氮磷養(yǎng)分介導(dǎo)的植物–微生物互作研究進(jìn)展

摘要： 氮、磷是植物生長發(fā)育所必需的大量營養(yǎng)元素，植物對氮磷養(yǎng)分的高效吸收利用與外界環(huán)境密切相關(guān)，同時(shí)氮磷養(yǎng)分又會(huì)影響植物的環(huán)境適應(yīng)性。為此，植物如何整合適應(yīng)不同的外部環(huán)境，特別是生物環(huán)境，以實(shí)現(xiàn)氮磷養(yǎng)分的高效吸收利用，是植物營養(yǎng)研究領(lǐng)域的前沿新熱點(diǎn)。本文對近年來氮磷養(yǎng)分介導(dǎo)的植物?微生物互作研究進(jìn)展進(jìn)行綜述，主要涉及氮磷養(yǎng)分介導(dǎo)的有益和有害生物互作研究，闡釋了氮磷核心轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子NLPs 和PHRs 在調(diào)控植物?微生物互作過程中的重要作用，總結(jié)了植物體內(nèi)磷素感受蛋白SPXs 在調(diào)控植物?微生物互作過程中的功能多樣性。此外，本文還對未來氮磷養(yǎng)分介導(dǎo)的植物?微生物互作研究的關(guān)鍵點(diǎn)進(jìn)行了展望。

關(guān)鍵詞： 氮； 磷； 植物微生物互作； 有益生物； 有害生物

氮（nitrogen，N） 和磷（phosphorus，P） 是植物生長發(fā)育所必需的大量營養(yǎng)元素。對農(nóng)作物而言，土壤逆境、養(yǎng)分狀況、氣候條件等諸多因素都會(huì)對其產(chǎn)量和品質(zhì)產(chǎn)生重要影響，而氮磷養(yǎng)分在土壤中的生物有效性是諸多影響因素中的關(guān)鍵因子之一[1?2]。因此，植物氮磷養(yǎng)分的高效吸收利用是植物營養(yǎng)領(lǐng)域關(guān)注的重要科學(xué)問題。在復(fù)雜的生態(tài)環(huán)境中，植物氮磷養(yǎng)分的吸收利用不僅會(huì)受到土壤氮磷養(yǎng)分狀態(tài)的影響，還會(huì)受到其它不同環(huán)境因素的影響，如不同的生物環(huán)境（有益微生物、病害、蟲害等）。近年來，隨著分子生物學(xué)研究的深入及基因測序技術(shù)的發(fā)展，越來越多的研究發(fā)現(xiàn)植物生長的生物環(huán)境與其氮磷養(yǎng)分的高效吸收利用密切相關(guān)，與之對應(yīng)的氮磷養(yǎng)分的供給狀態(tài)又會(huì)改變植物對生物環(huán)境的適應(yīng)性。鑒于此，本文綜述了近年來氮磷養(yǎng)分介導(dǎo)的植物生物互作研究進(jìn)展，包括有益微生物與植物互作及有害微生物與植物互作研究（圖1）。此外，本文還對未來氮磷養(yǎng)分介導(dǎo)的植物生物互作關(guān)鍵點(diǎn)進(jìn)行了展望，并提出了土壤氮磷養(yǎng)分高效利用的生物改良新路徑。

1 氮磷養(yǎng)分對植物與有益微生物互作的影響

植物與其它有益微生物相互作用主要建立的是互惠共生關(guān)系，通過物質(zhì)交換滿足各自所需。植物的氮磷養(yǎng)分狀態(tài)對相關(guān)互作過程有重要影響。目前研究比較多的是氮磷養(yǎng)分對豆科植物與固氮菌之間共生互作過程的調(diào)控機(jī)制。根瘤菌與植物根系互作主要涉及以下幾個(gè)過程：豆科植物分泌黃酮類物質(zhì)到土壤招募固氮菌，同時(shí)固氮菌分泌結(jié)瘤因子（LCOs/NFs） 到根際，此后植物根系表皮細(xì)胞質(zhì)膜上的結(jié)瘤因子受體蛋白感知并傳遞結(jié)瘤信號啟動(dòng)根瘤的生長發(fā)育并固氮[3?5]。當(dāng)土壤環(huán)境中的硝酸鹽缺乏時(shí)，豆科植物中根瘤菌的生物固氮過程會(huì)受到促進(jìn)；相反，當(dāng)土壤環(huán)境中的硝酸鹽充足時(shí)，固氮菌誘導(dǎo)的根瘤形成過程會(huì)受到顯著抑制[6?8]。在氮養(yǎng)分介導(dǎo)的豆科植物?根瘤菌互作過程中，硝酸根誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄抑制子NLPs 是調(diào)控生物固氮的重要因子[8]。硝酸根通過誘導(dǎo)NLPs 蛋白磷酸化并進(jìn)入細(xì)胞核抑制下游結(jié)瘤基因的表達(dá)，來抑制根系結(jié)瘤。研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)百脈根中的LjNLP4 基因或苜蓿中的MtNLP1/3/4/5 基因功能活性受到抑制時(shí)，即使外界硝酸鹽含量很高時(shí)也能產(chǎn)生大量根瘤；而當(dāng)LjNLP4 和MtNLP1 基因表達(dá)時(shí)，高硝酸鹽濃度會(huì)極大地抑制根瘤的形成[9]。

與硝酸鹽類似，磷酸鹽在根瘤菌與植物的互作過程中也發(fā)揮重要作用。根瘤菌誘導(dǎo)的根瘤生長需要充足的無機(jī)磷來維持。低磷脅迫通過抑制根瘤菌中結(jié)瘤因子的合成及固氮酶活性，或者通過抑制根瘤生長來影響根瘤菌的生物固氮[10?13]。此外，低磷脅迫還可以通過抑制光合作用來限制宿主植物向根瘤菌供給碳源，從而抑制根瘤的生長[14]。在磷養(yǎng)分介導(dǎo)的豆科植物?根瘤菌互作分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中，磷養(yǎng)分的核心調(diào)控因子PHOSPHATE STARVATION RESPONSE（PHR）、PHR-like （PHL） 和質(zhì)膜上的無機(jī)磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白PHT1 發(fā)揮著重要作用[10， 15]。在大豆中，GmPHR1 和GmPHT1;11 在根瘤組織不同細(xì)胞中表達(dá)，以調(diào)控根瘤中無機(jī)磷的供給，從而影響根瘤的形成和生長。進(jìn)一步的研究發(fā)現(xiàn)，增強(qiáng)GmPHT1;11 基因的表達(dá)可以顯著提高根瘤重量，但根瘤數(shù)目會(huì)減少[15]。此外，大豆中的磷素感受蛋白SPXs 對根瘤的生長調(diào)控也發(fā)揮關(guān)鍵作用，最近的研究發(fā)現(xiàn)增強(qiáng)大豆根瘤組織特異表達(dá)的GmSPX5 基因能顯著促進(jìn)根瘤的生長[16]。另外有研究表明，低磷脅迫可以通過誘導(dǎo)miR2111的表達(dá)，從而抑制結(jié)瘤因子TML 的表達(dá)，最終抑制根瘤產(chǎn)生和生長[17]。

氮磷養(yǎng)分除了在調(diào)控植物?根瘤菌互作過程中發(fā)揮作用以外，還在調(diào)控植物與叢枝菌根真菌（AM） 的互作過程中發(fā)揮關(guān)鍵作用，其中磷養(yǎng)分發(fā)揮主導(dǎo)作用[18]。按照目前的研究認(rèn)知有超過80% 的植物能與AM 建立互作共生關(guān)系，宿主植物為AM 提供碳源，而AM 向植物提供氮磷等礦質(zhì)營養(yǎng)和水分[19?20]。植物?AM 共生體系的建成主要涉及以下幾個(gè)過程：植物合成的獨(dú)腳金內(nèi)酯（SL） 分泌到根際誘導(dǎo)AM 孢子萌發(fā)；萌發(fā)孢子產(chǎn)生的AM 菌絲分泌菌根因子（Mycfactor）；根系表皮細(xì)胞質(zhì)膜上的菌根因子受體蛋白識別菌根因子并啟動(dòng)植物體內(nèi)的信號響應(yīng)，使菌絲能進(jìn)入植物根系；此后菌絲進(jìn)入皮層細(xì)胞形成植物?AM的共生體，并展開物質(zhì)交換。在植物和AM 的互作過程中，磷養(yǎng)分發(fā)揮著非常關(guān)鍵的作用，磷匱乏時(shí)會(huì)促進(jìn)AM?植物共生體的形成，而磷充足時(shí)則會(huì)抑制AM 在植物根系的定殖[21?23]。目前，對磷養(yǎng)分依賴的植物?AM 共生體系建成調(diào)控的分子機(jī)制已經(jīng)有比較深入的了解，其中由磷養(yǎng)分信號激活轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子PHRs 和磷信號抑制因子SPXs 組成的磷饑餓應(yīng)答調(diào)控系統(tǒng)發(fā)揮著關(guān)鍵作用[24]。當(dāng)磷養(yǎng)分匱乏時(shí)，PHRs可以激活磷養(yǎng)分依賴的獨(dú)腳金內(nèi)酯生物合成過程，并將獨(dú)腳金內(nèi)酯分泌到根際，促進(jìn)AM 孢子萌發(fā)，相反，當(dāng)磷養(yǎng)分充足時(shí)該過程受到抑制[25]。在水稻中，低磷脅迫可以通過激活PHRs 來誘導(dǎo)轉(zhuǎn)錄因子NSP1/2 的轉(zhuǎn)錄，NSP1/2 則進(jìn)一步直接激活獨(dú)腳金內(nèi)酯合成路徑關(guān)鍵酶編碼基因D10、D17、D27 等的表達(dá)，以此增加獨(dú)腳金內(nèi)酯合成量[26]。此外，研究發(fā)現(xiàn)大量AM 誘導(dǎo)的基因含有PHRs 的結(jié)合基序P1BS 元件[27]，進(jìn)一步的研究表明這些基因大部分都是PHRs直接調(diào)控的下游基因[24， 28]。因此，當(dāng)PHRs 基因突變時(shí)，AM 的定殖和生長過程都會(huì)受到顯著的抑制[24， 28?29]。當(dāng)SPXs 基因突變時(shí)，對AM 的定殖和生長的影響在不同物種中有所不同。水稻spx1/2/3/5 四重突變體和番茄spx1 突變體表現(xiàn)出較高的根系定殖率，增強(qiáng)這些基因的表達(dá)則導(dǎo)致AM 在根系中的定殖率下降[24， 29]。而在豆科紫花苜蓿中，在含叢枝的細(xì)胞中特異增強(qiáng)表達(dá)SPX1/3 或突變這兩個(gè)基因都減少了AM 的定殖[30]。這些研究結(jié)果暗示，不同物種SPX 基因在AM 的定殖和生長調(diào)控中發(fā)揮不同甚至是相反的功能。

氮對AM 的定殖和生長都有影響，但是影響有限，沒有磷養(yǎng)分顯著[18， 31]。研究發(fā)現(xiàn)，高硝酸鹽（NO3–）對AM 共生的抑制作用強(qiáng)于銨鹽（NH4+）[32]。與無機(jī)磷對AM 定殖的抑制相比，植物氮養(yǎng)分狀態(tài)對AM 定殖的影響則比較復(fù)雜，而且其影響程度總是與植物無機(jī)磷的狀態(tài)相關(guān)。盡管達(dá)到抑制AM 的確切氮濃度因植物種類和實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)的差異而有所不同，一般情況下低氮和中等氮供應(yīng)會(huì)增加菌根定殖水平，高氮?jiǎng)t會(huì)減少菌根定殖[33?34]。高氮抑制AM 共生的主要機(jī)制可能是由于氮誘導(dǎo)的土壤酸化，因?yàn)橥寥浪峄瘯?huì)顯著抑制AM 的定殖率[35]。此外，由于氮和磷之間存在密切的分子信號互作，硝酸鹽可以激活植物對磷酸鹽的獲取和利用[36?37]，這說明植物氮磷供給狀況對AM 共生的影響也是相互關(guān)聯(lián)的。一方面，植株氮素對AM 共生的影響受植株無機(jī)磷狀態(tài)的影響，當(dāng)無機(jī)磷有限時(shí)，供應(yīng)氮會(huì)顯著提高菌根定殖水平[38]，在磷素充足而氮匱乏條件下，植株中氮濃度和氮磷比都低，導(dǎo)致AM 定殖量增加，相比之下，在氮含量和氮磷比都高的植株中，AM 定殖水平顯著降低[39]。另一方面，在高磷供應(yīng)下觀察到的AM定殖抑制也取決于植株的氮狀態(tài)。研究發(fā)現(xiàn)，氮饑餓脅迫可以部分解除高無機(jī)磷對AM 定殖的抑制作用[40]。因此，低無機(jī)磷促進(jìn)菌根共生，而氮對菌根共生的調(diào)節(jié)依賴于植物無機(jī)磷狀態(tài)。

氮磷養(yǎng)分除了對根瘤菌和叢枝菌根真菌的定殖和生長有重要影響外，還會(huì)影響其它很多有益真菌或細(xì)菌與植物的共生過程。盡管目前的研究發(fā)現(xiàn)，毛霉菌屬根系內(nèi)生菌的共生和木本植物外生菌根真菌的共生對植物獲取無機(jī)磷營養(yǎng)也有重要貢獻(xiàn)[41?43]，但人們對這些相關(guān)的分子調(diào)控機(jī)制仍然不清楚 [44]。還沒有證據(jù)表明植物磷饑餓分子調(diào)控系統(tǒng)能參與調(diào)節(jié)根系內(nèi)生菌或外生菌根真菌的功能，但其他真菌可以通過轉(zhuǎn)運(yùn)磷來滿足沒有AM 共生的植物的磷需求，這些植物可以依靠其他真菌（除AM 真菌外） 分泌有機(jī)酸、產(chǎn)生叢生根或者與其他菌的相互作用來加強(qiáng)磷的吸收[45?46]。此外，研究發(fā)現(xiàn)解磷菌在增加植物磷養(yǎng)分獲取能力，提高環(huán)境適應(yīng)性，提高作物產(chǎn)量等方面都發(fā)揮著積極作用[47]。但是有關(guān)植物的磷饑餓的分子調(diào)控系統(tǒng)如何影響或調(diào)控不同類型解磷菌的定殖仍然研究的比較少，未來將會(huì)是亟需突破的關(guān)鍵點(diǎn)。

2 氮磷養(yǎng)分信號對植物與有害微生物互作的調(diào)控

氮磷養(yǎng)分系統(tǒng)除了介導(dǎo)植物與有益微生物的互作外，還影響植物與病原微生物之間的互作。植物的目標(biāo)是隔離養(yǎng)分防止被病原體獲取，但病原體的目標(biāo)可能是操縱植物使其能夠獲得宿主組織中的養(yǎng)分，以實(shí)現(xiàn)病原微生物的增殖和繁衍[48?49]。早在20世紀(jì)60 年代，研究就發(fā)現(xiàn)大量施用氮肥會(huì)增加稻瘟病菌的侵染率；相反少量施用氮肥可以降低侵染率，但同時(shí)會(huì)導(dǎo)致水稻的產(chǎn)量急劇下降[50]。在換了試驗(yàn)時(shí)間和地域后，不同的研究團(tuán)隊(duì)也開展了類似試驗(yàn)，并得出了相似的結(jié)論[51?53]；同時(shí)，研究也發(fā)現(xiàn)稻瘟病易感型植株總氮和氨基酸態(tài)氮的積累量高于抗病型植株[53]。與之相類似，在磷養(yǎng)分?稻瘟病生理互作關(guān)系的研究中發(fā)現(xiàn)，大量磷肥的施用也會(huì)加劇稻瘟病害發(fā)生的風(fēng)險(xiǎn)[54]。這些研究暗示氮磷養(yǎng)分在調(diào)控有害微生物與植物互作的免疫應(yīng)答中發(fā)揮著重要作用。

近年來，有關(guān)氮磷養(yǎng)分介導(dǎo)的植物免疫應(yīng)答分子調(diào)控研究也取得了部分進(jìn)展。其中氮養(yǎng)分對植物免疫應(yīng)答的分子調(diào)控研究報(bào)道相對較少，而對磷養(yǎng)分介導(dǎo)的植物免疫應(yīng)答分子調(diào)控研究相對較多。盡管氮養(yǎng)分對植物免疫應(yīng)答的分子調(diào)控研究報(bào)道相對有限，但還是開展了大量氮養(yǎng)分介導(dǎo)的植物?有害微生物互作生理研究[55]。研究發(fā)現(xiàn)，植物氮養(yǎng)分通過植物體內(nèi)初級和次級代謝來調(diào)節(jié)細(xì)胞結(jié)構(gòu)和組成，大量的氮養(yǎng)分供應(yīng)會(huì)減少植物表面的蠟質(zhì)層，減少或延遲細(xì)胞壁木質(zhì)素沉積等[56?57]，這些結(jié)構(gòu)缺陷將有利于病原微生物和草食性昆蟲對植物的侵襲[58]。此外，氮養(yǎng)分可以通過調(diào)控一些酶的活性、代謝物含量或植物抗氧化系統(tǒng)來影響植物的免疫抗性[55]。由于植物氮養(yǎng)分吸收形態(tài)和代謝利用的復(fù)雜性，導(dǎo)致氮養(yǎng)分對植物?有害微生物互作的影響因氮養(yǎng)分形態(tài)的不同而不同。研究發(fā)現(xiàn)，硝態(tài)氮可以通過增強(qiáng)硝酸還原酶的活性來促進(jìn)一氧化氮（NO） 的產(chǎn)生，而銨態(tài)氮?jiǎng)t會(huì)抑制一氧化氮合成[59]。由于一氧化氮是植物免疫應(yīng)答中的重要信號物質(zhì)，其信號路徑能調(diào)控大量致病基因的表達(dá)，也能調(diào)控過敏反應(yīng)引起的細(xì)胞程序性死亡，還能促進(jìn)植物抗毒素和水楊酸的合成[60?62]，因此這些研究說明硝態(tài)氮正調(diào)控植物對病原微生物的免疫防御。然而銨態(tài)氮主要通過調(diào)控氨基酸代謝來影響病原體的發(fā)育或防御相關(guān)基因的表達(dá)[63]，最新的研究也發(fā)現(xiàn)銨態(tài)氮轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白AMT 1.1 負(fù)調(diào)控植物的免疫防御[64]。上述研究說明，氮養(yǎng)分介導(dǎo)的植物免疫應(yīng)答調(diào)控具有非常高的復(fù)雜性和多樣性。

對于磷養(yǎng)分介導(dǎo)的植物免疫應(yīng)答調(diào)控雖然十分復(fù)雜，但主要是圍繞磷養(yǎng)分核心調(diào)控系統(tǒng)P H R -SPX 展開。在擬南芥的研究中發(fā)現(xiàn)，當(dāng)用合成菌群對phr 突變體進(jìn)行處理時(shí)，植物免疫相關(guān)的基因在突變體中明顯變化，包括水楊酸信號上調(diào)和茉莉酸信號下調(diào)的基因，這導(dǎo)致擬南芥中phr1 phl1 雙突變對細(xì)菌的抗性更強(qiáng)[65]。然而，一項(xiàng)研究發(fā)現(xiàn)phr1 突變增加了植物對一種致病性卵霉菌肉桂疫霉的易感性[66]。與此對應(yīng)，水稻中的研究發(fā)現(xiàn)增強(qiáng)PHRs 活性能顯著提高水稻對稻瘟病菌的抗性[67?68]。此外，研究表明擬南芥中的PHR1 可以直接激活 RALFs，從而干擾植物免疫防御系統(tǒng)的激活[69?70]。這些研究說明，磷饑餓的分子調(diào)控系統(tǒng)介導(dǎo)的免疫應(yīng)答是一個(gè)非常復(fù)雜的調(diào)控系統(tǒng)，面對不同的微生物，植物可能采取截然不同的應(yīng)對策略。最近也有研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥磷高積累的突變體nla 和pho2 表現(xiàn)出對真菌病原體抗性比野生型植株更高的現(xiàn)象[71]。與此類似，研究發(fā)現(xiàn)多聚磷酸肌醇激酶編碼基因IPK1 和IPTK1 功能失活時(shí)，導(dǎo)致無機(jī)磷積累增加，對細(xì)菌病原體的抵抗力也增強(qiáng)[72]。與此不同，當(dāng)擬南芥中磷吸收蛋白編碼基因PHT1;1 和PHT1;4 突變時(shí)，植株的磷含量降低，同時(shí)對致病細(xì)菌青枯菌的抗性增強(qiáng)[73]。這說明植物體內(nèi)磷含量高低不是決定植物免疫應(yīng)答強(qiáng)度的唯一路徑，磷信號的轉(zhuǎn)導(dǎo)也應(yīng)該發(fā)揮關(guān)鍵作用。

3 研究展望

植物氮磷養(yǎng)分利用能力除了受植物自身遺傳特性和物理化學(xué)環(huán)境影響外，還受到生物環(huán)境的影響。生物環(huán)境如何影響植物氮磷養(yǎng)分的吸收利用效率及氮磷養(yǎng)分如何影響植物的生物環(huán)境適應(yīng)性將持續(xù)為多領(lǐng)域交叉研究的熱點(diǎn)和難點(diǎn)。盡管目前對植物?氮磷養(yǎng)分?生物互作的研究取得了明顯的進(jìn)步，未來還需持續(xù)深入探討以下問題：1） 氮磷養(yǎng)分應(yīng)答調(diào)控系統(tǒng)如何幫助植物整合免疫信號、共生信號及養(yǎng)分信號；2） 氮磷養(yǎng)分應(yīng)答調(diào)控系統(tǒng)如何根據(jù)氮磷養(yǎng)分狀態(tài)來區(qū)分和應(yīng)對不同的生物信號（包括有益或有害）；3） 如何通過對作物進(jìn)行精準(zhǔn)的養(yǎng)分管理，來幫助作物更好地應(yīng)對不同的病蟲害，或者幫助作物高效地與不同有益微生物進(jìn)行互作；4） 氮養(yǎng)分分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中的關(guān)鍵調(diào)控因子是否及如何參與氮依賴的植物生物互作過程；5） 如何利用遺傳改良的方式實(shí)現(xiàn)氮磷養(yǎng)分高效與抗病高效的協(xié)同改良。

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作者簡介：

阮文淵，博士，中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院農(nóng)業(yè)資源與農(nóng)業(yè)區(qū)劃研究所研究員，博士生導(dǎo)師。擔(dān)任中國植物營養(yǎng)與肥料學(xué)會(huì)第十屆植物營養(yǎng)分子生理專業(yè)委員會(huì)副主任委員、國際合作工作委員會(huì)和青年工作委員會(huì)委員。入選國家“優(yōu)青”、中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院“領(lǐng)軍人才”、“青年英才”等人才支持計(jì)劃。主要從事作物高效利用土壤氮磷養(yǎng)分的分子調(diào)控機(jī)理研究，相關(guān)成果發(fā)表在Nature Plants、Molecular Plant、Plant Cell、PNAS 等國際學(xué)術(shù)期刊。主持國家自然科學(xué)基金青年項(xiàng)目、面上項(xiàng)目、優(yōu)秀青年科學(xué)基金項(xiàng)目、國家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃子課題等科研項(xiàng)目，獲中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院大北農(nóng)人才獎(jiǎng)和中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院杰出科技創(chuàng)新獎(jiǎng)。

基金項(xiàng)目：國家自然科學(xué)基金優(yōu)秀青年基金項(xiàng)目（32222078）；國家自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目（32272810）；中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院創(chuàng)新工程項(xiàng)目。