和NPQ(=-0.7755,=0.005)。相關分析結果顯示,PSII和v/m、P和NPQ的日平均值都與pH呈正相關關系, 與CO2呈負相關關系; 而與電子傳遞鏈有關的另外三個參數則與pH呈負相關關系, 與CO2呈正相關關系。說明CO2的增高已嚴重抑制了的光合產量, 但同時刺激了光合系統中電子傳遞鏈的效率。

3 討論

3.1 pCO2增加引起的海洋酸化對珊瑚共生藻光合作用的影響

CO2增加首先改變了海水的碳酸鹽平衡, 本研究建立的模型中, 在其從450μatm升到750μatm的過程中, 海水pH值從8.10±0.02降到7.99±0.04, 最終降到7.92±0.05。海水pH的降低會對珊瑚內部pH梯度產生作用(Marubini, 1999), 最終影響蛋白質性質、細胞膜的滲透性和包括碳酸鈣沉積速率在內的其他生物功能(Gattuso, 2000; Jiang, 2005)。

過去人們普遍認為, 與陸地植物的CO2施肥效應類似, CO2增加會促進珊瑚共生藻的生長, 從而使鈣化速率增加。這一誤區建立在兩個關于珊瑚-藻共生關系的假設上: 1)光合作用的增加會促進鈣化率; 2)共生藻光合作用會隨著CO2的上升而增加。第一個假設建立在珊瑚蟲黃藻在光下的鈣化作用要比黑暗中快這一事實(Kawaguti, 1948; Chalker, 1975), 而且白化珊瑚的鈣化作用會減慢或停止(Leder, 1991)。這一推斷的結果是光合作用促進了鈣化作用。但值得注意的是, 光促鈣化的機制還未完全解開, 有研究者(Cohen, 2003)提出了另一種完全相反的觀點, 認為是鈣化作用促進了光合作用。第二個假設忽略了這一事實: 蟲黃藻主要使用HCO3-為底物進行光合作用, 其次利用CO2(有些是呼吸作用產生的)(Burris, 1983; Goiran, 1996), 且有人發現向海水中添加HCO3-會增強光合作用(Weis, 1993; Herfort, 2008; Marubini, 2008)。本研究中未發現珊瑚的電子傳遞速率隨CO2增加而普遍加快的現象, 說明珊瑚共生藻并不是直接利用CO2進行光合作用。并且, 當大氣CO2增加一倍時水中溶解的CO2濃度會隨之增加100%, 但HCO3-濃度只會增加約14% (Kleypas, 2006); 而本研究模型中,CO2從450μatm增加到750μatm時, HCO3-濃度從1602μmol/kg增加到1774μmol/kg, 僅增加了10.6%, 同時pH下降了0.18個單位, 這相當于海水中H+濃度增加了52%, 因此本研究中CO2的增加并沒引起HCO3-濃度的大幅度增加, 其對共生藻光合作用的促進作用很有限。而CO2增加的另一效應——pH降低成為抑制珊瑚生長的主要因素, 兩種效應相互抵消, 這可能是本研究中有些參數的變化趨勢不顯著的主要原因。

葉綠素熒光技術是監測珊瑚共生藻生理變化的一個實用工具, 本研究運用該技術, 將三種造礁珊瑚置于CO2為450、650和750μatm環境中, 監測了CO2增加導致的酸化環境下珊瑚光合效率的變化。結果顯示, 650μatm時珊瑚的總體光合效率最高, 該處理組三種珊瑚的PSII、v/m和(圖2)平均水平都高于450和750μatm處理組。這三個參數都反映了光合效率的高低以及被用于光合作用的能量多少。但從各處理組實驗期間參數的變化來看,在三個處理組中, 都呈現出v/m和下降的趨勢(圖3—5); 而出現了PSII下降(圖3, 5)、rETRmax減慢和k降低的趨勢(圖4);則出現了光量子產量下降趨勢(圖3—5)。其中, 電子傳遞速率的降低會影響到光合作用的效率, 同時k的降低表明在低輻射下, 珊瑚共生藻的光合效率會達到飽和, 從而更易受到高輻射脅迫造成光損傷, 使珊瑚對輻射的耐受性降低。雖然有些趨勢不顯著, 但即使在光合效率最高的650μatm處理組也有這種下降趨勢, 只是相對來說, 其變動幅度不及另外兩個處理組大, 說明CO2從450μatm增加到650μatm, 并沒有提高珊瑚的光合效率。并且, 若珊瑚長期處于這種環境, 其光合作用也將受到嚴重的抑制。

本研究發現,CO2增加引起的兩種效應——酸化作用與施肥效應, 相互影響、競爭, 同時對珊瑚光合作用起作用。當CO2較低時, pH降低引起的酸化作用強于CO2的施肥效應, 表現在450μatm時,的v/m和NPQ的變化都與pH呈顯著的正相關關系(表4), pH的控制作用較明顯。而當CO2逐漸增加時, 施肥效應漸漸明顯, 表現在650、750μatm時,v/m和NPQ的變化受pH影響減小, 或不受其明顯影響。的v/m與CO2的相關性隨CO2的增加而改變(表4), 在450μatm處理組中v/m與CO2呈負相關, 而到了750μatm處理組卻轉變為正相關關系, 說明施肥效應在高濃度時強于酸化作用, 而作用于蟲黃藻的光合效率。類似地, 其和rETRmax也是在750μatm才顯現出與CO2顯著的正相關關系。CO2增加對的影響主要在高濃度體現出來, 650μatm時所有熒光參數的日均值都與pH有顯著的正相關關系, 而當CO2增加到750μatm時,PSII、v/m、P和NPQ與pH的正相關更顯著, 同時這幾個參數與CO2的負相關性明顯, 但、rETRmax和k這三個與電子傳遞鏈相關的參數在此時有著截然相反的相關性, 同時rETRmax隨著CO2的增加而加快(表4), 表明高濃度的CO2刺激了電子傳遞鏈的效率, 但同時抑制了光合量子的產量及光合效率, 說明此時酸化作用與施肥效應共同作用于。

綜上可見,CO2增加引起的酸化對珊瑚的效應不如明顯, 僅rETRmax和k有較明顯的下降趨勢, 說明酸化作用主要影響其電子傳遞過程。在這種效應下,的光合速率在較低輻射下就能達到飽和狀態, 若輻射進一步增加, 則更易受到光損傷。本研究中, 其PSII明顯下降, 表明電子傳遞速率的降低已影響到光合效率。并且隨CO2增加, 其NPQ的水平越高, 這種光保護機制的激發并不是由光輻射增加引起的, 而是酸化作用使對輻射的耐受性降低, 以至于在正常光照下就會發生抑制現象; 同時也可看出的光保護機制并未受到酸化作用的破壞。

表4 熒光參數與pH、CO2相關性分析

Tab.4 Correlation between fluorescence parameters and pH or pCO2

+: 正相關;-: 負相關; *: 平均值

早在1992年, Raven(1993)就提出珊瑚細胞中存在一種類似藻類的CO2濃縮機制, 它可以有效的吸收和富集HCO3-來維持共生藻的光合作用。這種機制間接地控制了生物體內的pH和CO2流量, 因此外部環境中pH和CO2的下降對其影響并不像人們想像的那么嚴重(Giordano, 2005; Royal Society, 2005)。但同時,CO2增加還會直接影響細胞和組織的pH和緩沖能力(Pelejero, 2010), 繼而影響酶活性、蛋白質結構和離子輸送等過程, 特別是新陳代謝速率較快生物的氧氣輸送過程, 導致組織發生“酸中毒”, 使可利用的能量減少, 降低了蛋白質合成和呼吸活動(P?rtner, 2008)。目前, 鮮少有人對造礁珊瑚及其共生藻在酸化脅迫后的恢復力進行過研究。同高溫脅迫對造礁珊瑚的影響類似, 可以想象, 當海水中的CO2恢復到目前的水平, 只要有足夠的時間并且未受到環境脅迫, 造礁珊瑚可以從周圍環境中獲取正常的共生藻, 以重新建立起珊瑚-藻共生體系, 還可能通過新陳代謝進行自身的修復。但可惜的是, 海洋酸化這一進程是不可逆的。

3.2 珊瑚對海洋酸化響應的種間差異

本研究發現CO2增加對三種珊瑚的影響程度有明顯差異。共生藻的光合作用在酸化作用下受到了嚴重抑制, 光合系統受到損害, 使共生體對輻射的耐受性降低。的光合效率則未受到明顯抑制, 僅電子傳遞鏈受到了破壞。而的電子傳遞鏈雖然在高濃度下受到了施肥效應的明顯刺激作用, 但同時其光合產量與效率不斷受到酸化作用的抑制。Hii等人(2010)曾將兩種珊瑚置于pH為7.90和8.19的環境中, 也發現酸化對不同的珊瑚效應有所差異,在酸化條件下呼吸速率、光合速率、蟲黃藻密度和細胞有絲分裂指數都會明顯降低, 而的凈光合速率無變化, 總光合速率增加。他們認為兩種珊瑚組織的厚度差異是造成這種結果的主要原因。本研究中的珊瑚與其類似,和的組織層要明顯厚于, 因此宿主如此厚的組織層對其下面的蟲黃藻起到保護作用, 使其遠離脅迫環境。Krief等人(2010)認為珊瑚在脅迫環境下, 由于能量有限, 更愿意將有限的能量應用于耗能少的代謝過程。而鈣化作用需要Ca2+-ATP合成酶將質子轉移到鈣化層外來換取Ca2+, 需要耗費大量的能量, 所以宿主將原用于骨骼生長的能量部分轉移到了增加組織生物量上。與此類似, CO2濃縮機制需要用H+-ATP合成酶和碳酸脫水酶將海水中的HCO3-脫水成CO2, 這一高能耗過程在酸化脅迫時被珊瑚擱置于次要位置。同時, 珊瑚組織厚度的增加間接地增加了緩沖層的厚度, 從而降低了外界脅迫對共生藻的威脅水平。

對珊瑚的白化研究發現, 枝狀珊瑚一般比塊狀珊瑚更易白化, 如2003年夏威夷群島白化的珊瑚主要是薔薇珊瑚屬()和杯形珊瑚屬(), 而塊狀濱珊瑚()白化的很少(Aeby, 2003)。李淑等人(2008)進行的高溫脅迫實驗表明, 在同樣的脅迫環境下(32°C, 72h), 枝狀的鹿角和杯形珊瑚共生藻平均損失了60.7%, 而葉片狀的卻只損失了14.9%。時翔等(2008)在探索磷酸鹽脅迫對珊瑚的影響時發現, 與相比,在脅迫后受到的抑制程度較小、恢復時間較短且恢復程度更高。可見, 即使是同一屬的珊瑚其對脅迫的抵抗力也有所差異, 因此不同的珊瑚種對環境脅迫的抵抗程度不同。

4 結論

本研究采用葉綠素熒光技術, 通過模擬海南島三亞鹿回頭珊瑚礁海域狀況, 建立了實驗室模型, 通過不同CO2濃度海水環境下的珊瑚生長實驗, 開展了CO2濃度升高及其導致的海水酸化對造礁石珊瑚蟲黃藻光合效率的影響研究。主要結論如下:

(1) 水體CO2為650μatm時, 珊瑚的總體光合效率(PSII、v/m和)都高于水體CO2為450μatm和750μatm時的水平。實驗期間各參數的具體變化表明, 即使在各熒光參數的平均值都相對較高的650μatm組, 隨著脅迫時間的延長, 珊瑚的熒光參數都會呈現不同程度的下降趨勢。

(2) 研究發現, 珊瑚對CO2增加引起的海洋酸化的響應呈現較明顯的種間差異。其中在實驗環境中僅PSII、rETRmax和k出現明顯下降, 說明CO2上升僅對電子傳遞鏈有抑制作用。而和的光量子產量(PSII和v/m)和有顯著降低, 說明CO2的增加已經影響到了這兩種珊瑚的光合系統。

(3) 實驗過程中,CO2增加引起的酸化作用與施肥效應此消彼長, 共同作用于珊瑚。水體CO2為450μatm時,共生藻的PSII、v/m和的下降幅度都要高于750μatm, 而且450μatm組的v/m和NPQ與pH均呈明顯的正相關。隨著CO2的增加, 這幾個參數與pH的相關關系逐漸減弱, 當上升到750μatm時,的v/m、和rETRmax的變化與CO2有均顯著的正相關關系, 而與pH變化無關。特別是共生藻的光合作用在高濃度時同時顯現出兩種截然相反的相關關系。這說明CO2濃度較低時, 酸化作用強于CO2的施肥效應, 主導著珊瑚共生藻的變化, 而隨著CO2增加, 施肥效應越加明顯, 與酸化作用競爭, 共同對珊瑚起作用, 使得參數在實驗過程不斷的波動。

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EXPERIMENTAL STUDY ON THE IMPACT OF OCEAN ACIDIFICATION ON PHOTOSYNTHESIS EFFICIENCY IN SYMBIOTIC ZOOXANTHELLAE OF CORALS

ZHOU Jie1, 2, YU Ke-Fu1, SHI Qi1

(1. South China Institute of Oceanology, CAS, Guangzhou 510301, China; 2. Hainan Tropical Marine Biology Research Station, CAS, Sanya 572000, China)

Ocean acidification as a phenomenon of lowering pH in the ocean is believed caused by the increase in concentration of CO2at atmosphere, and it has become a global concern on the environmental threat in recent year. Ocean acidification has already threatened coral reefs and calcifying organisms. Indicated by latest forecast models and field data, the consequences caused by ocean acidification may be much more severe than forecast previously. The objectives of this short-term study are to investigate the viability of three ecologically important reef-building coral species,,,and. Corals were exposed to highCO2conditions, during which changes in physiological parameters were monitored. Fragments of corals were kept for 10 days under controlled aquarium conditions characterized by elevatedCO2conditions, i.e.CO2values at 450, 650, and 750 μatm. Fluorescence spectra show that the gross photosynthetic efficiency was highest at 650 μatm ofCO2in seawater. During 10-day experiments, with the time lasting in the acidified seawater, parameters of fluorescence presented a tendency of decrease in diverse degrees, although the responses of the three corals are not consistent with each other. WhenCO2was low, acidification that controlled the changes of zooxanthellae was stronger than fertilization induced by increasing CO2. As theCO2increases, the fertilization became apparent, coral assemblage started to fight against acidification for survival, leading to the variations of fluorescence parameters.

ocean acidification;CO2; scleractinian coral; photosynthetic efficiency; acidification effect; fertilization effect

10.11693/hyhz20121221001

* 國家重大科學研究計劃課題, 2013CB956102號; 國家自然科學基金項目, 40830852號, 41025007號, 41272199號。

周潔, 博士研究生, E-mail: zhoujielyg@sina.com

2012-12-21,

2013-01-31

P734