巴氏新小綏螨對同一棲息地枸杞癭螨的捕食功能反應

曹源智,賈永紅,付曉彤,李玉晶,孟瑞霞

(內蒙古農業大學園藝與植物保護學院,呼和浩特市 010019)

枸杞LyciumbarbarumL.是我國重要的傳統藥材與滋補食品(Amagase and Farnsworth,2011;楊孟可,2020;王瑩等,2022)。然而,由于枸杞的嫩葉、嫩枝和果實水分充足營養豐富,且營養生長與生殖生長幾近同時發生,所以極易遭受蟲害的威脅(陳君等,2003;劉愛萍等,2007;徐常青等,2014)。其中,枸杞癭螨AceriapallidaKeifer是枸杞上為害最嚴重的有害生物之一(徐林波和段立清,2005;劉愛萍等,2007;徐常青等,2014;嚴海霞和郭潔,2019;楊寧權等,2021),并因形成蟲癭,導致整株枸杞長勢衰弱,果實減產,嚴重影響著我國枸杞的產量與質量(容漢詮和王華榮,1983;徐林波和段立清,2005;孫學海,2007;劉賽等,2019)。

枸杞癭螨由于體型微小,大部分又潛藏于蟲癭中為害,在生產中有效控制枸杞癭螨的手段并不多(劉賽等,2016;楊寧權等,2021),現在仍主要使用化學殺螨劑等進行防治(李建領等,2017;馬瑩和張文華,2019)。大量不規范施用化學農藥防治枸杞癭螨現象非常普遍(徐林波和段立清,2005;徐常青等,2014),引起枸杞農藥殘留超標及出口海外受阻(徐常青等,2014;李建領等,2017)。因此,尋求枸杞癭螨的有效天敵而加快生物防治等綠色防控技術的研發,對保障枸杞質量安全以及枸杞產業健康發展都有深遠影響。在本地生態系統中,本土天敵是一個固定的生物因子,調查篩選害蟲發生地的本土天敵種類,增加本土天敵的保護與利用,可不必考慮引進天敵所必需經歷的風險評估和對新環境的適應等問題(郭同斌,2020)。因此,開發利用本土天敵種類是害蟲生物防治中最安全有效的途徑。

劉俊清等(2019)于2017-2018年對內蒙古自治區巴彥淖爾市烏拉特前旗野生枸杞地的植綏螨進行了調查,表明有3種植綏螨與枸杞癭螨可同時發生在野生枸杞上,包括巴氏新小綏螨NeoseiulusbarkeriHughes、安德森鈍綏螨AmblyseiusandersoniChant和新小皺新小綏螨NeoseiulusneoreticuloidesLiang &Hu,并且在已經破裂成熟的枸杞癭螨癭瘤里可發現各個發育階段的植綏螨。Fu等(2021)研究了其中兩種植綏螨安德森鈍綏螨和新小皺新小綏螨捕食枸杞癭螨的功能反應,表明安德森鈍綏螨有潛力成為防治枸杞癭螨的生防作用物。另外一種植綏螨巴氏新小綏螨對各種小型害蟲害螨均有較好的防治效果,并已實現了大規模化飼養與商業化生產(徐學農等,2013),廣泛應用于我國的農業生防實踐中(Wuetal.,2017),而且巴氏新小綏螨也是內蒙古地區的捕食螨優勢種(張鵬飛等,2012)。國外發現巴氏新小綏螨可控制椰子癭螨AceriaguerreronisKeifer(Limaetal.,2015),但巴氏新小綏螨對枸杞癭螨捕食潛力的研究國內外還未見報道。

功能反應是評估捕食者捕食率和捕食者控制有害生物種群能力的重要參數(Skalski and Gilliam,2001;Songetal.,2016;De Sousa Netoetal.,2019)。在捕食者與獵物的系統中,功能反應提供了關于天敵對特定害蟲的控制效率的數據(Rahmanetal.,2012),可用于預測捕食者與獵物之間互作行為的潛在機制,以提高捕食者控制獵物的潛力(Sepúlveda and Carrillo,2008;Delong and Uiterwaal,2022)。本研究利用功能反應,評價了來自同一棲息地的巴氏新小綏螨雌、雄成螨對枸杞癭螨的捕食潛力,以期為開發枸杞癭螨的本地有效天敵進行生物防控提供依據。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

巴氏新小綏螨于2017年9月采自巴彥淖爾市野生枸杞地,以甜果螨Carpoglyphuslactis飼養在25±1℃、RH 65%±10%、16 L∶8 D的智能人工氣候箱中,并成功建立穩定種群。

枸杞癭螨與巴氏新小綏螨為同一地點采集,將帶有枸杞癭螨蟲癭的枸杞枝條帶回室內后,放置于4℃的冰箱中待用。

1.2 試驗裝置

試驗裝置為由三層透明亞克力板(35 mm×20 mm×3 mm)、一層枸杞葉片和一層濾紙組成的小室。三層亞克力板中,其中有兩層亞克力板的中心有直徑為10 mm的圓孔,枸杞葉片與濾紙大小與亞克力板的尺寸相當。小室從上到下依次由完整的亞克力板、中心開孔的亞克力板、葉背向上的枸杞葉片、濾紙及中心開孔的亞克力板組成,并用燕尾夾夾緊完整小室的兩端。隨后將其放置在塑料托盤上,托盤上鋪有濕紗布用以保濕。

1.3 試驗方法

枸杞癭螨可分為4個發育階段,分別為卵、幼螨、若螨和成螨。其卵(近球形,直徑為39～42.5 μm)、幼螨(體長74～109.6 μm)和若螨體型微小(容漢詮和王華榮,1983),成螨也只有200～240 μm(匡海源,1983)。卵在挑取的過程中極易破損,而幼螨、若螨極易鉆入小室亞克力板與葉片之間的縫隙中而躲避巴氏新小綏螨的捕食,因此本研究只針對枸杞癭螨成螨進行了實驗。

巴氏新小綏螨用枸杞癭螨癭瘤塊飼養3代后用于試驗。由于未成熟的枸杞癭螨癭瘤幾乎是沒有縫隙的,所以用小刀將直徑為2～5 mm的枸杞癭螨癭瘤從枸杞葉片切下,并沿癭瘤中央剖開,使癭瘤中的枸杞癭螨完全暴露于捕食螨,以利于捕食螨進行捕食。為使巴氏新小綏螨的發育歷期保持一致,在種群中隨機挑取150頭巴氏新小綏螨已交配雌成螨,待其產卵24 h后將雌成螨去除,在卵孵化以后繼續用枸杞癭螨飼養直至開始實驗。將其中14日齡(確保捕食螨已交配)的巴氏新小綏螨雌、雄成螨隨機各挑取80頭單獨放置于實驗小室中饑餓24 h,再將枸杞癭螨成螨挑入小室,其密度分別設為30、50、70、90、110、130、150、170頭,24 h后記錄被捕食獵物的數量,每個密度處理重復10次。所有小室都放置在25±1℃、RH 65%±10%、16 L∶8 D的智能人工氣候箱(PRX-350C,寧波海曙賽福實驗儀器廠)中。

1.4 數據分析

功能反應類型采用Logistic模型來確定功能反應的類型。

Ne/N0=exp(P0+P1N0+P2N02+P3N03)/[ 1+exp(P0+P1N0+P2N02+P3N03)]

(1)

在等式(1)中,Ne代表被捕食獵物的數量,N0代表初始獵物數量,(Ne/N0)為獵物被捕食的概率。P0為截距,P1、P2、P3分別為線性系數、二次系數和三次系數(Xiao and Fadamiro,2010)。功能反應的類型由線性系數和二次系數的符號確定,當線性系數為負值時,捕食者表現出II型功能反應;當線性系數為正,二次系數為負時,捕食者表現出III型功能反應(Juliano,2001)。

采用非線性最小二乘回歸估計攻擊率(α)處理時間(Th)(Rogers,1972;Hassell,1978)。

Ne=N0{ 1-exp [α(ThNe-T)] }

(2)

在等式(2)式中,Ne為被捕食獵物的數量,N0為初始獵物數量,α為攻擊率,Th為每個獵物的處理時間,T為實驗時間。

根據等式(2)所得出的攻擊率α與處理時間Th計算搜尋效應S。

S=α/(1+αThN0)

(3)

在等式(3)式中,S為搜尋效應,α為攻擊率,N0為初始獵物數量,Th為每個獵物的處理時間。

采用SAS 9.4軟件,通過Logistic模型(等式1)確定巴氏新小綏螨雌、雄成螨對枸杞癭螨成螨的捕食功能反應類型,采用非線性最小二乘回歸(等式2)估計攻擊率和處理時間,并根據(等式3)計算搜尋效應。采用單因素方差分析以及Duncan檢驗比較不同獵物密度對巴氏新小綏螨捕食量的影響,并應用獨立樣本t檢驗比較巴氏新小綏螨不同性別對其捕食量的影響。使用GraphPad Prism 8繪制功能反應曲線及搜尋效應曲線。

2 結果與分析

2.1 巴氏新小綏螨對枸杞癭螨成螨的捕食功能反應

枸杞癭螨的密度對巴氏新小綏螨雌、雄成螨的捕食量均有顯著影響(雌成螨:F7,64=212.304,df=7,P<0.05;雄成螨:F=21.267,df=7,P<0.05),巴氏新小綏螨雌、雄成螨對枸杞癭螨的捕食量均隨著獵物密度的增加而增加,當癭螨密度達到一定數量時,巴氏新小綏螨雌、雄成螨的捕食量逐漸趨于穩定(表1)。巴氏新小綏螨雌、雄成螨對枸杞癭螨的捕食量通過獨立樣本t檢驗后,結果表明巴氏新小綏螨雌成螨的捕食量均顯著大于雄成螨(P<0.05)(表1)。

表1 巴氏新小綏螨對枸杞癭螨的捕食量(平均值±標準誤)Table 1 Number of Aceria pallida consumed by Neoseiulus barkeri at different prey density (mean±SE)

圖1 巴氏新小綏螨捕食枸杞癭螨的功能反應曲線Fig.1 Functional response curves of Neoseiulus barkeri fed on Aceria pallida

巴氏新小綏螨雌、雄成螨Logistic回歸的線性系數P1分別為-0.6805與-0.0299,皆小于0(表2),表明巴氏新小綏螨雌、雄成螨捕食枸杞癭螨的功能反應均為II型。

表2 巴氏新小綏螨對枸杞癭螨功能反應的邏輯回歸系數估計Table 2 Maximum-likelihood estimates of the proportion of Aceria pallida consumed by Neoseiulus barkeri as a function of initial prey density from logistic regressions

巴氏新小綏螨雌成螨捕食枸杞癭螨的攻擊率α值(4.4121)高于雄成螨(2.4403),處理時間Th雌成螨(0.0094 d)則短于雄成螨(0.0196 d)(表3)。T/Th為巴氏新小綏螨24 h內捕食枸杞癭螨成螨的理論最大日捕食量,結果顯示巴氏新小綏螨雌成螨對枸杞癭螨成螨的理論最大日捕食量(106.61頭)高于雄成螨的理論最大日捕食量(51.02頭),且是雄成螨的2.10倍(表3)。

表3 巴氏新小綏螨對枸杞癭螨攻擊率以及處理時間Table 3 Attack rate and handling time for Neoseiulus barkeri feeding on Aceria pallida

2.2 巴氏新小綏螨對枸杞癭螨成螨的搜尋效應

巴氏新小綏螨雌、雄成螨對枸杞癭螨成螨的搜尋效應隨著獵物密度的增加而減小,并且雌成螨在所有密度條件下的的搜尋效應皆大于雄成螨(圖2)。當在低獵物密度30頭時,巴氏新小綏螨雌、雄成螨的搜尋效應均達到最大(雌成螨:1.97;雄成螨:1.00);當獵物密度達到170頭時,巴氏新小綏螨雌、雄成螨的搜尋效應均最低(雌成螨:0.55;雄成螨:0.27)(圖2)。

圖2 巴氏新小綏螨對枸杞癭螨的搜尋效應Fig.2 Searching efficiency of Neoseiulus barkeri fed on Aceria pallida

3 結論與討論

本研究測定了本地巴氏新小綏螨對同一棲息植物上枸杞癭螨的捕食功能反應,表明巴氏新小綏螨雌、雄成螨捕食枸杞癭螨均表現為Holling-II型功能反應。這與在同一棲息地采集到的安德森鈍綏螨、新小皺新小綏螨捕食枸杞癭螨成螨也表現為Holling-II型功能反應是一致的(劉慶巖,2019;Fuetal.,2021)。在眾多植綏螨種類中,Holling-II型功能反應較為常見,如拉哥鈍綏螨AmblyseiuslargoensisMuma捕食荔枝瘤癭螨AcerialitchiiKeifer(程立生等,2005)、加州新小綏螨NeoseiuluscalifornicusMcGregor捕食二斑葉螨TetranychusurticaeKoch(Netoetal.,2019)、拉哥鈍綏螨若螨和雌成螨捕食印度雷須螨RaoiellaindicaHirst(Liraetal.,2021)及條紋新小綏螨NeoseiulusstriatusWu捕食二斑葉螨各螨態(曾科科,2021)。巴氏新小綏螨對害螨獵物的捕食也大多表現為Holling-II型功能反應,Li等(2018)測定了巴氏新小綏螨捕食亂跗線螨TarsonemusconfususEwing不同發育階段的功能反應,對亂跗線螨卵和靜止期的幼螨表現為Holling-II型功能反應類型;巴氏新小綏螨捕食二斑葉螨各個發育階段的功能反應也均為Holling-II型(王蔓等,2019)。Fathipour等(2021)研究了補充食物玉米花粉ZeamaysL.對巴氏新小綏螨捕食二斑葉螨的影響,表明無論花粉存在與否,巴氏小綏螨對二斑葉螨的卵和若螨都表現Holling-II型功能反應。此外,巴氏新小綏螨對其他獵物的捕食功能反應也表現為Holling-II型,如巴氏新小綏螨對水稻干尖線蟲AphelenchoidesbesseyiChristie的捕食(李曼,2019);巴氏新小綏螨對芒果茶黃薊馬ScirtothripsdorsalisHood 1齡若蟲與2齡若蟲的捕食(周煬等,2020)。

攻擊率和處理時間是確定功能反應大小的重要指標,通常認為高攻擊率(α)和短處理時間(Th)的天敵是更有效的害蟲生防作用物(Pervez and Omkar,2006;Fathi and Nouri-Ganbalani,2010;Salehietal.,2016)。Fu等(2021)研究了與巴氏新小綏螨采自同一野生枸杞地的安德森鈍綏螨對枸杞癭螨成螨的捕食功能反應,其設定溫度、小室內空間大小和捕食螨饑餓程度皆與本實驗相同。安德森鈍綏螨雌成螨捕食枸杞癭螨成螨時,其處理時間(Th=0.0140 d)長于巴氏新小綏螨雌成螨(Th=0.0094 d),即使其攻擊率(α=5.961)大于巴氏新小綏螨雌成螨(α=4.4121),但安德森鈍綏螨雌成螨對枸杞癭螨成螨的理論最大日捕食量(71.43頭)小于巴氏新小綏螨雌成螨(106.61頭)。安德森鈍綏螨雌成螨在枸杞癭螨成螨密度為100頭時的捕食量為57.6頭;而巴氏新小綏螨雌成螨在枸杞癭螨成螨密度為90頭時的捕食量就已經達到72.4頭,遠大于安德森鈍綏螨雌成螨的捕食量。因此,雖然與枸杞癭螨采自同一棲息植物的兩種本地植綏螨-巴氏新小綏螨和安德森鈍綏螨都適宜作為枸杞癭螨的生防作用物,但巴氏新小綏螨對枸杞癭螨表現有更好的捕食潛力,對枸杞癭螨具有更快找到并消耗的能力。

Delong和Uiterwaal(2022)整理了來自世界各地以植食性害螨和蚜蟲為獵物的400多個功能反應,重新分析使之標準化,發現溫度、捕食者的體型大小、試驗裝置內空間的大小和捕食者饑餓程度都對其捕食獵物的功能反應的曲線高度和形狀起著作用,進而會影響功能反應的各項參數。

本研究中的試驗溫度、試驗小室空間和捕食者饑餓程度都是恒定的,只有巴氏新小綏螨雌、雄成螨在體型大小上有差異,雌成螨的體型大于雄成螨。一般來說,捕食者體型越大,捕食者對于相同空間里獵物的攻擊率就越強(Delong and Uiterwaal,2022)。捕食者的體型大小還與搜索速度、探測距離或捕食獵物的能力相關,進而影響捕食者對獵物的處理時間(Delong and Uiterwaal,2022)。較小的捕食者由于其從更遠的距離感知獵物的能力相對較弱,從而會花費更長的時間去尋找獵物(McGill and Mittelbach, 2006)。巴氏新小綏螨雌成螨捕食枸杞癭螨成螨時表現出較高的攻擊率α(雌成螨:4.4121;雄成螨:2.4403)和較短的處理時間Th(雌成螨:0.0094 d;雄成螨:0.0196 d)。在Fu等(2021)的研究中也有類似結果,安德森鈍綏螨在捕食枸杞癭螨成螨時,雌成螨比雄成螨有更高的攻擊率和更短的處理時間,這均應為捕食螨雌、雄成螨的體型大小差異所導致的結果。

搜尋效應是捕食者在取食獵物過程所中表現的一種行為效應,其大小與獵物密度、攻擊率和處理時間相關,搜尋效應會隨著獵物密度的增加而降低(丁巖欽,1994)。在本研究中,巴氏新小綏螨雌、雄成螨捕食枸杞癭螨成螨時也呈現出這種規律;巴氏新小綏螨在捕食水稻干尖線蟲和芒果茶黃薊馬時也有相同規律(李曼等,2019;周煬等,2020)。然而,巴氏新小綏螨在捕食枸杞癭螨成螨時其搜尋效應的最大值,皆大于巴氏新小綏螨捕食水稻干尖線蟲和芒果茶黃薊馬的最大值(李曼等,2019;周煬等,2020),這可能是因為枸杞癭螨成螨的體型過于微小,為防止枸杞癭螨逃逸,本研究只能選擇小型實驗裝置,而實驗裝置內空間的大小會影響捕食者對獵物的攻擊率α和處理時間Th(Delong and Uiterwaal,2022),進而導致巴氏新小綏螨在捕食枸杞癭螨成螨的搜尋效應大于巴氏新小綏螨捕食水稻干尖線蟲和芒果茶黃薊馬的搜尋效應。

隨著害蟲生物防治技術的普及,人們也擔心生物防治產品是否會影響環境和生態等問題,如天敵產品是否會降低施用地的生物多樣性(暴可心等,2021),這樣,本土天敵的開發與利用就顯得尤為重要。本土天敵避免了引進天敵可能帶來的風險,相對引進天敵也更容易定殖于目標植物,而且本土捕食者可能對其同一棲息地的有害生物具有更強的防控能力(郭同斌,2020)。Mendes等(2018)的研究表明,對目標獵物印度雷須螨已有捕食經驗的拉哥鈍綏螨對獵物捕食的處理時間更短,而且本土拉哥鈍綏螨種群可能對目標獵物有更強的捕食能力。Patel and Zhang(2017)比較了兩種植綏螨AmblydromaluslimonicusMuma和胡瓜新小綏螨NeoseiuluscucumerisOudemans捕食馬鈴薯/番茄木虱BactericeracockerelliSulc的功能反應,結果顯示與馬鈴薯/番茄木虱采自同一溫室辣椒植株上的植綏螨A.limonicus比商品化的胡瓜新小綏螨對獵物具有更高的攻擊率以及更短的處理時間,表明與獵物來自同一棲息植物的A.limonicus是比商品化的胡瓜新小綏螨更有效的防控馬鈴薯/番茄木虱的生防作用物。本研究結果也顯示了本土巴氏新小綏螨對同一棲息地植物上的枸杞癭螨具有較好的捕食潛力,有望成為防控枸杞癭螨的有效生防作用物。

此外,捕食者的捕食量和功能反應還可能與溫度相關(Uszkoetal.,2017;Islametal.,2020)。功能反應的各項數據會隨著平均環境溫度的變化而改變,溫度升高可能會降低捕食者的處理時間,這可能會使生物防治更有效(Delong and Uiterwaal,2022);但如果超過一定溫度,捕食者因自身代謝速率過快,能量消耗過多,對獵物的尋找效率也會降低(Uiterwaal and DeLong,2020)。隨著全球氣候的變暖,當應用天敵對有害生物進行防治時,也應關注溫度對捕食者的影響。因此,還有待進一步開展田間實際條件下的釋放試驗研究,以期為利用本土巴氏新小綏螨防控枸杞癭螨提供依據。