楨楠幼苗適應喀斯特巖溶裂隙生境及降雨時間格局變化的方式

郭旭曼,王佳敏,杜浩瀚,房宇欣,劉俊婷,成應杰,陶建平,劉錦春

西南大學生命科學學院,三峽庫區生態環境教育部重點實驗室,重慶市三峽庫區植物生態與資源重點實驗室, 重慶 400715

喀斯特地區地表土壤稀少、巖石裸露率高,碳酸鹽巖體內常形成較大的溶縫、管道及不規則地下空間,因此土層以下存在著大量發育的巖溶裂隙[1]。在全球氣候變暖的大背景下,降雨格局正在發生改變。有研究表明西南喀斯特地區總降雨量基本不變,但是年降雨日顯著減少[2],降雨時間間隔會有延長,而單次降雨量會有增大趨勢[3]。因此,降雨格局的改變,可能會進一步加劇巖溶裂隙生境的嚴酷性,對植物生長產生負面影響。然而,最近有研究指出,賦存土壤的淺層巖溶裂隙可以成為供植物生長的生境[4—5]。對于喀斯特植物,旱季耗竭較慢的淺層巖溶裂隙中的水分可能是其主要利用來源[6]。因此,喀斯特巖溶裂隙是否會成為植物生長的有利空間,該地區植物又如何適應巖溶裂隙生境及降雨格局的改變,成為生態學工作者關注的問題。

對不同器官的生物量分配來調整是植物面對不斷變化環境的適應策略之一。如水分與養分供應減少時,植物往往通過增加對根系生物量的分配來提高對土壤資源的利用[7]；而光照降低時,植物通過增加對葉的生物量分配來提高對碳源的捕獲速度。在喀斯特地區,由于土壤資源先天不足,加上巖溶裂隙產生水土漏失,水分、養分明顯成為植物生長的限制因子。根據最優分配理論[8],植物可能會增加對根系生物量的分配,以提高對水、土資源的利用。如Hu等[9]研究表明,兩個旱生物種都采取增大根冠比的策略來補償碎石生境資源減少的逆境。另一方面,降雨時間格局延長將加劇干旱,如果巖溶裂隙能夠為植物生長提供一定水分利用來源,植物的向水性也可能促進其地下生物量的投資分配[10]。

根系是植物吸收水分和養分的主要器官,對植物生長發育和新陳代謝起著決定性的作用。根系形態和分布特征直接反映了植物對其立地條件的利用[11],以及在有限資源下的性狀權衡[12]。垂直向下往深處延伸是根在局部可利用養分區域內的拓展方式[13],但也有研究發現兩種生長在上覆淺層土壤的巖溶生境中的物種,其粗根以水平伸長為主[14]。根系也會適應性地調整垂直方向上不同深度的根系分布比例以減輕環境對植物生長的影響[15]。大多數植物的根都集中在淺層土壤中[16],根系生物量隨深度的增加而降低[11]。但由于巖溶生境中裂隙的存在,淺土中的喀斯特植物可能增加緊挨基巖上方界面土層的根系生物量,從而增加根系延伸到更深裂隙中的機會[6,17—18]。

前期研究表明,在降雨間隔時間短,降雨均勻充足時,有少量的巖溶裂隙能夠促進楨楠的生長和光合,即巖溶裂隙確實能夠提供可利用空間及資源以使植物良好生長,但降雨間隔時間延長和巖溶裂隙層增加后,裂隙的存在使植物生長逐漸受到抑制[19]。由于陸生植物根系感知地下生境變化的第一性,研究根系響應巖溶裂隙具有重要意義。同時,研究植物的生物量分配是理解植物響應與適應生境變化的關鍵。因此,本研究繼續以兩年生楨楠幼苗為研究材料,模擬全土或上覆不同厚度土層的巖溶裂隙生境,提出科學問題:楨楠幼苗是否通過調整生物量分配和根系分布來適應喀斯特巖溶裂隙生境及降雨時間格局？并做出如下假設: (1)少量的巖溶裂隙生境并不影響楨楠幼苗的根系生長及生物量積累,即巖溶裂隙能為楨楠幼苗提供一定的生長空間,但裂隙為楨楠提供生境的能力隨土層變薄與降雨時間格局延長而減弱；(2)楨楠幼苗通過增加根系生物量分配提高對土壤及水分資源的利用；(3)楨楠幼苗通過增加緊挨裂隙層界面土層中的根系分布提高對巖溶裂隙生境與延長降雨時間格局的適應。以期為喀斯特地區的植被恢復和楠木資源管理提供進一步的理論參考。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

實驗材料為楨楠(PhoebezhennanS. Lee)兩年生幼苗。楨楠是樟科楠屬的高大喬木,是我國特有的珍貴用材樹種,天然林僅分布于重慶、四川、貴州等地[20—21]。楨楠本喜弱酸性土壤,但研究者在重慶大足和永川等喀斯特生境中發現了大片天然楨楠林,這些楨楠成樹幾乎都能向深處扎根破巖,穩健地生長在巖溶裂隙之中。因此,推測其具有適應巖溶裂隙生境的生存對策。供試土壤為具有典型喀斯特地貌的重慶市中梁山黃色石灰土,其理化性質[19]如表1。以喀斯特石灰石為供試石塊。

表1 土壤理化性狀Table 1 Soil physical and chemical properties

1.2 實驗方法

實驗在重慶市西南大學生態園實驗基地大棚(透明頂棚,四周開放)(29°49′N,106°25′E)內進行,海拔225 m,屬亞熱帶季風氣候。

為模擬喀斯特地區不同土層厚度的巖溶小生境,在種植容器(長×寬×高:54 cm×39 cm×24 cm)下層鋪設不同厚度的喀斯特石塊,形成巖溶裂隙,上層以喀斯特黃色石灰土覆蓋。小生境分為3水平:全土無巖溶裂隙生境(S0:24 cm土壤)、1/2巖溶裂隙生境(S1/2:12 cm土壤層+12 cm裂隙層)、3/4巖溶裂隙生境(S3/4:6 cm土壤層+18 cm裂隙層)。三種生境的總體積不變。容器底部留有小孔以供重力水流走。降雨時間格局分為兩個水平:短時間降雨格局(I2d)和長時間降雨格局(I19d)。I2d為每隔2 d一次降雨,根據重慶市平均降雨時間間隔將設置；I19d為每隔19 d一次降雨,根據重慶市年均最長連續無有效降水日設置[22]。兩種降雨處理總施水量保持一致,每個季度總施水量一致,短時降雨格局處理組各季度單次施水量依次為2.9 mm、14.5 mm、13.9 mm、5.4 mm降水,長時降雨格局處理組各季度單次施水量依次為19 mm、96 mm、93 mm、36 mm降水,實際施水量依容器的底面積計算得到[19](表2)。每個處理6個重復。因此,實驗為雙因素6水平,共36個處理。

表2 降水設置Table 2 Water treatments

實驗于2019年7月15日選取生長狀態良好、株高大約為50 cm的二年生楨楠幼苗進行移栽,進行適應生長29 d后,于8月14日開始水分處理,處理353 d。

1.3 指標測定

于2020年8月1日分根、莖、葉進行收獲。莖、葉擦拭干凈后放入信封,并在烘箱中70℃烘干至恒重,于干燥冷卻器中冷卻至室溫后稱取干重。根系采取分層收獲的方法,從上至下每6 cm取一層,共取四層。將取出的土壤倒入孔徑1 mm篩中,用流水沖洗并挑出根系,裝入自封袋,做好標記帶回實驗室。用數字化掃描儀(STD1600 Epson USA)掃描獲得楨楠根長、根表面積、根體積等指標,根系總長度、總表面積和總體積分別為各層根長、根表面積、根體積之和。隨后將根系烘干稱重。總生物量為根、莖、葉生物量之和。根生物量占比=根系生物量/總生物量；莖生物量占比=莖生物量/總生物量；葉生物量占比=葉生物量/總生物量；每層根系生物量占比=某一層的生物量/根系總生物量。

1.4 數據分析

采用SPSS 22.0軟件進行雙因素方差分析,揭示巖溶裂隙生境、降雨時間格局以及生境與降雨時間格局的交互作用對楨楠幼苗的根系指標的影響；采用t檢驗分析相同小生境下的降雨時間格局效應；采用單因素方差分析結合多重比較(LSD)分析相同降雨時間格局下的小生境效應。用Origin 8.6對每個指標進行作圖。

2 結果

2.1 總生物量積累及在各器官間的分配

在兩種降雨時間格局下,楨楠的總生物量均隨著土壤的減少(巖溶裂隙的增加)而呈減少趨勢,在I19d條件下減少的幅度更大。除S0生境外,楨楠總生物量隨著降雨時間間隔延長顯著減小 (圖1)。

圖1 生境和降雨時間格局對楨楠的總生物量及各器官生物量占比的影響 (平均值±標準誤)Fig.1 Effects of habitat and rainfall temporal pattern on the total biomass and the biomass ratio of each organ of P. zhennan (Mean ± SE)I2d:2 d降雨間隔; I19d:19 d降雨間隔；S0:全土無巖溶裂隙生境；S1/2:1/2巖溶裂隙生境；S3/4:3/4巖溶裂隙生境;“* *”“*”“ns”表示相同小生境中不同時間間隔之間的差異顯著性,“*”表示顯著( P<0.05),“* *”表示極顯著(P<0.01),“ns”表示差異不顯著；“a”、“b”、“c”表示2 d降雨時間間隔下不同小生境之間的差異顯著性,“A”、“B”、“C”表示19 d降雨時間間隔下不同小生境之間的差異顯著性,不同字母表示差異顯著(P<0.05)

在兩種降雨時間格局下,楨楠的葉、莖和根各器官生物量占比隨著土壤的減少(巖溶裂隙的增加)整體上發生了較為一致的變化:即楨楠的葉生物量占比隨著土壤的減少(巖溶裂隙的增加)保持不變(I2d)或增大(I19d),莖生物量占比在S3/4生境中減少,根生物量占比在S3/4生境中有增大趨勢 (圖1)。

隨著降雨時間間隔延長,不同生境下楨楠的莖生物量占比均顯著下降,根生物量占比不變,而葉生物量占比保持不變或者增大(圖1)。

雙因素方差分析表明:生境和降雨時間格局處理對楨楠總生物量及葉生物量占比產生了顯著交互作用(表3)。

表3 不同處理中楨楠總生物量以及各器官所占生物量之比的雙因素方差分析Table 3 Two-way ANOVA on total biomass and biomass ratio of each organ of P. zhennan in different treatments

2.2 根系生物量積累及在不同深度間的分配

I2d條件下,楨楠的根系生物量在三種不同小生境中無顯著性差異,但在I19d條件下,楨楠的根系生物量隨著土壤的減少(巖溶裂隙的增加)而呈減少趨勢。在S0生境中,兩種降雨時間格局對楨楠根系生物量無顯著影響,但在S1/2和S3/4生境中,楨楠根系生物量隨著降雨時間間隔延長顯著減小 (圖2)。

圖2 生境和降雨時間格局對楨楠在各層的根系生物量占比的影響 (平均值±標準誤)Fig.2 Effects of habitat and rainfall temporal pattern on the root biomass ratio of each layer of P. zhennan (Mean±SE)

兩種降雨時間格局下,根系生物量占比總體上均隨著土層的加深而逐漸降低。但在S1/2生境中,兩種降雨時間格局下的第二層(D6—12,巖溶裂隙層上的土壤層)根系生物量占比顯著增加(與S0生境相比),且在I19d條件下增加更顯著；在S3/4生境中,兩種降雨時間格局下的第一層(D0—6,巖溶裂隙層上的土壤層)根系生物量占比又逐漸回升(與S1/2生境相比),且在I19d條件下回升更顯著(圖2)。

雙因素方差分析表明,降雨時間格局和生境處理對楨楠幼苗根系生物量、D12—18的根系生物量占比產生了顯著交互作用(表4)。

表4 不同處理中楨楠不同層根重占比的雙因素方差分析Table 4 Two-way ANOVA on root weights in different layers of P. zhennan in different treatments

2.3 根系形態特征

I2d條件下,楨楠根系的總根長、總根表面積和總根體積在三種小生境中并無顯著性差異；I19d條件下,楨楠的總根長、根表面積和根體積隨著土壤的減少(巖溶裂隙的增加)而呈減少趨勢(圖3)。在S0和S1/2生境中,楨楠的總根長、總根表面積和總根體積在兩種降雨時間間隔下均無顯著差異；但在S1/2生境中,I19d條件下的根表面積相較于I2d顯著減小了25.14%,根體積顯著減小了26.86%；在S3/4生境中,I19d的根長相較于I2d顯著減小了44.08%,根表面積顯著減小了46.44%,根體積顯著減小了49.08%(圖3)。

圖3 生境和降雨時間格局對楨楠根長、根表面積、根體積的影響 (平均值±標準誤)Fig.3 Effects of habitat and rainfall temporal pattern on root length, root surface area and root volume of P. zhennan (Mean±SE)

雙因素方差分析結果表明:降雨時間格局和生境處理對楨楠幼苗的根長、根表面積以及根體積均有顯著的交互作用(表5)。

表5 不同處理中楨楠根系的雙因素方差分析Table 5 Two-way ANOVA on root system of P. zhennan in different treatments

3 討論

3.1 巖溶裂隙對楨楠幼苗生長的影響依賴于裂隙上層土壤厚度及短時降雨間隔

在2 d降雨時間間隔下,與全土S0生境相比,S3/4生境顯著降低了楨楠幼苗的生物量,即土層厚度極度變薄而巖溶裂隙層大量增厚后,使其涵養的水、養資源缺乏[23],抑制了楨楠幼苗的生長[19]。然而,少量巖溶裂隙存在(即S1/2生境)并沒有對楨楠幼苗的總生物量產生影響；同時,根系生物量及根系的根長、根表面積等生長指標也都未受到負面影響?？梢?少量的巖溶裂隙確實可以為植物提供一定的生境,裂隙中截留的土壤資源能夠促進或者不抑制植物的生長[19]。只是隨著處理時間的延長,這種生境供植物生長的能力有減弱的趨勢。這體現在處理3個月后的楨楠幼苗凈光合速率在1/2巖溶裂隙生境中高于全土生境[19],而本研究中處理12個月后的楨楠幼苗生物量在1/2巖溶裂隙生境與全土生境中無顯著差異。延長降雨時間間隔后(I19d),單次降雨強度急劇增大,巖溶裂隙的存在增加了水、土流失的速度和程度[24],同時,也亦形成“驟濕突干”的干濕交替生境,一次性大量的降水僅會短暫性地為植株提供充足的水分,但在后期,水分會持續的蒸發和被根系消耗又得不到及時補充,導致干旱脅迫加重,從而限制了楨楠幼苗的生長,且隨著土層厚度的降低即巖溶裂隙層的增厚,這種限制作用更加明顯。

另外,本研究發現在全土無裂隙生境中,降雨時間格局的改變對楨楠生物量積累及根系生長沒有影響。這可能與全土生境土層深厚、土壤蓄水能力較強有關。前期研究的土壤含水量數據顯示,在I2d條件下,全土生境中一個施水周期內的土壤含水量在23%—26%之間變動,而在I19d條件下,全土生境中一個施水周期內的土壤含水量仍然可維持在22%—32%[19]。全土生境中含水量的這種表現很可能是由于喀斯特土壤較為黏重的特性。

3.2 楨楠幼苗通過調整生物量分配適應巖溶裂隙生境和延長的降雨時間格局

生物量分配策略是植物內在的發育過程適應所在環境條件的結果[25]。在本研究中,短時間降雨間隔下,與全土生境相比,3/4巖溶裂隙生境由于土壤總量減少而巖溶裂隙增加,土壤水分、土壤養分和生存空間降低,成為限制根系生長的主要因素,因而楨楠幼苗通過減少莖生物量分配比例,增大了根系生物量投入比例來適應土壤資源及生存空間下降的不利生境。這與楊小琴等[26]對千根草 (Euphorbiathymifolia)的研究一致,均符合最優化分配理論所描述的植物傾向于將資源分配到資源最受限制的器官[8]。短時降雨間隔下,1/2巖溶裂隙生境中,由于巖溶裂隙賦存土壤并提供根系拓展空間供以楨楠幼苗正常生長,各器官生物量分配與總生物量趨勢一致,均相對全土生境中無顯著變化。長時間降雨間隔下,與全土生境相比,裂隙存在尤其是大量裂隙存在時,楨楠幼苗仍然增加根系生物量的分配,以獲取土壤中更加缺少的水分與養分[27]。然而,除了增加根系生物量分配外,楨楠幼苗還增加了葉的投入,當然是以犧牲莖的生物量分配為代價。前期研究也表明在長時間降雨間隔下,大量巖溶裂隙生境嚴重抑制了楨楠的凈光合速率[19]?？梢?在這種嚴酷條件下,楨楠也不得不盡可能地增大葉片來增加葉片碳水化合物的供應,從而維持自身一定的光合和生長[28]。另一方面,楨楠為木本植物,木質部較草本植物發達,導管輸送水分和無機鹽的能力較高,且導管在水分脅迫下保水性較好[29],適當削弱莖的投入不會造成水鹽運輸障礙。所以在資源相對虧缺的情況下,楨楠選擇將生物量更多地分配給能夠獲取資源的器官(根和葉),而非主要起運輸和支持作用的器官(莖)。

不管是全土生境,還是兩種巖溶裂隙生境,根系生物量分配在兩種降雨格局處理間均無顯著差異。因此,本研究中,在生境固定的情況下,楨楠在應對降雨時間格局延長且單次降雨強度變大的情況時,并沒有采取預期的增加根系生物量分配的策略,而是采取了犧牲莖的投入,增大光合器官葉的投入策略,其原因還需要進一步的研究。

3.3 楨楠幼苗通過改變根系垂直分布策略提高對資源的獲取能力

喀斯特地區土壤異質性高,植物會通過調整根系空間分布與功能性狀以適應不同的生境[30]。在2 d降雨時間間隔下,根系生長(包括根長、根表面積、根體積及根生物量)總體上不受土層變薄(巖溶裂隙增厚)的影響,但延長降雨間隔后,雖然一次性降水十分充沛,但由于裂隙滲漏及土層水分蒸發等因素[31],在一個20 d的施水周期中,含裂隙的生境中的土壤含水量有13 d顯著低于全土生境[19],楨楠根系生長因此受到顯著限制。但兩種降雨格局下,根系的垂直分布具有一致性,均隨著生境深度的增加呈下降趨勢。然而,在兩種巖溶裂隙生境中根系的拓展策略發生了改變,且改變主要體現在增加了巖溶裂隙層之上土壤層,即S1/2生境中的第二層(D6—12)和S3/4生境中的第一層(D0—6)根系生物量的分配。有研究表明,植物根系在生長過程中遇到難以穿透的機械障礙時,會降低自身的向地感應,沿障礙物表面生長[32]。并且在水分虧缺的情況下,楨楠這類喀斯特適生植物對于感知土層與裂隙層交界帶區域水分可用性的變化更為敏感[30],楨楠選擇了增大在交界區土層的生物量比例,從而整體上削弱了巖溶裂隙中水分、養分缺乏對楨楠的影響,保證楨楠最大化地利用有限的土壤資源。楨楠增加巖溶裂隙上方界面土層的根系生物量后,能夠增大根系向裂隙中拓展的機會[6,17—18],倘若本研究處理時間更長久,楨楠根系對巖溶生境的適應極可能有更佳表現。

總之,賦存土壤且為根系提供穿竄空間的巖溶裂隙能成為植物幼苗賴以生存的生境,但裂隙供幼苗良好生長的能力依賴于上覆適當厚度的土層及較短的降雨間隔,隨著處理時間延長也會降低。隨著生境嚴酷程度增加(土層變薄及降雨時間間隔的延長),楨楠幼苗選擇犧牲對莖生物量的分配而提高對根系和葉片的生物量投入,同時增加裂隙層上方界面土層中的根系分布來保證最大化地利用有限土壤資源,從而適應喀斯特的巖溶裂隙(及干旱)生境。