萬山汞礦區彈琴蛙重金屬富集與組織關聯分析

摘 要：為了解萬山汞礦區彈琴蛙（Nidirana adenopleura）組織重金屬富集特征及其關聯，對萬山汞礦區典型農田生境內彈琴蛙組織（肝臟、皮膚、股骨、肌肉和趾骨）中鉻（Cr）、錳（Mn）、鎳（Ni）、銅（Cu）、鋅（Zn）、鎘（Cd）、鉛（Pb）、砷（As）、硒（Se）和汞（Hg）這10種重金屬元素的生物富集特征差異進行分析，結合非負矩陣分解分析法識別重金屬元素的來源及貢獻，并通過灰色關聯度分析法分析彈琴蛙組織重金屬元素間的關聯性。結果表明：重金屬元素在萬山汞礦區彈琴蛙體內富集程度不同，平均質量分數由大到小依次為Zn、Cu、Mn、Pb、Se、Cr、Hg、Cd、Ni、As；Cu、Se、Cr、Ni、Cd和Hg主要富集在肝臟組織中，Mn、Zn和Pb主要富集在股骨和趾骨組織中，As主要富集在肌肉組織中。基于非負矩陣分解和相關分析，Hg、Cu、Cr、Pb 和Se主要源于汞礦開采，As主要來源于農業活動，Mn主要來源于錳礦冶煉，Ni、Zn和Cd來源于多種復合途徑。總之，兩棲動物趾骨具有較好的生物指示作用，可作為一種非致命性的檢測方法，用于動物重金屬污染的研究。研究結果可為萬山汞礦區環境污染防控和野生動物保護提供科學依據。

關鍵詞：重金屬；生物富集；彈琴蛙；汞礦

中圖分類號：Q89；X171

文獻標識碼：A

文章編號：2310 - 1490（2024）- 03 - 0596 - 11

DOI：10.12375/ysdwxb.20240316

重金屬對環境的污染被認為是生態學研究的關鍵問題之一［1］，會對野生動物及環境造成嚴重危害［2］，威脅生態安全。采礦活動是環境重金屬最重要的人為污染源之一，會導致周邊生態系統有較高的污染風險［3］。萬山汞礦曾是我國最大的汞礦，已有600多年的開采歷史［4］，已于2004年關閉［5］。大規模的汞礦開采和冶煉活動已對周邊河流［6］、土壤［4］、植被［7］和大氣［8］等多個環境領域造成不同程度的重金屬污染，而域內產的大米是居民健康風險的主要來源［9］。

目前，關于野生動物重金屬污染的研究集中在兩棲動物方面，特別是無尾兩棲動物，這是因為它們對環境變化較為敏感，是水生和陸生生態系統食物鏈的關鍵組成部分［10］，環境污染被認為是全球兩棲動物數量下降的主要原因［11］。兩棲動物具有特殊的生活史及高滲透性皮膚，環境重金屬等污染物可通過皮膚、呼吸和食物進入其體內，導致其更易受到環境重金屬的污染［3］。這些因素表明，兩棲動物可能是較好的指示生物，越來越多的研究利用兩棲動物進行重金屬等污染物的監測［3，12］。

彈琴蛙（Nidirana adenopleura）屬蛙科（Ranidae）琴蛙屬（Nidirana），廣泛分布于我國重慶、云南、貴州、安徽和浙江等南方地區，多生活在農作區及其附近水塘內，種群數量多［13］。農業活動同樣也是環境重金屬的污染來源之一，農田長期使用農藥、殺蟲劑和除草劑，會導致銅（Cu）、鋅（Zn）、鎳（Ni）和鎘（Cd）等多種重金屬的積累［5］。已有研究表明，萬山汞礦區農田土壤重金屬為重度污染［14］，農產品受到不同程度的重金屬污染［9］，但在該區域重金屬開采造成污染的背景下，關于農業活動等人為因素導致的重金屬復合污染生境中的野生動物重金屬復合污染的研究較少。因此，本研究以萬山汞礦區農田生境中的彈琴蛙為研究對象，在分析彈琴蛙組織重金屬元素富集特征的基礎上，結合非負矩陣分解（nonnegativematrix factorization，NMF）分析法來識別重金屬元素的來源及貢獻，并通過灰色關聯度分析法（greyrelational analysis，GRA）分析彈琴蛙組織重金屬的關聯性，以探討兩棲動物趾骨作為重金屬污染的生物指示作用。

1 研究區概況

萬山汞礦位于貴州省銅仁市東南部，呈現出亞熱帶濕潤季風氣候［4］。主要河流下溪河和敖寨河均源于汞礦區，下游并入瓦屋河［5］。萬山汞礦地勢較高，且處于喀斯特溶巖地區，重金屬污染物仍可通過徑流、降水和風等方式輸送到周邊區域［3］，對下游農田構成潛在環境污染風險［6］。瓦屋侗族鄉位于萬山汞礦東北部下游區域，境內主要河流為瓦屋河，是重要的農業區，其灌溉水主要由河流提供［4］。本研究選擇瓦屋侗族鄉典型稻田生境作為彈琴蛙的取樣區。

2 材料與方法

2. 1 樣品采集與處理

在瓦屋侗族鄉周邊選擇3處稻田作為彈琴蛙取樣區，在每處取樣區隨機捕捉體型相近的雄性彈琴蛙成體（體長55 mm左右）［13］各5只，共捕捉彈琴蛙15只，具體取樣位置見圖1。捕捉的彈琴蛙個體平均體長為（55. 50±0. 58） mm，平均體質量為（12. 37±0. 80） g，帶回實驗室解剖并取其肝臟、皮膚、股骨和肌肉，依次用自來水、去離子水充分洗滌，放入烘箱烘干至恒質量，研磨粉碎待用。趾骨選擇右后肢第5根腳趾，用蒸餾水沖洗后，剪刀去除皮膚和肌肉組織，然后使用30%的過氧化氫清洗結膜組織，再用去離子水充分洗滌趾骨樣品，最后放入烘箱烘干至恒質量［15］。本研究通過了銅仁學院科學研究倫理委員會的審查（審批同意書編號：TU20231005）。

2. 2 樣品測定與分析

根據萬山汞礦區環境重金屬污染特征，選擇10種重金屬（類金屬）元素進行分析。鉻（Cr）、錳（Mn）、Ni、Cu、Zn、Cd、鉛（Pb）和砷（As）采用電感耦合等離子體質譜法（inductively coupled plasma mass spectrometry，ICP-MS）測定，硒（Se）和汞（Hg）采用原子熒光光譜法（atomic fluorescence spectrometry，AFS）測定。采用生物標準物質（扇貝，GB10024）監測實驗過程，每組樣品設置空白對照樣，相對標準偏差控制在5%以內。

2. 3 生物富集系數

生物富集系數（bioaccumulation factor，BAF）是生物體或其特定組織中的化學化合物濃度與其在周圍環境中的濃度比值［15］，可反映生物體對環境重金屬的富集能力［16］，計算公式

BAF = Cb /Cf 。

式中：Cb為彈琴蛙各組織中的重金屬含量，Cf為環境中的土壤重金屬含量。在本研究中，組織和土壤重金屬均以干質量計，mg/kg。如果BAFgt;1. 00，則表明具有潛在的富集風險。

2. 4 土壤重金屬背景值

萬山汞礦區土壤重金屬污染已有較多研究，本研究以最新研究成果作為研究區土壤環境重金屬背景值。Cr、Mn、Ni、Cu、Zn、Cd、Pb、As和Hg的質量分數來源于Liu 等［4］的研究，Se 的質量分數來源于Chang等［17］的研究（表1）。

2. 5 重金屬來源分析模型

利用R 4. 3. 1軟件中的NMF包計算并分析彈琴蛙體內重金屬元素的來源及貢獻，分別對設置為3～8個因子數量［18］的模型進行分析，并根據殘差減少率和因子解釋程度確定最適合該模型的因子數量。最終，本研究采用3因子模型的計算結果。

2. 6 灰色關聯度分析（GRA）

GRA是基于灰色系統的多因素分析方法［19］，能夠描述各因素關系的強弱、大小和次序［20?21］。本研究通過計算灰色關聯度來分析彈琴蛙趾骨與肝臟、股骨、肌肉和皮膚重金屬元素含量的關聯程度。關聯度值越接近1. 00，關聯度越強，當該值≥0. 50時，通常表明關聯度顯著［21］。

2. 7 數據處理與統計分析

在彈琴蛙組織重金屬檢測過程中，部分樣品在檢測限下未被檢出。針對這種情況，若某種組織50%以上的樣品檢測結果高于檢測限，則被認為是“檢測到”。濃度值低于檢測限，但認為是“檢測到”的組織樣品，被替換為每種元素檢測限值的一半，而檢測頻率低于50%的結果不進行多變量統計分析［22］。本研究中的部分數據不符合正態分布，利用非參數Kruskal-Wallis檢驗法比較重金屬元素含量的差異。采用Spearman相關秩次檢驗進行組織間、元素間的相關性分析，以plt;0. 05為有顯著差異。以上數據分析在SPSS 27. 0軟件中進行，采用Origin 2022作圖。

3 結果與分析

3. 1 組織重金屬質量分數及分布

通過分析彈琴蛙組織樣品的檢測頻率，發現Cr、Mn、Ni、Cu、Zn、Cd、Pb和Hg這8種重金屬元素在肝臟、股骨、肌肉、皮膚和趾骨內均被檢測到，As在肝臟、股骨、肌肉和趾骨內被檢測到，Se在肝臟、股骨、肌肉和皮膚內被檢測到（表2）。

重金屬元素在萬山汞礦區彈琴蛙體內蓄積程度不同，彈琴蛙體內重金屬平均質量分數由大到小依次為Zn、Cu、Mn、Pb、Se、Cr、Hg、Cd、Ni、As。Zn在彈琴蛙體內平均質量分數最高，達（581. 75±8. 36）mg/kg，Cu 和Mn 次之，平均質量分數分別為（384. 58±18. 68）、（308. 51±19. 41）mg/kg。在非必需元素中，Pb平均質量分數相對較高，為（14. 29±1. 53）mg/kg，可能對彈琴蛙的健康產生一定影響。As的平均質量分數在所有元素中相對最低，僅為（0. 08±0. 01）mg/kg（ 圖2）。

通過對不同組織重金屬元素平均質量分數的分析發現，重金屬元素在彈琴蛙不同組織間的質量分數均存在顯著差異（plt;0. 05），肝臟是重金屬元素的主要蓄積部位。Cu、Se、Cr、Ni、Cd和Hg六種元素主要蓄積在肝臟組織中，且質量分數顯著高于其他組織（plt;0. 05）。Mn、Zn和Pb三種元素主要蓄積在股骨和趾骨中，且質量分數顯著高于其他組織（plt;0. 05）。As主要蓄積在肌肉組織中，且質量分數顯著高于其他組織（plt;0. 05）（圖3）。

3. 2 重金屬生物富集特征

為評估彈琴蛙對環境重金屬元素的生物富集特征及富集風險，分別計算其各組織對土壤中不同重金屬元素的生物富集系數（圖4）。彈琴蛙對土壤中重金屬元素的富集作用較低，各組織對土壤中Cr、Mn、Ni、As、Pb 和Hg 六種元素的富集系數均小于1. 00，表明具有較低的富集風險。肝臟對土壤中Cu、Se和Cd三種元素的富集風險較高，特別是Cu的富集系數達14. 45。彈琴蛙股骨、皮膚和趾骨對Zn存在一定的富集作用，但富集風險相對較低，富集系數均在1. 50以下。

3. 3 重金屬來源分析

為分析彈琴蛙體內重金屬元素的來源，對10種重金屬元素的含量進行Spearman 相關性分析（圖5）。當元素間存在顯著正相關關系時，可能具有相同或者相似的來源。Hg—Pb（0. 59）和Hg—Se（0. 52）呈顯著正相關關系（plt;0. 05），可能Pb和Se與萬山汞礦開采有關。Pb—Cd（0. 56）、Pb—Ni（0. 51）和Cu—Cr（0. 66）呈顯著正相關關系（plt;0. 05），可能這些重金屬元素存在共同或相似的來源。As—Cu（-0. 69）呈顯著負相關關系（plt;0. 05），可能這兩種元素環境來源不同。

基于NMF進一步對彈琴蛙體內重金屬元素的環境來源進行解析，最適合模型的因子數量為3個，各重金屬元素的來源占比情況見圖6。

因子1的貢獻率為18. 67%，載荷較高的重金屬元素為Hg（70. 87%）、Cu（67. 97%）、Cr（66. 85%）、Pb（55. 89%）和Se（51. 12%）。因子2 的貢獻率為32. 76%，載荷較高的重金屬元素為As（50. 35%）。因子3的貢獻率為48. 57%，載荷較高的重金屬元素為Mn（61. 92%）。Ni、Zn和Cd在3種因子下的載荷均不高，可能這3種元素具有不同或者多種來源。

3. 4 組織重金屬的關聯性

除Se以外，其他9種重金屬元素在趾骨組織中均被檢測到，對趾骨與其他4種組織重金屬元素間的相關性進行分析，以了解趾骨與其他組織重金屬元素的關聯性（圖7）。趾骨與其他組織重金屬元素的相關系數較大，且絕大部分為正相關關系。趾骨與肝臟組織中As和Hg的含量、與股骨組織中Mn、Pb和Hg的含量、與肌肉組織中Cr和Hg的含量以及與皮膚組織中Hg 的含量均呈顯著正相關關系（plt;0. 05）。

進一步利用GRA 分析彈琴蛙趾骨與肝臟、股骨、肌肉和皮膚重金屬元素含量的關聯程度（圖8）。趾骨中Se未被檢測到，皮膚中As未被檢測到，未進行分析。趾骨與其他組織重金屬元素含量關聯程度較高、關聯性較強，關聯度均大于0. 50。趾骨與肝臟中Cd的關聯度相對最高，為0. 88；趾骨與股骨中Cu的關聯度相對最低，為0. 60。

4 討論

4. 1 彈琴蛙重金屬富集特征

重金屬元素在彈琴蛙體內富集特征存在一定差異，Zn平均質量分數相對最高，動物體內Zn是僅次于Fe的第二大微量元素，這與已有的兩棲動物研究結果［23］一致，可能與萬山汞礦區土壤中Zn屬中度污染［24］有關。非必需元素Pb的平均質量分數相對較高，但彈琴蛙對土壤中Pb的富集風險較低，Pb可能來源于其他環境介質。Hg作為萬山汞礦區土壤主要的重金屬污染物，雖存在極強的生態風險［25］，但對彈琴蛙的富集風險較低，這可能與區域內Hg的大氣沉降來源有關［26］，本研究中彈琴蛙的取樣區距萬山汞礦存在一定距離，對其影響相對較小。As在彈琴蛙各組織內的質量分數均相對較低，且具有較低的富集風險，這可能是萬山汞礦區As污染程度不重，屬清潔狀態［26］所致。

肝臟在有毒物質解毒中發揮核心作用［27］，重金屬元素易富集于肝臟［28］。在本研究中，肝臟是彈琴蛙重金屬元素的主要蓄積部位，導致肝臟對土壤中Cu、Se和Cd這3種元素具有較高的富集風險，但是重金屬元素在各組織中的富集程度也存在一定差異［29］。Mn、Zn和Pb這3種元素主要富集在彈琴蛙的股骨和趾骨中，這是由于Zn對骨骼生長具有重要作用，骨作為鈣化組織［30］對Pb的富集作用較強［31］、對Mn的富集系數較高［32］所致。As主要富集在肌肉組織中，這與澤陸蛙（Fejervarya multistriata）重金屬富集的研究結果［23］一致。

4. 2 重金屬污染源解析

萬山汞礦周邊重金屬污染問題突出［26］。在本研究中，彈琴蛙取樣區位于萬山汞礦區下游的瓦屋侗族鄉周邊，重金屬元素由于水力傳輸、大氣沉降等的原因輸入，導致該區仍受到多種重金屬的污染［4］。該區汞礦石表現出高Cu、Hg和Pb的特點［33］，Se是汞礦床礦物基質中重要的共存元素［34］。因此，基于NMF和相關分析結果，Hg、Cu、Cr、Pb和Se這5種元素具有較高的同源性，可能主要源于萬山悠久的汞礦開采活動。As受人為干擾影響大［35］，彈琴蛙個體采集于稻田，農藥、殺蟲劑和除草劑的長期使用易造成As的積累［36］，As可能主要來源于農業活動。司前大壩周邊的錳礦冶煉導致瓦屋侗族鄉的Mn污染，這一區域農產品中Mn的危害指數高于Hg［9］，導致Mn的貢獻率較高，Mn可能主要來源于錳礦冶煉活動。Ni、Cd 與Pb 均呈顯著正相關關系（plt;0. 05），但在NMF中，Ni、Zn和Cd這3種元素在3種因子下的載荷均不高，這3種元素可能來源于多種復合途徑。

4. 3 趾骨的生物指示作用

兩棲動物在水生生態系統中分布廣泛，在許多研究中被認為是各種污染物的指示生物［1，37］。在本研究中，10種重金屬元素在彈琴蛙絕大部分組織中均被檢測到，表明作為區域優勢種的彈琴蛙同樣可作為監測重金屬污染的指示生物。

目前，在兩棲動物重金屬污染的研究中多采用組織破壞性取樣技術，如取動物的肝臟、腎臟和肌肉等［32，38?39］，但這些取樣方法均需要以殺死動物為代價，這與動物保護目標相沖突［40］。本研究發現，彈琴蛙趾骨與肝臟、股骨、肌肉和皮膚重金屬元素含量絕大部分呈正相關關系，趾骨與其他組織的關聯程度較高、關聯性較強，表明趾骨具有較好的生物指示作用。因此，在今后的研究中沒必要為監測重金屬污染而殺死這些兩棲動物，以兩棲動物趾骨為重金屬分析材料，用于動物重金屬污染的研究，是簡單、安全和非致命性的檢測方法，趾骨可作為評估區域內兩棲動物體內主要重金屬富集特征及環境污染的生物指示物。

5 結論

（1）重金屬元素在萬山汞礦區彈琴蛙體內的富集程度不同，其平均質量分數由大到小依次為Zn、Cu、Mn、Pb、Se、Cr、Hg、Cd、Ni和As。

（2）Cu、Se、Cr、Ni、Cd和Hg主要富集在肝臟組織中，Mn、Zn和Pb主要富集在股骨和趾骨組織中，As主要富集在肌肉組織中。肝臟對土壤中Cu、Se和Cd這3種元素的富集風險較高，對其他重金屬元素的富集風險相對較低。

（3）基于NMF 和相關分析，Hg、Cu、Cr、Pb 和Se主要源于汞礦開采，As主要來源于農業活動，Mn主要來源于錳礦冶煉，Ni、Zn 和Cd 來源于多種復合途徑。

（4）兩棲動物趾骨具有較好的生物指示作用，可作為一種非致命性的檢測樣本。

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