干旱沙區生物土壤結皮對紅砂種子定居的影響及作用機制

何芳蘭,趙赫然,王忠文,汪媛艷,李雪嬌,金紅喜2,,*

1 甘肅河西走廊森林生態系統國家定位研究站, 武威 733000 2 甘肅臨澤荒漠生態系統國家定位觀測研究站, 臨澤 734200 3 甘肅省治沙研究所, 蘭州 730070

在干旱沙漠區,沙丘由流動或半固定向固定演替過程中,地表逐漸形成生物土壤結皮,并隨時間延長逐漸由物理-藻類階段逐漸演替到地衣階段,部分微環境好的區域甚至出現碎片狀的苔蘚結皮[1—2]。生物土壤結皮有效固定沙面、減少地表風沙活動以及土壤風蝕[3—4]；同時不斷為土壤提供氮源和能源,促進土壤異養微生物的生長[5—9]。但是,生物土壤結皮形成及發育一方面阻礙降雨及時入滲,導致土壤深層含水量下降[10—15]；另一方面減少了沙物質對種子的掩埋,阻礙種子進入深層土壤,使得微區域種子空間分布淺表化[16—18]。因此,沙地生物土壤結皮對部分種子萌發及植株生長產生了一定的限制作用[19—20]。

紅砂(Reamuriasongarica)為檉柳科紅砂屬的一種超旱生小灌木,具有很強的抗旱、耐鹽、固沙、集沙和保持水土能力,是保護干旱荒漠化土地的重要生態“屏障”[21—22]。在干旱沙漠區,地表一旦有生物土壤結皮形成,原有固沙灌木不僅單株形態和生理特性表現出明顯衰退現象,且林下很難發現實生或根蘗苗[23]。然而,紅砂種群不僅可以自然侵入,并能實現種群繁殖與擴散[24]。紅砂種子小、輕并附有密集的長種毛,在自然環境中主要通過風媒傳播。那么,紅砂種子被風媒“送”到固定沙地上后,生物土壤結皮是通過什么生態機制驅使其實現永久定居的？不同發育階段結皮對紅砂種子定居生態機制是否相同？但有關干旱沙漠區地表生物土壤結皮發育對易漂移性植物種子永久定居方面的研究報仍比較少。

為此,本文試圖以巴丹吉林沙漠南緣已發育生物土壤結皮的沙包為研究場所,通過對紅砂在不同發育階段結皮上的動態變化、宿存微區特征及宿存種子數量與微區面積間關系等研究,探討生物土壤結皮發育對易漂移型種子定居影響及作用機制,為干旱沙區植被恢復與重建提供理論基礎。

1 研究方法

1.1 研究區自然概況

研究區位于巴丹吉林沙漠南緣 (102°59′05″E,38°34′28″N),該區域屬于典型溫帶大陸性荒漠氣候。冬季寒冷,夏季酷熱,晝夜溫差大,年平均氣溫7.6 ℃,極端低溫-30.8 ℃,極端高溫40.0 ℃,無霜期175 d；降雨量小,蒸發量大,氣候干燥,年均降雨量113.2 mm,年均蒸發量2604.3 mm,干燥度5.1,最高達18.7,相對濕度47%；光熱充足,年均日照時數2799.4 h,≥10 ℃的活動積溫3036.4 ℃；冬季盛行西北風,全年風沙日可達83 d,并多集中在2—5月,年均風速2.5 m/s,最大風速為23.0 m/s；地下水位深23 m左右。

1.2 樣方布設

在2019年4月上旬,在巴丹吉林沙漠南緣綠洲-荒漠過渡帶依據單位面積內流沙以及不同類型生物結皮面積百分比大小,選擇結皮前期(NCS)、藻類結皮階段(ACS)、地衣結皮階段(LCS)、蘚類結皮階段(MCS)的樣地,每個階段5個重復(詳見表1)。分別在2019、2020和2021年4月布設樣方,具體如下:

表1 不同發育階段生物土壤結皮面積占比組成/%Table 1 Proportion compositions of biological soil crusts at different development stage

圖1 A組樣方布設位置示意圖Fig.1 Location diagram of group A quadrats 圖中1、2、3、4和5為樣方編號

A組樣方:2019年4月25—26日,在樣地區選擇互不相鄰的大型沙包,并在沙包主風向迎風面坡腳、下坡位、上坡位或坡頂水平方向布設5個50 cm×50 cm樣方組(樣方編號為1—5,1、3、5為試驗樣方,2、4為監測樣方；樣方水平間距大于1 m)(圖1),試驗樣方共300個(坡底、下坡位、上坡位均50個,坡頂100個)。

B組樣方:2020年4月8—9日,在ACS、LCS、MCS樣地區沙包迎風面的下坡位選擇坡度相似的區域,分別布設125、50、50個50 cm×50 cm樣方(樣方間距大于5 m,避開A組樣方),共225個。

C組樣方:2021年4月15—16日,分別依據微區內枯落物、微坑(深、口徑≥5 mm)、龜裂縫(寬、深≥3 mm)、長蘚(≥3 mm)面積變化,在樣地區沙包迎風面的下坡位選坡度相似區域,布設20 cm×20 cm(避開A和B組樣方)樣方(樣方間距大于5 m),每種類型40個樣方,共160個。

1.3 種子源提供

圖2 紅砂種子大小及外形Fig.2 Size and shape of R. soongorica seed

2019年4月28—30日,在無風或風力較小的時間段,用尖嘴鑷子將飽滿種子 “點”于A組1、3、5號樣方內(每個樣方100粒)；2020年4月10—13日,以同樣的方法給B組所有樣方提供種子(每個樣方100粒)；2021年4月16—17日,給C組樣方提供種子(每個樣方40粒),方法同上。試驗采用的紅砂種子于2018年12月底就地采摘,千粒重約為1.133 g(圖2)。

1.4 種子定居動態監測及微生境因子調查

A組樣方:監測2、4號樣方及其與1、3、5號間隔區域種子動態,并及時清除流入種子；在第1、3、7、15、30、60、90、120天分別統計1、3、5號樣方內種子數,同時調查樣方內不同微區(如枯落物、微坑、短蘚、長蘚等)中定居種子數；在樣方間隔區域,以30 cm×30 cm標尺框及20 mm針狀標尺釬為背景,用佳能EOS 70D單反相機對地表拍照,重復3張。

B組樣方:定期清除樣方外種子；第120天,調查樣方內種子定居數及不同微區上定居種子數；以50 cm×50 cm標尺框為背景,對樣方拍照。

C組樣方:定期清除樣方外種子；第120天,借助20 cm×20 cm標尺框對樣方拍照,并分別調查樣方內枯落物、微坑、龜裂縫、長蘚中的種子數。

以上樣方內,種子滯留或定居率=滯留或定居種子數/添加種子數×100%；微區內定居種子密度=定居種子數/微區面積

1.5 數據分析

采用Photoscan、AutoCAD 2019軟件對相關照片進行處理,計算出樣地區及樣方內不同類型結皮、微區的面積。應用Excel和SPSS 22.0軟件完成數據處理和統計分析。利用單因素方差分析和鄧肯(Duncan)多重比較法對生物結皮發育4個階段地表微區特征、種子定居能力進行顯著性分析 (α=0.05),并對枯草叢、微坑、龜裂縫及長蘚面積與其上定居的種子數進行相關性分析(α=0.01)。

2 結果與分析

2.1 生物土壤結皮發育過程中地表微區變化

沙包表面生物土壤結皮由結皮前期演替到蘚類結皮過程中,地表出現了一定量的枯落物、微坑微、龜裂縫、蘚株,單位面積內其組成及大小均處于變化狀態(表2)。由表2可以看出,結皮前期演變成藻類結皮后,枯落物面積增值最大,但其面積百分比仍小于1%；藻類階段演變到地衣階段,微坑和龜裂縫增值較為明顯,兩者面積百分比增值均超過17%；地衣階段演替到蘚類階段時,苔蘚面積急劇增大,特別是長苔蘚,面積增值超過50%。同時,隨著生物土壤結皮不斷演替,地表枯落物、微坑、龜裂縫面積百分比均呈現出先增大后減小的變化趨勢,枯落物的峰值出現在藻類-地衣階段,微坑和龜裂縫峰值均出現在地衣階段,4個階段的枯落物、微坑、龜裂縫面積百分比兩兩之間均存在顯著差異性(藻類與地衣階段的枯落物除外)；生物土壤結皮演替到地衣階段時蘚類逐漸出現,并隨著演替進行急劇增大,除結皮前期與藻類階段外,其余各階段兩兩之間差異顯著。

表2 生物土壤結皮發育過程中幾種微區占比變化Table 2 Proportion changes of several typical microsites in the process of biological soil crust development

2.2 紅砂種子在不同發育階段結皮上的定居過程

自然條件下,紅砂種子在不同發育階段生物結皮上定居率存在顯著差異(圖3)。由圖2可以看出,種子“落入”不同發育階段生物土壤結皮上的第1天,地衣、蘚類滯留的種子最多(約為75粒),兩者之間差異不顯著,其次為藻類,結皮前期最小(小于15粒)；4個階段滯留種子數兩兩之間差異顯著,大小依次為:地衣>蘚類>藻類>結皮前期。第7天時,4個階段坡腳-坡頂區域滯留種子數均急劇減小,特別是結皮前期及坡頂的藻類結皮(無滯留種子)；同一部位滯留的種子量大小與第1天一致,4者兩兩之間差異顯著(坡頂的結皮前期和藻類除外)。第90天,種子在藻類、地衣、蘚類結皮上滯留的種子實現成功定居,3者的定居率大小排序仍與第1天一致。

同樣地,紅砂種子在沙包不同部位的同階段結皮上定居過程也存明顯的差異。其中,結皮前期第1天的種子滯留數以下坡位最大,上坡位次之,坡頂、坡腳均顯著小于前兩者,7 d后所有區域的種子滯留數均為0；藻類階段第1天坡頂種子滯留數顯著小于其他3個部位,但其他3部位兩兩之間差異不顯著；地衣階段,不論是第1天還是更長時間,均以頂部滯留(定居)的種子量最小,短時間內(1—15 d)其他部分種子滯留數兩兩之間差異不顯著,較長間后(90 d)下坡位的種子定居量顯著大于坡腳或上坡位(坡腳與上坡位間差異不顯著)；蘚類階段第1天和第60天后的種子滯留數均以坡頂最小,并顯著小于其他3個部位,其他時間4個部位種子滯留量兩兩之間差異不顯著。

圖3 紅砂種子在不同發育階段生物結皮上的定居過程Fig.3 Settlement process of R. soongorica seeds on biological soil crust at different developmental stages

2.3 定居種子在生物土壤結皮上的定居位置

在沙包迎風面坡腳、下坡位、上坡位、坡頂的不同發育階段生物土壤結皮上,成功定居的種子著落微區特征見圖4?？梢钥闯?藻類結皮上的枯草叢是種子定居的唯一場所(圖4)。在地衣結皮,種子主要定居于龜裂縫,特別是坡頂位置(高達95%),其次為微坑,枯草叢中定居數最小(坡頂為0)；在同一位置(如坡腳、下坡位、上坡位或坡頂),3種微區內的種子定居數兩兩之間差異顯著；隨坡位上移,微坑和龜裂縫中定居種子數均先增大后減小(峰值均出現在下坡位),而枯落物中定居種子數持續減小。蘚類結皮上定居的種子僅分布于龜裂縫和長蘚株中,坡腳位置2者的定居種子差異不顯著；隨坡位逐漸升高,長蘚上定居的種子數不斷減小,但龜裂縫中定居的種子數呈現出先增大后減小,并顯著大于相應位置長蘚上的種子數。進一步對不同微區定居種子密度進行分析,發現等面積內龜裂縫中定居的種子數最多,分別是枯落物、微坑、長蘚的2.5、12.5和18.0倍,4種微區種子密度兩兩之間存在顯著差異性(微坑與長蘚除外)(圖5)。

圖4 紅砂種子在生物結皮上宿存的位置Fig.4 Settlement location of R. soongorica seeds on the biological soil crusts

圖5 四種微區內定居種子的密度Fig.5 Seed densities of settlement in the four micro areas

2.4 地表微區特征與種子定居的相關性

為了解生物土壤結皮上不用類型微區面積與種子定居的關系,對迎風坡下坡位樣方中枯落物、微坑、龜裂縫、長蘚上定居的種子數與其面積的關系進行了分析(圖6)。由圖6可以看出,生物土壤結皮上不同類型微區內定居種子數與其面積之間存在極顯著的正相關關系,相關系數大小依次為:龜裂縫>枯落物>微坑>長蘚；同時,4種微區內種子定居數與其面積間的關系均可由二次項表示(y=ax2+bx+c,a≠0),龜裂縫的擬合系數最大(0.962),其次依次為枯落物(0.945)、微坑(0.907)、長蘚(0.762)。

圖6 不同類型微區面積與定居種子數的關系Fig.6 Relationships between the area and seed quantity in litter, micro pit, crack and long moss

3 討論

種子傳播是種子植物種群擴散的基礎,其傳播過程受多因素影響[25],因此傳播機制存在多樣化[26]。在干旱沙漠區,瘦小、輕質并附長毛/翅的種子借助風媒實現空中長距離傳播及落地后的多次遷移[27—28]。本研究顯示,紅砂在不同發育階段生物土壤結皮上均發生了一定程度的遷移,其遷移強度兩兩之間均存在差異性(圖3)。比如,結皮前期85%以上的種子在第1天內發生遷移,第7天時樣方內無滯留的種子；生物結皮上的種子在0—90 d內也發生了不同程度遷移,但遷移強度均顯著小于結皮前期,尤其是地衣結皮和蘚類結皮,120 d后其樣方內仍有一定量的種子宿存。這說明生物結皮,特別是地衣和蘚類結皮,不僅能有效減低風媒對紅砂種子的遷移強度,并具有捕獲紅砂種子的能力,因此有利于紅砂種子定居。前人在類似區域內對一些借助風媒傳播的種子進行了研究,發現生物結皮對黃花補血草的捕捉率明顯大于物理結皮[29],對霸王、沙拐棗的滯留率大于流沙[28],生物土壤結皮對紅砂種子遷移的影響與這些研究相一致。

研究表明,易被風媒傳播的植物種子著地后再次遷移過程與沙面的穩定性及地表微區特征密切相關,且地面越粗糙種子更容易定居[30—31]。在生物土壤結皮發育過程中,沙面逐漸固定并出現一定量枯落物、龜裂縫、微坑(結皮龜裂邊緣翻卷、地衣發育、小型動物活動等形成)、苔蘚等(表2),因此推測:不同發育階段土壤結皮上紅砂種子遷移過程的差異性與地表穩定性增強及以上幾類微區出現有關。本文對不同發育階段結皮上種子定居位置調查發現,紅砂種子落地120 d時,藻類結皮上僅枯落物中有極少量紅砂種子宿存(定居),地衣結皮上種子主要宿存于龜裂縫中(枯落物和微坑中也有少量),蘚類結皮上的種子主要宿存于長蘚株和龜裂縫中(圖4),這進一步確定以上4種微區是影響不同生物土壤結皮上紅砂定居過程及定居率的關鍵因子。此外,在沙包坡面不同位置上(坡腳、下坡位、上坡位或坡頂),風媒對紅砂種子的遷移能力也存在明顯的差異性,這一方面可能是不同位置坡度及風速不同引起的,比如,坡頂樣方地勢高、四周空曠、地表平坦,這使得風媒對種子干擾頻度及強度均高于其它區域,所以種子更容易流失；另一方面是近地面植被蓋度及其空間分布不同導致近地面風媒活動軌跡或強度不同,有待于進一步研究。

同一區位(即沙包迎風面下坡位)單位面積內枯落物、微坑、龜裂縫、長蘚面積與其上定居種子數之間均存在極顯著的正相關關系(圖6),說明紅砂種子在生物土壤結皮上定居能力由單位面積內不同微區面積組成決定。在試驗中還發現,等面積枯落物、微坑、龜裂縫、長蘚上定居種子數兩兩之間存現顯著差異性,并以龜裂縫中宿存量最大,分別為枯落物、微坑、長蘚的2.5、12.5和18.0倍(圖5),這意味著龜裂縫更有利于紅砂種子定居,其次依次為枯落物、微坑、長蘚。盡管在結皮前期有枯落物存在,但無紅砂種子定居,這主要是沙面未固定、枯落物面積太小(<0.2%),無法形成種子定居的理想場所。在藻類結皮向地衣、蘚類結皮演替過程中,單位面積內4種微區總面積百分比持續增大,即:約1.2%、44.0%、65.3%,但紅砂種子定居數呈現出先增大后減小的變化趨勢(峰值出現在地衣階段),導致兩者變化不一致的主要原因為:地衣階段單位面積內形成了大量龜裂縫(17.8%),所以捕獲種子的能力大大提高；在蘚類階段龜裂縫面積百分急劇下降(僅為2.2%),長蘚面積急劇增大(高達56.3%),而長蘚對紅砂種子捕獲能力遠遠小于龜裂縫,因此單位面積內定居的種子遠遠少于地衣階段。

基于以上研究與分析,本研究認為生物土壤結皮對紅砂種子定居影響的作用機制主要為:①生物土壤結皮固定了沙面→提高枯落物宿存/滯留量→枯落物間的空隙為紅砂種定居提供了適宜場所；②結皮層發生龜裂→裂縫邊緣結皮層向上翻卷形成微坑并增大裂縫的寬度和深度,再加上地衣發育增大結皮表面的粗糙度→增強種子遷移難度并提供大量的宿存空間；③生物結皮發育到蘚類階段,大量龜裂縫及微坑被蘚株“填平”,但長蘚株之間的縫隙有利于紅砂種子宿存。

4 結論

通過對干旱沙區地表藻類、地衣、蘚類結皮上紅砂種子的定居過程進行了研究,得出以下結論:

(1)藻類、地衣、蘚類結皮均有效促進了紅砂種子定居,并以沙包中下部的效果最佳,分別3.2%、32.8%和19.2%；定居種子主要宿存于地表枯落物、龜裂縫、微坑、長蘚4類微區內,微區與定居種子數間存在顯著的正相關關系,其對種子定居的正向作用大小依次為:龜裂縫>蘚類>微坑>枯落物；等面積的以上4種微區,龜裂縫對種子捕獲能力最大,約為枯落物、微坑、長蘚的2.5,12.5和18.0倍。

(2)藻類結皮通過增強地表穩定性來降低了枯落物的流失量,進而促進種子定居宿存；地衣結皮層龜裂并翻卷導致地表出現大量寬而深的裂縫(≥3mm)及微坑(深、口徑≥5mm),進而通過阻礙種子移動或直接捕獲種子來促進種子定居；苔蘚生長發育后,部分蘚株間形成了大量空隙,一定大小的空隙(≥3mm)降低了種子遷移速度并促進其宿存。