鹽害和干旱影響水稻根系形態生理和產量形成及其機制研究進展

朱旺 張徐彬 耿孝宇 陳英龍 戴其根 周桂生 韋還和 孟天瑤*

（1 江蘇省作物遺傳生理重點實驗室/江蘇省作物栽培生理重點實驗室/江蘇省糧食作物現代產業技術協同創新中心/揚州大學水稻產業工程技術研究院/農業農村部鹽堿土改良與利用（濱海鹽堿地）重點實驗室，江蘇 揚州 225009；2 揚州大學 農業科技發展研究院/揚州大學教育部農業與農產品安全國際合作聯合實驗室，江蘇 揚州 225009；*通訊作者：tymeng@yzu.edu.cn）

鹽害和干旱一直是制約農業生產的重要非生物脅迫因子[1]。目前，世界上約有9.55 億hm2鹽堿地，其中我國占比10%，主要分布在西北內陸和東部沿海地區；干旱、半干旱耕地面積約占我國國土面積的1/2，且有日益擴大趨勢[2-3]。研究鹽害和干旱逆境脅迫對作物生長的影響并探索相應的調控技術一直是作物學界的研究熱點。

水稻是我國第一大口糧作物，其高產穩產對保障我國糧食安全具有極其重要的作用。當前，我國糧食安全仍面臨突出的“人、地、糧”矛盾[4]。我國有234 萬hm2沿海灘涂和近1 億hm2內陸鹽堿地，是我國最重要的后備耕地資源，綜合利用潛力巨大[5]。我國正大力開發利用沿海灘涂發展水稻生產，但由于沿海灘涂淡水資源相對缺乏以及水利基礎設施較差，鹽害和干旱往往交織出現，極易對水稻生產形成鹽-旱復合脅迫。

水稻根系既是吸收養分和水分的重要器官，也是多種激素、氨基酸和有機酸合成的重要部位，其生長狀況直接關系到地上部植株生長發育和產量形成[6]。根系是植物感受鹽害和干旱逆境的首要器官，也是最主要、最直接的受害部位[7-9]。為此，筆者就鹽害、干旱脅迫及鹽-旱復合脅迫對水稻根系生長發育的影響及其生理機制進行綜述，以期進一步揭示鹽害和干旱脅迫下水稻產量形成特征，為指導水稻耐鹽和耐旱育種實踐和栽培調控提供理論參考。

1 鹽害和干旱脅迫對水稻根系形態、生理和產量形成的影響

1.1 鹽害和干旱脅迫對水稻根系形態的影響

根系的形態結構直接影響水稻植株生長發育與產量形成進程。鹽脅迫抑制細胞增殖，促進根分生組織中皮層細胞的徑向擴張，從而導致初生根短而粗壯，不利于植株對水分的吸收[10-11]。研究表明，鹽脅迫對水稻根系的總長、苗高、根干物質量、莖葉鮮質量、根表面積以及根尖數等均有顯著抑制作用，且隨鹽濃度的增加抑制作用不斷增大[12-14]。徐芬芬等[15]研究表明，具有深層根系的水稻植株對鹽害脅迫等不良環境的抵抗適應能力較強。鹽脅迫抑制水稻細胞分蘗和細胞伸長，顯著降低水稻根、葉生長及地上部干物質量[16]。

干旱脅迫顯著抑制水稻根系皮層通氣組織的形成，弱化皮層細胞的轉化和根系呼吸作用，從而減輕水稻根系對水分吸收，造成對水稻植株的危害[17]。PANDA等[18]研究表明，干旱脅迫顯著提高水稻根系中脫落酸濃度，增加水稻根系數量；根系較多的水稻品種對干旱適應性較強。補紅英等[19]研究表明，干旱脅迫導致水稻根系干物質量顯著降低，但對水稻生育后期（乳熟期、成熟期）的根直徑無顯著影響。LEE 等[20]研究表明，干旱脅迫顯著抑制了水稻幼苗的根長、根粗、根系數量和根體積；上調OsNAC6 基因含量利于改良水稻根系數目和根系直徑，從而提高耐旱性。CHENG 等[21]研究表明，在干旱條件下，施用硝態氮可顯著提高水稻植株的根冠比、根系生物量和根系體積及長度。

1.2 鹽害和干旱脅迫對水稻根系生理活性的影響

鹽脅迫對植株生長主要造成滲透脅迫和離子脅迫兩方面，不僅導致葉片脫落、根芽壞死，而且降低作物的光合能力、激素及代謝功能[22]。XU 等[23]研究表明，鹽脅迫顯著抑制根系抗氧酶活性，降低脯氨酸在根際的積累，提高根際活性氧的積累，易加快根系衰老進程。已有研究發現，鹽脅迫降低水稻植株的滲透勢，阻礙根系對水分和養分的吸收，通過減少水稻根系中Na+含量的積累，可促進根系對K+的吸收，增大根冠比，提高水稻的耐鹽性[24-26]。為應對鹽脅迫引起的滲透脅迫，植物細胞需要通過積累滲透質調整其滲透勢。如HOANG等[27]研究表明，鹽脅迫逆境會促進植株體內海藻糖積累，并降低Na+在根系的積累，利于保持根系完整性，促進水稻生長。

有關干旱脅迫對水稻根系生理活性的影響，侯丹平等[28]研究表明，水稻根系在干旱條件下，根系吸收能力較弱，其抗氧化酶活性呈顯著下降趨勢。段驊等[29]研究表明，干旱脅迫下，水稻光合速率與根系抗氧化能力有關，提高根系活力，增強根系吸收水分、養分的能力，為地下部根系生長提供充足的光合產物。明東風等[30]研究表明，干旱脅迫下，施用外源硅肥可顯著提高水稻根系干物質量和相對含水量，增加質膜穩定性，抑制根系過度呼吸消耗，增強根系對干旱脅迫的適應性。

1.3 鹽害和干旱脅迫對水稻產量形成的影響

鹽害和干旱不僅導致根系土壤溶液水勢降低使細胞失水甚至植株死亡，嚴重影響作物產量形成。路凱等[31]研究表明，鹽脅迫下水稻植株中積累過多Na+導致滲透脅迫，影響根系吸水，造成水分和營養物質缺乏，不利于地上部產量的積累。章怡蘭等[32]研究表明，鹽脅迫下，水稻的根長、根干物質量及根系活力等在各個時期的表型均與地上部產量呈顯著正相關。有研究表明，生育前期鹽脅迫降低水稻穎花分化數，生育后期鹽脅迫則顯著降低粒數和千粒重，造成水稻籽粒產量下降[33-34]。韋還和等[35]研究表明，鹽脅迫顯著抑制水稻分蘗發生率和成穗率，造成單株成穗數少、個體和群體生長協調性差、穗型小, 最終單株和群體產量低。

ROGERS 等[36]研究表明，干旱脅迫顯著抑制根系形態及其在土壤中的分布，影響植株吸收水分和養分，導致植株同化物積累量減少，產量降低。前人研究表明，灌漿期輕度干旱脅迫促進水稻籽粒灌漿，而重度干旱脅迫則縮短籽粒灌漿速率、降低干物質積累量，導致水稻結實率降低和產量下降[37-38]。丁雷等[39]研究表明，干旱脅迫下的水稻葉片氣孔導度、光合速率和CO2濃度等均顯著降低，限制了光合色素的分解，導致光合速率下降、后期干物質分配不均以及產量顯著下降。

2 鹽害和干旱脅迫影響水稻根系形態和產量形成的生理機制

2.1 滲透調節和離子平衡

鹽害和干旱脅迫通過誘導滲透壓破壞植物組織內水分平衡，導致蒸騰降低和氣孔關閉，影響作物生長和產量，除了滲透壓外，離子毒性對作物影響也較大[40]。

鹽脅迫通常是由土壤中高濃度的Na+和Cl-離子引起的。植物在高鹽分下生長發育受到限制，葉片卷曲發黃，影響作物生長，降低產量。張桂云等[41]研究表明，鹽脅迫下，水稻葉片和根系中滲透調節物質脯氨酸、可溶性糖和氨基酸含量顯著提高。LIU 等[42]研究表明，鹽脅迫抑制根系K+含量，造成K+/Na+比值降低；外源噴施褪黑素利于清除羥基自由基，并增加根尖中的K+攝取轉運蛋白活性，提高根部K+含量以及植株耐鹽性。鹽脅迫下，植株可通過減少細胞質中Na+和增加細胞質中K+含量，防止細胞損傷和營養缺乏，維持植物細胞內離子的穩態[43]。李玉祥等[44]研究表明，鹽脅迫下，外源噴施多巴胺可增加水稻葉片中可溶性糖和游離脯氨酸含量，維持水稻幼苗的滲透平衡，從而提高水稻抗逆性。

干旱脅迫會導致植物細胞發生膜脂過氧化，破壞膜結構及其穩定性，誘導產生超氧陰離子（H2O2）和過量活性氧[45]。作物可通過增加無機滲透性物質（Na+、K+、Ca2+）和有機滲透物質（可溶性糖、脯氨酸），從而增強滲透調節能力及其耐旱性[46]。楊瑰麗等[47]研究表明，耐旱性較強的水稻品種能在葉片水勢低的情況下維持正常代謝活動，這主要是通過水稻植株中滲透調節物質（可溶性糖、游離脯氨酸）的積累，維持高膨壓保持水分吸收，促進根系生長。董桃杏等[48]研究表明，用茉莉酸甲酯（Me JA）處理干旱脅迫下的水稻幼苗，可明顯增加幼苗莖粗，促進地下部根系和地上部植株的干物質積累，顯著提高游離脯氨酸含量和葉片相對含水量，在一定程度上提高水稻幼苗的抗旱性。宋凝曦等[49]研究表明，Ca2+是第二信使參與作物內脅迫反應，通過Ca2+調節干旱脅迫下水稻葉片保水能力和光合作用能力，從而提高水稻植株的耐旱性，穩定稻谷產量。

2.2 光合作用

鹽脅迫對水稻葉片光合參數影響很大，顯著抑制水稻葉片的光合效率和胞間CO2濃度，高鹽脅迫導致水稻產量下降[50]。鹽脅迫降低水稻葉綠體中的滲透勢、電子傳遞速率和CO2濃度；鹽脅迫引起的低滲透勢導致葉片氣孔導度受限，顯著抑制水稻葉片光合作用[51]。徐晨等[52]研究表明，適宜的氮肥用量能提高鹽脅迫下水稻葉片中PSII 活性，提高水稻光能利用率。朱永興等[53]研究表明，通過施外源硅可提高根系對水分的吸收和向地上部轉運，改善植株水分狀況，緩解鹽脅迫對光合器官和光合色素的損傷，保證鹽脅迫下植物光合作用的正常進行。

有研究發現，干旱脅迫使水稻光合作用受阻，提早關閉氣孔導致CO2擴散受到阻礙，光合酶活性、光合速率及葉綠素含量均顯著下降，最終導致水稻結實率、千粒重以及籽粒產量降低[51，54]。限制光合作用的主要原因是氣孔關閉導致葉綠體內CO2濃度降低。干旱脅迫降低水稻的莖稈和葉片干物質量并影響干物質的分配，水稻生產力在一定程度上取決于光合產物在各個器官之間的分配，灌漿期干旱脅迫顯著降低了水稻葉片的光合速率[55]。蔡一霞等[56]研究表明，水稻灌漿后期遇干旱脅迫，水稻根系吸水困難，光合能力降低，籽粒中干物質積累速率緩慢，最終粒質量下降。

有關鹽-旱復合脅迫對水稻光合作用的影響，LIU等[57]研究表明，葉片中氮含量與光合作用能力有關，鹽-旱復合脅迫下植物葉片中N 向細胞壁分配較多，提高光合氮利用效率，增加對復合脅迫的耐受性。鹽-旱復合脅迫顯著抑制了水稻葉片氣孔導度和葉肉中CO2運輸，降低蒸騰速率、光合色素和光系統II 效能，不利于水稻光合性能的提高[58]。

2.3 抗氧化酶系統

有關鹽害脅迫對水稻抗氧化酶系統的影響，CHEN等[59]研究表明，低鹽濃度下，耐鹽水稻品種葉片中具有較高的SOD、POD 及CAT 活性酶，能保持較強清除活性氧能力，通過增加水稻抗氧化酶活性，減少活性氧積累，可提高其耐鹽能力。已有研究發現，褪黑素是一種重要抗氧化劑，施用褪黑素提高水稻根系鮮質量及地上部干物質量，增強抗氧化能力，促進葉黃素循環，提高鹽脅迫下水稻光合能力[60-61]。鹽脅迫下，抗壞血酸（AsA）含量高的水稻品種對鹽脅迫的耐受性更強，水稻體內AsA 抗氧化劑可清除逆境中過量產生的活性氧（ROS），維持水稻正常生理活動[62]。

抗氧化酶中SOD 被認為是防御ROS 反應的基礎，提高植株內CAT 和POD 活性，是一種重要的抗旱機制[63]。YAN 等[60]研究表明，葉面噴施褪黑素能顯著增加植物抗氧化能力，有效降低膜脂過氧化程度，降低干旱脅迫對細胞膜傷害。馮紅玉等[64]研究表明，通過加入外源乙酸（HAc）能有效緩解干旱脅迫對水稻根系SOD 活性的抑制，同時也顯著增加根系的POD 活性，增強水稻抗氧化能力，促進干旱脅迫下水稻的正常生長。水稻發生干旱脅迫時，OsLG3 可增強水稻對氧化應激的耐受性，維持各種抗氧化酶的高活性，清除活性氧積累，降低MDA 含量，提高水稻抗旱性[65]。

2.4 內源激素

鹽脅迫對水稻內源激素有顯著影響。乙烯（C2H4）是一種內源植物激素，在鹽脅迫下，使用乙烯活性抑制劑可顯著抑制水稻小穗的乙烯活性，促進籽粒發育，提高水稻產量[66]。LIU 等[67]研究表明，鹽脅迫下，赤霉素可以緩解鹽害對水稻種子的抑制作用，顯著提高水稻發芽勢，恢復根的伸長，促進鹽脅迫下水稻的生長。沙漢景等[68]研究表明，鹽害脅迫下，在水稻根部施用水楊酸（SA）可以改善其光合作用，促進植株生長發育，增加千粒重和穗粒數，提高產量。

當水稻感受到干旱時，通過體內脫落酸（ABA）、生長素（IAA）、乙烯（ETH）等激素水平變化間接調控根毛生長，以提高植株對干旱脅迫的耐受能力[69]。干旱脅迫促進水稻IAA 的合成，增加根系數量，幫助水稻適應干旱環境[70]。干旱脅迫下，水稻根系中產生大量ABA，導致后期花粉敗育；施用赤霉素（GA3）可以顯著提高干旱脅迫下水稻的莖長、根長、淀粉酶活性及可溶性糖含量；施用茉莉酸可提高抗氧化酶活性[71]。郭貴華等[72]研究表明，水稻孕穗期噴施ABA 提高葉片中SOD 活性，降低MDA 含量，水稻氣孔關閉降低蒸騰速率，減少水分過度消耗，對干旱脅迫下水稻有明顯保護作用。水稻內源IAA 水平與花粉活力和產量呈正相關，干旱脅迫顯著降低了稻穗內源IAA 含量，從而抑制花粉活力和庫容充實，造成產量損失[73]。

關于鹽-旱復合脅迫對作物內外源激素的影響也有一些研究報道。陳悅等[74]研究表明，水稻在鹽-旱復合脅迫下，體內ABA 含量較多通過氣孔關閉和滲透保護劑來使水稻適應干旱、鹽害等逆境，但ABA 含量的升高會導致植株生長緩慢。

3 增強水稻耐鹽抗旱調控措施

3.1 選育耐鹽抗旱水稻品種

有研究表明，不同品種間耐鹽、耐旱性差異較大，選育耐鹽耐旱的水稻品種可在一定程度上減輕鹽害和干旱脅迫危害[75-77]。由前所述，作物對鹽害和干旱脅迫的響應既有區別但又密切相關，目前已獲得或篩選出一批具有較強耐鹽或耐旱性的水稻品種（品系）[78-81]。常規育種方面，孫現軍等[79]對來自國內外不同地區的550份水稻進行全生育期輕度鹽脅迫（0.3%鹽）和重度鹽脅迫（0.5%鹽）處理，依據單株產量指標在輕度鹽脅迫下篩選了121 份耐鹽系數≥0.8 的水稻資源，其中25 份水稻資源在重度鹽脅迫6 周后耐鹽表型為3 級，可視為高耐鹽水稻資源，在華北和西北鹽堿地種植獲得較好的產量表現。羅利軍[81]在培育節水抗旱稻育種實踐中充分整合避旱性、耐旱性和水分利用效率，成功選育出旱優73、滬旱61 等典型節水抗旱稻，在大面積生產上表現出明顯的節水、高產、穩產特性。當前，隨著分子育種技術的不斷發展完善，在選育耐鹽、抗旱水稻品種上也取得較好的進展。如PARK 等[82]研究表明，過表達OsSIRH2-14 基因可調節水稻耐鹽相關蛋白表達的穩定性，降低植株地下部根系和地上部植株的Na+含量，提高植株耐鹽性。OsLG3 基因過表達可有效提高植株誘導清除干旱逆境造成的活性氧傷害，提高水稻植株耐旱性[83]。TANG 等[84]研究表明，過表達OsMYB6 基因可提高植株脯氨酸含量和CAT、SOD 酶活性，降低MDA 酶活性，從而提高水稻對鹽害和干旱逆境的耐受性。盡管通過常規育種或分子育種已選配出一批耐鹽或耐旱的水稻種質資源，但既耐鹽又耐旱的品系仍較為缺乏，且尚未獲得商業用品種。因此，如何實現常規育種和分子育種有機緊密結合，可能是今后盡快獲得可大面積推廣應用耐鹽耐旱水稻新品種的關鍵技術環節。

3.2 改良農藝措施

利用前期耕作、栽培和后期化學調控技術減輕鹽害、干旱等逆境對水稻產量和品質的不利影響，是水稻生產主要的農藝措施。如水稻移栽前，采用秸稈還田、增施有機肥等措施改善干旱鹽堿地土壤理化性質，疏松土壤結構，滿足水稻栽插要求以及后期生長所需要的養分[85-86]；移栽后，根據水稻各個時期生理需水特性，實施節水灌溉，減少葉片水分蒸騰，增強根系吸水能力，增大根冠比，促進葉片光合作用和光合同化物的積累[87-88]。再如依據沿海灘涂氣溫變化趨勢與水稻鹽害和干旱敏感期，通過播期調整緩解鹽害和干旱脅迫的危害[89]。研究表明，干旱脅迫下施用硅肥可顯著提高水稻生物量、葉綠素含量、蒸騰速率和光合速率，增強水稻植株的抗旱性[90]。李瑤等[91]研究表明，外源添加調環酸鈣（Pro-Ca）可促進鹽脅迫下水稻幼苗地上部生長，提高可溶性蛋白和脯氨酸含量，增強抗氧化物酶活性、葉綠素含量及滲透調節物質含量，從而增強水稻耐鹽能力。近些年，生物炭在內陸鹽堿地、濱海鹽漬土等土壤改良上已有較好應用[92-94]。WU 等[93]研究表明，生物炭吸附性較強，可以將大氣中部分水分吸附到土壤耕作層，為植物提供水分，促進生長。水稻生育前期施加生物炭能增加根系形態指標，提高根系吸收面積并維持適宜的根冠比，延緩后期根系衰老。外源調控方面，外源噴施褪黑素、油菜素內酯、水楊酸等植物生長調節劑[95-97]，以及施用叢枝菌根真菌等化學制劑[98-99]，均提高了水稻對鹽害和干旱脅迫的耐性，緩解了逆境對水稻生長發育帶來的不利影響。

4 討論與展望

水稻根系生長發育對鹽害和干旱脅迫的響應是一個復雜的生理生化過程。前人有關鹽害、干旱脅迫對水稻根系生長發育和產量形成影響的研究，多是單獨分開進行，對鹽-旱復合脅迫方面的關注較少。今后需要深入研究的問題有：1）已有研究結果表明，與單一鹽害、干旱脅迫相比，植物對鹽-旱復合脅迫響應模式可能存在特異性。那么，水稻根系生長發育和產量形成對鹽-旱復合脅迫的響應是單一鹽害和干旱脅迫的累加效應？亦或是其對鹽-旱復合脅迫表現出一定的適應性？2）與單一鹽、干旱脅迫相比，鹽-旱復合脅迫作為一種新的脅迫狀態，水稻根系應對鹽-旱復合脅迫需要作出新的防御適應反應。這一反應中，根系滲透調節物質含量、抗氧化酶活性與內源激素含量如何變化？這些變化又如何影響植株光合生理，進而通過對同化物和養分積累與分配轉運的作用最終影響水稻產量的形成？當前，我國正大力開發利用濱海灘涂促進水稻生產，受限于淡水資源不足和水利設施較差的原因，目前我國沿海灘涂水稻極易遭受鹽-旱復合脅迫。深入研究水稻根系對鹽-旱復合脅迫響應模式及其影響產量形成的作用機制，對于耐鹽、耐旱育種實踐和提高沿海稻田水稻產量具有重要意義。