酸雨對中國陸地生態系統土壤呼吸影響的整合分析

劉豐彩,楊燕華,江 軍,俞夢笑,夏詩婷,閆俊華,王應平

1 中國科學院華南植物園, 廣州 510650 2 廣東生態工程職業學院, 廣州 510520 3 中國科學院大學, 北京 100049 4 澳大利亞聯邦科工組織, 維多利亞 3195

工業革命以來,人類社會的生產活動向大氣排放了大量的硫氧化物(SO2)與氮氧化物(NOX),導致了不容忽視的酸雨問題[1—2]。截至目前,世界上已先后出現了西歐、北美以及中國南方三大酸雨分布區[3—5]。如何最大限度 地降低酸雨對生態系統的負面影響已成為許多環境與生態學家的共同關切。盡管自20個世紀80年代以來,歐美等西方發達國家的酸雨問題得到了有效緩解,許多遭受酸雨危害的生態系統正逐漸恢復[6—8],但中國的酸雨問題依然十分嚴峻[5, 9—11]。特別是亞熱帶地區,硫(S)和氮(N)的濕沉降速率已分別高達32.6 kg hm-2a-1和34.4 kg hm-2a-1[5]。如此高強度酸性物質輸入在降低土壤pH的同時,勢必會對植物生長與微生物活性產生抑制作用,進而導致整個生態系統碳循環過程的改變[10, 12—14]。

作為陸地生態系統碳循環過程的關鍵環節,土壤呼吸(Rs)代表著土壤碳庫的氣態輸出形式,由異養呼吸(Rh)和自養呼吸(Ra)組成[15]。前者主要源于土壤有機質與凋落物的分解進程,后者則包括活體根系以及根系共生體的呼吸[16—17]。Rs是大氣與陸地生態系統之間的第二大碳通量,其微小變化都會對大氣二氧化碳(CO2)濃度和氣候變化產生顯著影響[15, 18]。因此,在我國人為酸雨問題未得到有效解決的背景下,充分認識Rs及其組分對酸雨的響應與反饋機制,對預測全球變暖趨勢以及國家固碳減排政策的制定都具有重要的科學意義。

許多學者基于不同尺度的數據源(長期觀測數據、站點數據)、實驗方法(原位觀測、盆栽實驗、恒溫培養實驗)與分析手段(如模型模擬)對酸雨影響Rs的過程與機理進行了探究[2, 5, 7, 19—23],但這些研究大多基于特定的研究站點,由于受限于較小的時空尺度,所得出的結論在更大區域范圍內的普適性較差,不利于對酸雨影響Rs與陸地生態系統碳循環過程的準確評估。因此,本研究將基于中國境內所開展的模擬酸雨實驗的81篇論文的2683條數據,運用Meta分析方法,探究酸雨對我國主要陸地生態系統Rs及其組分的影響。本研究結果將對全球變化背景下生態系統碳循環響應與反饋機制的揭示,以及實現我國“碳達峰”、“碳中和”目標提供科學借鑒。

1 材料和方法

1.1 數據編譯

利用谷歌學術(http://scholar.google.com/)、Web of Science(http://apps.webofknowledge.com/)和中國知網(http://www.cnki.net/)文獻檢索系統,搜集已發表的模擬酸雨實驗的研究論文,文獻檢索時間截止到2020年12月31日。檢索關鍵詞為：“acid deposition”、“sulfur deposition”、“simulated acid rain”和“carbon cycle”、“soil respiration”、“microbial respiration”、“CO2efflux”以及“酸沉降”、“硫沉降”、“模擬酸雨”和“土壤呼吸”、“碳循環”、“微生物”、“CO2”等。根據檢索詞,總計搜集到127篇論文。為進一步遴選出合適的文獻,設定如下原則：(1)只收集在中國陸地生態系統進行的酸雨實驗的論文數據,其它國家或地區的相關研究被排除；(2)實驗處理組和對照組最初的環境條件、植被類型與土壤特性基本一致,且兩組目標變量的觀測值在相同時間獲得；(3)對于多因子交互實驗,只選取對照與模擬酸雨處理組的實驗數據；(4)目標變量的均值、標準差(誤)和樣本量可從文中圖表直接獲取或通過間接方式計算得出；(5)文中對實驗方式(野外或溫室盆栽實驗)、酸雨形式(H2SO4/HNO3/H2SO4和HNO3)、酸雨強度(pH值)以及處理時間(年)都做了清晰闡述。

最后,81篇文獻的2683條有效觀測數據滿足要求,組成本研究的數據集。數據集除包含目標變量(Rs、Ra和Rh)外,還包括土壤pH、植物地上、地下部分生物量(AGB和BGB)、凋落物量(LF)、微生物生物量碳(MBC)以及土壤有機碳(SOC)等變量。所涉及的主要陸地生態系統類型包括森林、草地和農田。森林又細分為針葉林、針闊葉混交林以及闊葉林。各類研究數據從文章的文本或表格中直接提取,或利用圖形數字化軟件GetData Graph Digitizer (http://getdata-graph-digitizer.com/)編譯間接獲得。此外,各研究樣地的經緯度、年平均氣溫(MAT)、年平均降水量(MAP)、土壤pH以及植被類型等數據也被一并收集。對于原始文獻中缺失的環境變量數據,則從其參考文獻或全球數據庫(https://www.worldclim.org/)中獲取。

1.2 數據分析

本研究中,模擬酸雨處理的效應值通過計算反應比的自然對數(lnRR)進行量化[24—25],即：

(1)

(2)

式中,nt、nc、st、和sc分別是目標變量處理組(t)和對照組(c)的樣本量(nt和nc)和標準差(st和sc)；lnRR的加權平均值lnRR++和標準誤[s(lnRR++)]分別由公式(3)和(4)計算：

(3)

(4)

式中,m是組數,k是第ith組比較次數,w是權重。由于除了單個獨立研究內的方差(即抽樣誤差)外,各不同研究之間同樣存在著隨機變異(即研究間方差),因此用隨機效應模型來計算lnRR++和s(lnRR++)。選擇隨機效應模型還因為在處理生態學的數據合成時原假設更容易被驗證[26]。因此,每項研究的w由公式(5)計算：

w= 1/(v+τ2)

(5)

模擬酸雨對某一目標變量(如Rs)總體效應值的計算是假定所有研究均來自同一總體,總體異質性(QT)由自由度為n-1的χ2分布檢驗[26]。顯著的QT(P< 0.05)表明效應值之間的方差大于抽樣誤差,需要引入其它解釋變量[26, 28]。因此,進一步評估了分類變量和連續變量對Rs及其組分的影響。對于每一個分類變量,QT被分割成組內異質性(QW)和組間異質性(QB),并使用混合效應模型進行評估。本研究中,編譯的數據集被分成生態系統類型(森林、草地和農田)、森林類型(針葉林、針闊葉混交林和闊葉林)、實驗方式(野外、溫室)和酸雨強度(pH≥4.5、3.5≤pH<4.5和pH<3.5)4個亞組。其中,酸雨強度的劃分主要是基于酸雨的定義(一般降雨 pH<5.6 稱為酸雨,pH<4.5 稱為重酸雨)和大多數模擬實驗酸雨pH的取值范圍。所有亞組即為不同分類變量,將分別評估其對酸雨處理效應的影響。為了增加研究結果的可信度,沒有足夠數據點的亞組(n<3)被逐一排除。采用Meta回歸的方法評估連續變量(緯度、MAT和MAP)與目標變量(如Rh)之間的關系[27]；用一般線性回歸模型分析土壤pH、土壤碳庫(SOC、MBC和DOC)以及植被碳庫(AGB、BGB)對目標變量(Rs、Rh和Ra)的影響。

本研究用漏斗圖的方法判斷發表偏倚,如果數據點以倒立的漏斗狀均勻分布,則不存在發表偏倚[29—30]。然而,當目標變量的樣本量非常小時(如n<10),很難直觀地用漏斗圖的方法判斷發表偏倚。因此,對于樣本量較小(如n<10)且有顯著差異的效應值,將通過進一步計算失安全系數(N)來判斷發表偏倚；如果N遠大于觀測值的樣本量(k) (即N> 5k+10),則該分析結果是真實可靠的[31]。所有統計分析均在Meta分析軟件OpenMEE (http://www.cebm.brown.edu/openmee/)中進行[27],文中所有圖形用SigmaPlot 14.0繪制。

2 結果與分析

2.1 土壤pH、土壤碳庫和植被碳庫對模擬酸雨的響應

模擬酸雨對SOC無顯著影響(0.8%,P=0.544),但卻顯著降低了土壤pH、植被碳庫(AGB、BGB和LF)以及土壤活性碳庫(DOC、MBC)(P< 0.001)。其中,土壤pH降幅最小(-4.6%),LF次之(-6.8%),AGB、BGB、DOC與MBC的降幅均在10%左右(表1)。

表1 模擬酸雨對植被碳庫、土壤碳庫和土壤pH的影響

2.2 Rs及其組分對模擬酸雨的響應

總體而言,模擬酸雨顯著降低了Rs(-9.6%)、Rh(-7.7%)和Ra(-11.7%)。不同生態系統中,森林、草地和農田Rs對模擬酸雨的響應一致,分別顯著降低了8.0%、10.8%和14.7%；模擬酸雨對農田Rh的影響不明顯(-1.3%),但卻顯著降低了森林和草地Rh (-6.9%和-17.0%)；森林和草地Ra在模擬酸雨處理下分別顯著降低(-21.7%)和顯著增加(25.4%),但農田Ra響應不明顯。盡管針葉林、針闊葉混交林和闊葉林Rs、Rh和Ra在模擬酸雨處理下均表現出不同程度的降低趨勢,但各林型間的差異不顯著(圖1)。

圖1 Rs、Rh和Ra對模擬酸雨的響應在不同生態系統和森林類型間的差異Fig.1 Differences in responses of Rs, Rh and Ra to simulated acid rain across different ecosystems and forest typesRs：土壤呼吸 Soil respiration；Rh：異養呼吸 heterotrophic respiration；Ra：自養呼吸 autotrophic respiration;誤差線表示95%的置信區間(CI),后面數字表示對應的樣本量,如果lnRR++的95% CI不與零線相交,則認為目標變量的處理效應是顯著的;*** P<0.001, ** P<0.01, *P<0.05

野外原位模擬酸雨對Rs、Rh和Ra的負效應大于溫室盆栽實驗(圖2)。在野外原位觀測條件下,Rs、Rh和Ra分別顯著降低了8.7%、9.7%和14.7%；在溫室盆栽實驗條件下,模擬酸雨顯著降低了Rh(-3.2%),但對Rs和Ra的影響不明顯。模擬酸雨對Rh和Ra的負效應隨酸雨pH的降低而增強,當酸雨pH<4.5時,Rs也表現出類似的規律性(圖2)。

圖2 Rs、Rh和Ra對模擬酸雨的響應在不同實驗類型和酸雨pH下的差異Fig.2 Differences in responses of Rs, Rh and Ra to simulated acid rain under different experiment types and pH of acid rain

2.3 Rs及其組分與土壤pH、土壤碳庫和植物生物量的關系

線性回歸分析表明,Rs、Rh與土壤pH顯著正相關,但Ra與土壤pH的線性關系不顯著；Rs、Rh與SOC顯著負相關,但與MBC或DOC的關系不顯著；Rh與AGB顯著正相關,Ra與BGB顯著正相關,但Rs與AGB和BGB的線性關系都不顯著(表2)。

表2 模擬酸雨條件下Rs、Rh和Ra效應值與土壤pH、土壤碳庫以及植物生物量效應值的關系

2.4 Rs及其組分與緯度、MAT和MAP的關系

Meta回歸分析表明,Rs、Ra的效應值與緯度之間存在顯著的正相關關系,隨著緯度升高,模擬酸雨對Rs和Ra的負效應逐漸減弱,正效應逐漸增強；Rs、Ra的效應值與MAT顯著負相關,隨著MAT的升高,模擬酸雨對Rs和Ra的正效應逐漸減弱,負效應逐漸增強；Rs、Rh和Ra的效應值都隨MAP的升高而降低,但僅有Rs與MAP的關系達到顯著水平(R2=0.005；P=0.04),隨著MAP的增加,模擬酸雨對Rs的負效應逐漸增強(圖3)。

圖3 模擬酸雨條件下Rs、Rh和Ra與緯度、年均溫及年均降水量的關系Fig.3 Relationships between lnRR of Rs, Rh and Ra and latitude, MAT and MAP in response to simulated acid rain

3 討論

3.1 生態系統類型對Rs、Rh和Ra的影響

本研究發現,森林Rs在模擬酸雨處理下降幅最小,草地次之,農田最大(圖1),表明陸地生態系統類型不同,Rs對酸雨的響應不同。在森林生態系統中,林冠層、林下植被層以及地表凋落物層的截留作用都會降低酸雨對土壤微生物和植物根系的負效應[32],而在草地或農田生態系統,由于地被層酸緩沖物質的相對缺乏,酸性物質(如H+)更易直接進入土壤,抑制微生物活性,降低Rs[33]。另外,農田由于長期耕作和施加氮肥,土壤酸化嚴重[13],其抗酸能力相較于森林和草地更差[34],因而導致更低的Rs。盡管Rs、Rh在各生態系統均出現不同程度的降低,但草地Ra在模擬酸雨處理下卻顯著增加(圖1),這一發現與Chen等的研究結果一致[35]。究其原因,可能是酸雨導致的土壤酸化驅使草地植物群落結構由多年生叢生禾草向根莖禾草轉變,而后者具有更大的BGB和更高的比根呼吸速率[35]。在不同森林類型中,梁國華等的研究發現,闊葉林Rs對酸雨響應的敏感性最強,針闊葉混交林次之,針葉林最弱[36],因為針葉林土壤鹽基飽和度高于闊葉林,酸緩沖能力更強[37]。同時,闊葉林凋落物分解速率大于針闊葉混交林和針葉純林[38],因而地表現存凋落物量最少,不利于酸的緩沖,導致Rs的降低。然而本研究表明,盡管模擬酸雨引起針葉林、針闊葉混交林和闊葉林Rs、Rh和Ra的顯著降低,但各林型之間的差異并不顯著(圖1),這與前人的研究結果不一致。因為本研究是基于更大空間尺度,各個森林類型跨越了不同的緯度和氣候帶,土壤本底條件并不一致,從而掩蓋了林型對Rs的影響,而梁等的研究則是基于我國南亞熱帶某單一站點,各林型土壤發育于相同的成土母質[36],因而林型的效應得到進一步凸顯。

3.2 實驗方式與酸雨pH對Rs、Rh和Ra的影響

本研究發現,模擬酸雨對Rh和Ra的負效應在野外實驗條件下要強于溫室盆栽實驗(圖2),這可能與處理時間和酸雨強度有關。在本研究所構建的數據集中,野外實驗的處理時間和酸雨強度普遍大于盆栽實驗,因而導致Rh和Ra更為強烈的響應。Rs、Rh和Ra在pH<3.5酸雨處理下降幅最大進一步證明了這一點(圖2)。一方面,隨著酸雨pH的降低,外源H+的輸入增加,土壤交換性陽離子庫和土壤pH的降低進程加速[5, 10],進一步抑制了微生物活性,減少了微生物生物量[2, 35, 39—40],降低Rh；另一方面,隨著酸雨pH的降低,過量H+的輸入會進一步破壞葉組織與細胞結構[41],同時植物根系中硝酸還原酶與谷氨酸合成酶的活性也會受到抑制,從而導致植株吸收利用氮素能力的降低[42—43],抑制植物生長,降低Ra[44]。

3.3 土壤pH、植物生物量與土壤碳庫對Rs、Rh和Ra的影響

本研究結果表明,Rs、Rh都與土壤pH顯著正相關(表2),這與梁國華等[36]在亞熱帶森林和Chen等[35]在溫帶草原的研究結果一致,表明酸雨通過降低土壤pH來抑制Rs,而且這種抑制主要是通過減少Rh來實現的。因為在較低pH (<4.2)的土壤環境,鋁被活化[5, 45],土壤溶液中增加的游離態鋁離子(Al3+)對土壤微生物產生了毒理效應[46],從而導致微生物生物量與活性的降低,減少了微生物對SOC的分解[47],這也被本研究中 Rs、Rh與SOC之間顯著的負相關關系所證實(表2)。在酸雨條件下,由于Rh的降低,更多的碳被儲存在土壤中[48—49]。另外,酸雨除了直接作用于Rs,還能通過影響AGB和BGB間接影響Rs(圖4),因為AGB和BGB分別是Rh和Ra的重要基質,兩兩之間均存在顯著的正相關關系(表2)。本研究中,酸雨顯著降低了AGB、地上凋落物輸入以及BGB(表1),這與Shi等最新的研究結果一致[50]。一方面,酸雨會增加淀粉粒和酚類化合物在細胞中的累積,損害氣孔,引起光合作用與蒸騰作用的改變,抑制植物(尤其是葉片)生長,導致AGB和凋落物量的降低[51—52],減少Rh。另一方面,酸雨會抑制植物體的代謝活性,阻止碳水化合物由葉片向根部的傳輸,降低根系密度[53],減少Ra。

圖4 酸雨對土壤呼吸及其組分影響的機理Fig.4 The mechanism of the effects of acid rain on soil respiration and its components

3.4 緯度、MAT和MAP對Rs、Rh和Ra的影響

本研究中,模擬酸雨對Rs、Rh和Ra的負效應表現出隨緯度降低而增加的模式(圖3),這一結果是我國南北方土壤酸化程度差異的具體體現。在我國南方地區,由于長期高強度人為酸雨的影響,土壤酸化比北方更為嚴重,許多森林土壤pH甚至低于4.2,土壤的酸緩沖能力更低[5]。在如此高酸的土壤上進行模擬酸雨實驗,無疑會加大對Rs、Rh和Ra的抑制作用。同時,這種緯度模式也與MAT和MAP隨緯度的變化有關,Rs、Rh或Ra與MAT或MAP之間的負相關關系正好說明了這一點(圖3)。在高緯地區,由于氣溫較低,植物或微生物的活性往往被抑制[54],因而降低了Rs對酸雨響應的敏感性。在低緯地區,較高的降水導致土壤交換性陽離子的大量淋溶,促進了土壤酸化[55—56],引起酸雨處理下Rs、Rh或Ra更大幅度的降低。此外,低緯地區較高的降水頻率或強度還可能導致土壤含水量過高而降低氧氣含量,進一步抑制微生物活性和植物根系呼吸[57]。

4 結論

本研究通過Meta分析的方法量化了我國主要陸地生態系統(森林、草地和農田)Rs及其組分對酸雨的響應。研究結果顯示,酸雨對Rs、Rh和Ra的影響因生態系統類型而異,同時受到實驗方式、酸雨強度、土壤性質以及土壤或植被碳庫的影響,并表現出明顯的緯度模式。本研究表明,在我國陸地生態系統中,酸雨一方面降低了土壤pH,抑制了植物生長,減少了植物體向土壤的碳輸入,另一方面也降低了微生物活性,抑制了Rh,導致SOC分解降低,因而未顯著改變土壤有機碳庫(圖4)。該結果將為全球變化背景下我國陸地生態系統的碳預算提供科學借鑒。