南方紅壤侵蝕區芒萁葉片對微地形的響應

尚艷瓊， 陳志強， 陳志彪， 馮柳俊

( 福建師范大學 地理科學學院, 濕潤亞熱帶山地生態國家重點實驗室培育基地， 福州 350007 )

植物葉片是植物應對環境變化較為敏感的器官，是植物功能性狀差異的主要表現單位。植物功能性狀的變化通常被描述為營養器官(結構)和生殖器官(結構)間營養元素分配及形態結構的差異(Westoby et al.,2002)。植物通過調節營養物質的分配和濃度改變對資源的利用效率，同時還(或)通過改變葉片的形態特征適應環境變化(施宇等，2011)。植物功能性狀在特定地點的分布往往是從大尺度到小尺度層層過濾、多重因子共同作用的結果。大部分研究都證實，在全球尺度或大尺度上，氣候因子對植物功能性狀的分布起決定性作用(Han et al., 2005；Meng et al.,2009)；在中尺度上，土地利用和干擾起主要作用，而在小尺度或局地范圍即微觀尺度內，地形因子和土壤因子決定性狀的分布(Reich & Oleksyn, 2004；張小芳等，2019)。與宏觀尺度相比，小尺度的變化或許能夠解釋大尺度研究中無法解釋的環境過濾效應(Kraft et al.,2008)。在微地形(坡位、坡向等)條件下，光照、熱量、土壤養分、水分等條件存在一定差異，導致微氣候、微環境的差異，引起植物作出不同響應。目前，有關植物功能性狀對環境響應的研究大多集中于大、中尺度(Song et al.,2017)，對于局地范圍尤其是微尺度下植物功能性狀變化的相關研究相對較少，而研究小尺度上微地形對同一物種功能性狀的影響，既可以避免種群間遺傳差異的影響，也有利于了解植物對異質環境的響應情況及適應策略(Xu et al., 2017)，為植物資源保護與恢復提供依據和指導。

芒萁()為里百科(Gleicheni-aceae)芒萁屬(Bernh.)蕨類植物，耐酸、耐旱、耐瘠且適應性強，廣泛分布于我國長江以南地區，既是亞熱帶酸性土壤的指示植物，也是南方紅壤侵蝕區生態恢復的先鋒植物。由于紅壤侵蝕區土壤較為貧瘠，干熱化嚴重，芒萁多生長于地勢低凹或坡地溝底處，改善生境后向外蔓延，因此形成芒萁斑塊(黃美玲，2014)。地形是影響芒萁分布的重要因素，不同微地形的芒萁具有不同的生長特性。目前，有關芒萁與微地形的研究大多集中于芒萁的散布特征(黃美玲，2014；王秋云，2014)、植株養分(鄢新余，2015)等方面。然而，將芒萁功能性狀與環境因子相結合的研究卻鮮見報道。鑒于此，該文擬通過研究南方紅壤侵蝕區芒萁葉片功能性狀對微地形的響應，揭示南方紅壤侵蝕區芒萁對微地形的響應及試驗策略，以期為侵蝕區的生態恢復及水土保持提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

朱溪流域位于福建省長汀縣河田鎮，該流域屬于中亞熱帶季風性濕潤氣候，濕熱多雨、降雨強度大，主要集中在3—8月，多年平均氣溫為18.3 ℃，年平均降水量為1 730.4 mm。該區域以丘陵和山地為主，廣泛分布粗晶花崗巖巖體，出露部分風化發育為抗蝕性差的酸性紅壤。由于地形地貌的作用以及歷史乃至當今人類對土地不合理的開發利用，因此該區域一度成為生態脆弱區以及南方主要的紅壤侵蝕區(潘宗濤等，2019)。喬木多為次生馬尾松()，樹種單一，林下灌木主要為散生的輪葉蒲桃()、黃瑞木()等，草類主要為芒萁。

來油坑野外試驗區(116°28′55″ E、26°39′43″ N)是該流域水土流失未治理樣地，面積約為820 m，高程主要在345～363 m之間，坡度為0°～65°(王秋云，2014)。前期受人為干擾，原生植被遭到嚴重破壞，水土流失嚴重，形成數條侵蝕淺溝。現今被作為水土流失對照樣地保存下來，近三十年來受人為干擾較少。該區域土壤貧瘠，植被種類較為單一，芒萁呈斑塊狀分布在不同微地形(圖1)。

圖 1 研究區實景圖Fig. 1 Reality image of study area

1.2 樣品采集與分析

2017年10月，在采樣地選擇3條近似平行的芒萁生長溝，按照溝脊、溝壁和溝底3種微地形，在每個部位分別選取3個采樣點， 采集0～20 cm土層的土樣，將土樣放入密封袋， 同時在生長旺盛的芒萁植株上隨機摘取成熟葉片若干放入密封袋。分別采集土壤分析樣品和葉片分析樣品27個，即3種微地形×3個重復樣地×3個采樣點。采用土壤溫濕度儀(RR-7125-8, 北京雨根科技有限公司)測量地下5 cm溫濕度。

將葉片帶回實驗室用電子游標卡尺測量葉片主脈兩側約0.25 cm處的厚度，其平均值即為葉片的厚度(leaf thickness, LT)；先用葉面積掃描儀(HP Laser Jet pro M1136 MFP)對芒萁葉片進行掃描，再用葉面積分析軟件(Image J)提取葉面積(leaf area, LA)。先將葉片在105 ℃下殺青30 min，再在60 ℃下烘干至恒重，稱量，得到葉干重(leaf dry weight, LDW)。比葉面積(specific leaf area, SLA)計算公式如下：

=。

式中：為比葉面積，cm·g；為葉面積，cm；為葉干重，g。

烘干的葉樣品經粉碎后，對葉片的碳(C)含量(leaf carbon content，LCC)、氮(N)含量(leaf nitrogen content，LNC)采用植物C、N元素分析儀(Vario MAX CN，Elementar, 德國)進行測定；對葉片磷(P)含量(leaf phosphorus content，LPC)經HClO-HSO消煮后采用流動分析儀(SKalar san++, 荷蘭)進行測定。

將土壤帶回實驗室后去除雜物自然風干粉碎，測定包括pH、全碳、全氮、全磷共4個指標。測定方法如下：土壤pH值采用水土比為2.5∶1的水浸電位法測定；全碳、全氮采用土壤C、N元素分析儀(Elementar Vario MAX CN)測定；土壤全磷經HClO-HSO消煮后采用流動分析儀(SKalar san++，荷蘭)測定。

1.3 數據處理

利用軟件Excel 2016對數據進行統計和預處理，運用軟件SPSS 22.0和Canoco 5進行分析。3種微地形中土壤元素含量、計量比和其他環境因子及芒萁功能性狀指標比較采用單因素(ANOVA)方差分析，采用最小顯著差異法(LSD)進行檢驗(<0.05)。統計圖均采用軟件Origin 2018繪制。芒萁葉片功能性狀與環境因素進行冗余分析(redundancy, RDA)。

2 結果與分析

2.1 微地形下環境因子的變化特征

研究區的土壤pH值在4.41～4.46之間，呈酸性，溝底和溝壁之間雖無顯著性差異(>0.05)，但二者顯著低于溝脊(<0.05)。土壤全碳、全氮、全磷含量與C∶N、C∶P、N∶P的均值變化范圍分別為2.7～12.44、0.37～0.71、0.07～0.10 g·kg和7.41～16.51、36.95～132.66、5.13～7.76。C、N、P、C∶N和N∶P均表現為溝脊顯著低于溝壁和溝底(<0.05)，溝壁和溝底之間沒有顯著性差異(>0.05)。C∶P呈現溝底顯著大于溝壁(<0.05)、溝壁顯著大于溝脊(<0.05)的特征。地下5 cm濕度與溫度在3種微地形間均存在顯著差異(<0.05)(表1)。

表 1 微地形環境因子特征 (平均值 ± 標準差)Table 1 Micro-environment characteristics in

2.2 微地形下芒萁葉片功能性狀的變化特征

研究區芒萁的6種葉片功能性狀總體差異較大，變異系數在0.05～0.47之間(表2)。葉面積、比葉面積差異最明顯，最小值分別是5.72 cm和30.74 cm·g，最大值分別是33.98 cm和88.13 cm·g；葉碳含量差異較小。

表 2 芒萁葉片功能性狀的總體特征Table 2 General characteristics of Dicranopteris pedata leaves functional traits

從圖2可以看出，芒萁的LT和LA在3種微地形間均差異顯著(<0.05)，呈現出溝底>溝壁>溝脊的規律。SLA和LCC在3種微地形間沒有顯著性差異(>0.05)。溝壁的LNC顯著高于溝脊和溝底(<0.05)，溝脊和溝底沒有顯著性差異(>0.05)。溝脊的LPC含量顯著低于溝壁和溝底(<0.05)，溝壁和溝底沒有顯著性差異(>0.05)。

不同小寫字母表示差異顯著 (P<0.05)。Different lowercase letters indicate significant differences (P< 0.05).圖 2 芒萁葉片功能性狀對微地形的響應Fig. 2 Response of leaf functional traits of Dicranopteris pedata to micro-topography

2.3 芒萁葉片功能性狀與環境因子之間的關系

為了更好地探討微地形環境因子與芒萁葉片功能性狀之間的關系，本研究采用冗余分析(RDA)方法，結果如圖3所示。第一主軸解釋了70.99%的環境因子對芒萁葉片功能性狀影響，第二主軸解釋了8.47%。其中，土壤濕度影響最大，其次是pH、溫度、全碳、全氮等。土壤pH與葉面積呈負相關，與葉碳含量呈正相關。土壤碳氮磷含量、C∶P、N∶P、地下5 cm濕度與葉面積、葉厚、葉片氮磷含量呈正相關，且相關性大小表現為葉面積>葉厚>葉氮含量≈葉磷含量。地下5 cm溫度與葉碳含量呈正相關，與葉磷含量、葉厚呈負相關。

LT. 葉片厚度; LA. 葉面積; SLA. 比葉面積; LCC. 葉碳含量; LNC. 葉氮含量; LPC. 葉磷含量; pH. 土壤酸堿度; C. 土壤全碳含量; N. 土壤全氮含量; P. 土壤全磷含量; C∶P. 土壤碳磷比; N∶P. 土壤氮磷比; H. 地下5 cm濕度; T. 地下5 cm溫度。LT. Leaf thickness;LA. Leaf area;SLA. Specific leaf area;LCC. Leaf carbon content; LNC. Leaf nitrogen content; LPC. Leaf phosphorus content; pH. Soil pH; C. Soil carbon content; N. Soil nitrogen content; P. Soil phosphorus content; C∶P. Soil carbon to phosphorus ratio; N∶P. Soil nitrogen to phosphorus ratio; H. Moisture underground 5 cm; T. Temperature underground 5 cm.圖 3 芒萁葉片功能性狀與土壤和環境因子的RDA約束排序分析圖Fig. 3 Biplot of RDA constrained sequencing analysis of leaf functional traits of Dicranopteris pedata and soil, environment factors

3 討論與結論

3.1 微地形下環境因子特征變化

微地形的差異易造成其土壤養分、水分含量和土溫等外界條件的不同，從而影響植物的群落結構、物種組成及葉片性狀等的變化(劉旻霞等，2017)。本研究中，土壤pH、養分、碳氮磷比及溫濕度在不同微地形間有顯著差異。各微地形土壤均呈酸性，其中溝底酸性最強，這與曾月娥和陳志強(2018)的研究結果一致。該區域成土母質多為酸性巖，在高溫多雨的氣候條件下，土壤風化淋溶作用強烈，加之溝底芒萁較多，枯落物在腐化的過程中，產生酸性物質造成表層土壤酸化。

土壤C、N、P含量及其生態化學計量特征可以表征土壤有機質的組成和質量，是土壤肥力的重要指標(Tian et al.,2010)。土壤C、N、P含量均明顯低于中國陸地土壤的平均水平[C(29.51 g·kg)、N(2.30 g·kg)、P(0.56 g·kg)](Tian et al.,2010)，說明該研究區域的土壤比較貧瘠，原因是研究區為紅壤侵蝕區，地表植被稀少，養分累積緩慢。土壤養分自溝脊經溝壁到溝底呈現增加趨勢，這與朱平宗等(2020)的研究結果一致，這是地形與植被共同作用的結果。曾月娥和陳志強(2018)的研究表明，芒萁的生物量自溝脊經溝壁到溝底呈現增加趨勢，溝底芒萁能固定更多的養分，并隨著枯落物與根的分解回歸土壤。淺溝不同部位受水流、風等外力侵蝕作用不同，溝脊和溝壁的表層土壤在降雨時發生侵蝕和搬運，溝底則出現沉積(楊文利等，2018)，從而使土壤養分明顯好于溝脊。土壤C∶N可以指示有機質的分解速率和N的礦化能力，土壤C∶N越高，有機質的分解速度越慢，土壤N的礦化潛力和供給能力較差(王紹強和于貴瑞，2008)。本研究中，溝脊土壤C∶N顯著低于溝壁和溝底，且溝脊土壤C∶N(7.41)低于全國平均水平(14.51)，溝底(16.5)高于全國平均水平，溝壁(14.01)與全國平均水平相似(Zhao et al., 2015)，說明溝脊有機質的分解速率高于溝壁和溝底，推測是低密度的芒萁植株使枯落物易于暴露，物理破碎較快。本研究中，溝壁C∶N較高可能是芒萁生長大量吸收土壤中的N素，導致土壤中N素較少，使得C∶N較大，這與結果分析中溝壁的LNC明顯高于溝脊和溝底相吻合；溝底C∶N低于溝壁的原因是相對濕熱的條件使得土壤動物和微生物量增加，加快植被枯落物的分解速率。土壤C∶P作為P素礦化能力的標志，是衡量土壤礦化作用釋放P素的一個指標(王紹強和于貴瑞，2008)。本研究區溝脊的C∶P低于全國平均水平(61.00)(Tian et al.,2010)，溝壁和溝底則高于全國平均水平。芒萁蔓延生長后，枯落物的分解釋放了部分P素，但C∶P不降反升，原因可能是植被覆蓋在更大程度上影響了母質風化。

土壤的溫濕條件表現為溝底最佳、溝壁次之、溝脊最差的規律，這與曾月娥和陳志強(2018)的研究結論相似。原因是溝底地勢偏低形成相對穩定的小氣候，空氣濕度大且風速偏小，蒸散作用弱，水分散失較少，溝壁的土壤水分受到側向蒸發的影響，而溝脊受正面和側面雙向蒸發影響，蒸散作用強，溫度和水分散失較多。

本研究綜合分析環境因子的結果表明，淺溝不同微地形的環境條件優劣表現為溝底>溝壁>溝脊，芒萁的生長狀況與此相對應。芒萁為多年生根狀莖克隆植物，溝底定植的芒萁隨著生境的改善向溝壁蔓延生長，而溝脊更為惡劣的條件使芒萁蔓延受阻，往往只能零星分布。

3.2 微地形對芒萁葉片功能性狀的影響

葉片的C、N、P、LT、LA、SLA等，在大尺度不同區域由于水分供應與溫度不同因此存在分異性(Reich et al., 2004)，微地形雖然研究尺度較小，但仍存在類似的梯度變化。同時，微地形導致的土壤養分、光照與水分蒸發等環境因素對植物生長會造成一定的影響，從而使植物隨環境的變化表現相應的適應策略。本研究中，不同微地形中芒萁的葉片功能性狀存在差異，說明芒萁在3種微地形中的適應策略有所不同。

本研究RDA分析結果表明，芒萁葉功能性狀與微地形環境因素之間的關系。LT、LA與土壤濕度呈正相關，與土壤溫度呈負相關，其中LT與土壤溫濕度之間的相關關系與李芳蘭和包維楷(2005)的研究結論不同。研究表明，植物可以通過減小葉面積來減少蒸騰造成的水分損失(Picotte et al.,2007)或者增加葉片厚度來增強保水能力(吳林等，2003)。本研究這一不同可能是土壤養分對葉片擴展性生長(如葉片長、寬、面積、厚度)的貢獻更大，使其表現出溝底>溝壁>溝脊的規律，這同LT、LA與土壤C、N、P顯著正相關相吻合，葉厚與葉面積的協調生長抵消了干旱對葉厚的影響，使統計分析結果有別于前人的結論。

本研究比葉面積與葉碳含量在3種微地形間沒有顯著性差異，且SLA與環境因子的相關性均不明顯。造成這一結果的原因可能是比葉面積受降水、土壤養分、光照等環境因素的影響，具有很高的環境變異性(宋斌等，2015)，C作為構成植物體內干物質的最主要元素，其來源充足導致種內LCC沒有顯著差異，其含量的細微差別僅僅與生長速率有關即溝脊的芒萁因環境惡劣而生長緩慢。

LNC與土壤養分呈正相關，但溝壁的芒萁LNC顯著高于溝底，說明溝壁的芒萁傾向于增加葉氮含量提高最大羧化速率，進而提高葉片光合速率來促進生長(閆霜等，2014)。原因是溝壁土壤的C∶N較溝底低，土壤有機質分解較快，土壤N的礦化和供給能力較高，加之溝壁芒萁的植株密度較低，且高低錯落，光照利用率高，芒萁不需要投資過多的生物量到葉面積中提高光捕獲能力。溝底的芒萁在LNC顯著低于溝壁的情況下，LA顯著大于溝壁，通過增大葉面積來提高葉片光捕獲能力，從而促進生長。究其原因是溝底水分條件較好，土壤P含量相對較高，且pH顯著影響土壤養分的存在形態和植物養分吸收的有效性(郝瑞軍，2014)，提高的有效磷含量可以滿足葉片細胞分裂增加葉面積時對P的需求。

本研究結果表明，由于微地形的土壤養分與溫濕條件等方面的差異，因此芒萁在3種微地形中的適應策略存在差異。溝脊的芒萁通過較小的葉面積來降低水分散失而進行自我保護，溝壁的芒萁通過增加葉氮含量來提高葉片光合速率而促進生長，溝底的芒萁通過增加葉面積來提高光捕獲能力而促進生長。