亞熱帶植物春季和秋季物候格局及其對氣候變化的響應

陳 沁， 唐欣然， 薛乾懷， 王鑫洋， 杜彥君

( 海南大學 林學院， 海口 570100 )

越來越多的溫帶地區物候研究表明，北半球的春季物候期開始得更早(Morin et al., 2010; Caradonna et al., 2014; Everill et al., 2014)。一項針對542種歐洲植物的薈萃分析發現，78%的物種展葉和開花時間提前(Menzel et al., 2006)。相比之下，亞熱帶的物候調控機制仍基本未知(Du et al., 2019)。在亞熱帶地區，溫度很少下降到5 ℃以下，然而5 ℃被認為是溫帶植物滿足冬季低溫需求的必要條件(Zohner & Renner, 2014; Fu et al., 2015; Chuine et al., 2016; Zohner et al., 2016)。因此，亞熱帶植物通常不會暴露在冬季低溫中。最近幾項研究表明，亞熱帶木本植物可能不會受到冬季寒冷的影響(Qian et al., 2021; Song et al., 2021), 溫暖的秋冬溫度可能會促進葉芽和花芽的生長，從而在次年春季提前開花(Song et al., 2021)。降水也可會影響亞熱帶植物的物候期。對浙江古田山亞熱帶常綠闊葉林植物物候研究發現，降水可以促進植物的春季開花物候(胡小麗等，2015)。以分布廣泛的多年生草本植物綬草()為研究對象，對116 a間的標本數據進行研究，發現濕潤區與非濕潤區之間表現出對氣候變暖相反的物候響應方式，濕潤區開花提前，而非濕潤區開花推遲(Song et al., 2020)。

相比春季物候，即便在開展研究較多的溫帶和極地生態系統，對秋季物候(如葉衰老)的研究仍然較少。這是由多個因素造成的，其中包括秋季物候驅動因子較復雜，秋季物候持續時間較長，以及人們對春季開花物候的興趣較濃(Gallinat et al., 2015)。盡管如此，秋季物候有其重要的生態學和進化意義，也是氣候變暖對生態系統影響的重要組分。近幾年，秋季物候對氣候變化的響應已經成為一個研究熱點。葉衰老已經呈現出隨溫度變暖而推遲的趨勢(Gallinat et al., 2015)，然而秋季葉片衰老與秋季氣溫的關系要弱一些(Menzel et al., 2003)。干旱會加速葉變色和葉脫落，而充足的水分條件會推遲葉片的衰老速度(Leuzinger et al., 2005)。然而，對亞熱帶秋季物候與氣候變化的研究至今少見(Song et al., 2021)。由于人們還不了解秋季葉衰老期的環境驅動因子，導致未來對亞熱帶地區生長季的估算有很大的不確定性，造成區域和全球碳吸收和碳平衡的不準確估算(Zani et al., 2020)。

不同功能群物種的物候對氣候變化的響應可能存在差異，而該方面的研究還比較缺乏。植物的開花與展葉時間已經被證實與幾個重要的功能群有聯系，如生長型(Molau et al., 2005; Panchen et al., 2014; Du et al., 2015)、傳粉方式(Du et al., 2015)、果實類型(Bolmgren & L?nnberg, 2005; Du et al., 2015)、落葉性(Panchen et al., 2014)、種子擴散方式等都會影響植物的繁殖物候(Sargent & Ackerly, 2008; Devaux et al., 2014)。但是針對不同功能群的物候對氣候變化響應差異的研究很少有報道。

本研究基于中國物候監測網長沙站點記載的1963—2008年的物候數據，來研究并解答以下3個科學問題：(1)亞熱帶植物春季物候是否受溫度和降水影響；(2)亞熱帶植物秋季物候是否受溫度和降水影響；(3)不同功能群植物的物候對氣候變化的響應是否有差異。

1 材料與方法

1.1 材料

1.1.1 研究地概況 湖南長沙植物物候監測點(109.5 E、24.2 N)，地處華中平原地區，年平均氣溫17.41 ℃,每年7月為最高氣溫，溫度為29.11 ℃，1月為最低氣溫，溫度為5.15 ℃。該地區年平均降水量為1 320 mm，且主要集中在春季和夏季(3—8月)。該研究地點屬于中亞熱帶濕潤地區(鄭景云等，2010)。

1.1.2 物候數據 本文選用的物候觀測資料來自中國物候觀測網(Chinese Phenology Observation Network, CPON)。依據觀測序列較長和連續性較好的原則, 選擇含觀測期內(1963—1965年，1973—1974年，1983—1991年，2003—2007年)的展葉期、始花期、葉變色期和落葉期的物候觀測記錄。為了滿足統計分析的最小樣本量，我們排除了數據少于8 a的物種(Lessard-Therrien et al., 2014; Song et al., 2021)，共有25個物種有充足的展葉期數據，隸屬于16科24屬；有20個物種有充足的開花期數據，隸屬于14科20屬；有16個物種有充足的葉變色期數據，隸屬于11科14屬；有15個物種有充足的落葉期數據，隸屬于11科14屬(表1，表2)。

1.1.3 氣象數據 我們用月度氣候數據進行分析，包括月平均溫度和月平均降雨量(1963—2008)，這些數據均從“氣候研究單位0.5°×0.5°柵格數據集”上獲取 (CRU TS ver. 4.04, , Harris et al., 2020)。

1.2 研究方法

物候觀測數據采用儒略日的換算方法。將逐年物候事件出現的日期轉化成距1月1日的實際天數。本文利用物候事件發生前11個月與物候事件發生當月組成的時間序列，對單月溫度、連續2個月平均溫度、連續3個月平均溫度與物候期進行回歸分析，篩選最佳的溫度模型。這與之前的相關研究方法一致(Beaubien & Freeland, 2000; Miller-Rushing & Primack, 2008; Cook et al., 2012; Mazer et al., 2013; Du et al., 2017)。用物候事件發生前2個月與物候事件發生當月組成的時間序列，對單月降水、連續2個月平均降水、連續3個月平均降水數據與物候期進行回歸分析，篩選最佳的降水模型。根據AIC信息標準，篩選各物種最佳模型。

物候期與溫度的線性回歸模型的斜率被定義為物候期對溫度的敏感性。物候期對降水的敏感性也同樣被定義。本文利用線性回歸分析降水和溫度對植物物候的影響，更陡的斜率代表物種物候期對氣候響應更大。

根據傳粉方式(風媒與蟲媒)、果實類型(肉果與干果)、落葉性(常綠與落葉)對研究物種進行了功能群劃分。傳粉方式是根據《中國植物志》(http://frps.eflora.cn/)的記載，根據花的形態來劃分。具有鮮艷花被的植物屬于蟲媒傳粉；花被少或無花被、柱頭表面大量暴露、花粉量多、無花蜜的植物屬于風媒傳粉。果實類型分為肉質果實型和非肉質果實型。非肉質果實類型包括蒴果、莢果、堅果、翅果等果肉干癟的果實，而漿果、梨果、柑果、核果和肉質聚合果等果肉富含水分的是肉質果實類型(胡小麗等，2017)。常綠樹種一年四季都能保持常綠的特性，落葉樹種在秋冬季節或旱季葉全部脫落。在本研究中風媒花植物有18種，蟲媒花植物有7種。肉質果實型植物8種，干果植物13種。常綠植物6種，落葉植物19種。

本研究利用線性回歸檢驗物候事件的早晚與溫度的關系；利用Wilcoxon秩和檢驗分析不同功能群的物種對溫度的響應是否一致。因為對降水敏感的物種比例較小，本文暫且不考慮不同功能群對降水的響應差異。 本文所有統計分析用R語言 4.0.3版(R Core Team, 2020)。

2 結果與分析

2.1 物候格局

25個物種的展葉期都集中在3月和4月(圖1：A)。其中，40%的物種展葉集中在3月，60%的物種展葉集中在4月。所有物種展葉平均日期為4月4日。展葉最早的物種是枇杷(，3月5日)， 最晚的物種是荷花玉蘭 (，4月27日)。

A. 展葉； B. 開花； C. 葉變色； D. 落葉。A. Leaf-out； B. Flowering； C. Leaf-coloration； D. Defoliation.圖 1 物候格局圖Fig. 1 Phenological patterns

20個物種的開花時間比較分散，分布在2—6月和11月(圖1：B)，平均開花日期為5月4日。其中4月開花物種最多(35%)，其次主要集中在6月(20%)、3月(15%)、5月(15%)。開花最早的是檫木()，2月開花(2月16日)；最晚開花的是枇杷，11月開花(11月9日)。

葉變色主要集中在9月和10月(圖1：C)。16個物種的平均葉變色日期是10月2日。9月占比37.5%，10月占比62.5%，其中最早葉變色的物種是紫玉蘭(，9月10日)，最晚葉變色的物種是合歡(，10月30日)。

落葉物候主要集中在9—11月(圖1：D)，其中9月落葉物種數占全部物種比為13%，10月占比60%，11月占比27%。15個物種的平均落葉期為10月21日，落葉最早的物種是紫荊(，9月22日)，最晚的物種是棗(，11月5日)。

2.2 春季物候對氣候變化的響應

關于展葉物候，25個物種里面有20個物種(80%)對溫度顯著敏感(表1)。只有梧桐()和香椿()的展葉期與溫度之間表現出顯著的正相關關系，其他18個種表現出與溫度的顯著負相關關系(表1)。展葉時間對溫度的平均敏感性為-3.76 d·℃，敏感性從-17.03 d·℃(荷花玉蘭)到15.95 d·℃(構樹)，且絕大多數物種(80%)的展葉時間與1—4月溫度有較高相關性(表1)。14個物種(60%)的展葉期對降水顯著敏感，且均表現出與降水有顯著正相關關系(表1)。展葉時間對降水的平均敏感性為0.21 d·mm，敏感性從-0.04 d·mm[油茶()]到0.48 d·mm[杉木()]，且所有物種都表現出對1—4月降水的相關性(表1)。60%的物種表現出對溫度和降水的交互作用敏感(表1)。

關于開花物候，17個物種(85%)對溫度敏感顯著，且均表現出與溫度之間的負相關關系(表1)。開花時間對溫度的平均敏感性為-6.53 d·℃，敏感性范圍從-21.15 d·℃(杉木)到13.38 d·℃(檫木)，且大多數物種(75%)表現出對2—5月溫度的高敏感性(表1)。

只有7個物種(35%)的開花物候表現出對降水敏感，且除了合歡，都表現出與降水的正相關關系(表1)。開花時間對降水的平均敏感性為0.10 d·mm，敏感性范圍從-0.13 d·mm(檫木)到0.51 d·mm(杉木)，且75%的物種都表現出對1—4月降水的相關性(表1)。僅有35%的物種表現出對溫度和降水的交互作用敏感，它們是板栗()、楝樹()、南酸棗()、杉木、玉蘭() 、樟樹()、紫荊(表1)。

2.3 秋季物候對氣候變化的響應

關于葉變色物候，12個物種(75%)的葉變色時間表現出對溫度顯著敏感(表2)。其中只有玉蘭的葉變色期與溫度有顯著負相關，其他物種的葉變色期與溫度都存在顯著正相關關系(表2)。葉變色時間對溫度的平均敏感性為19.90 d·℃，敏感性范圍從-11.58 d·℃(玉蘭)到37.47 d·℃(楝樹)。葉變色時間對降水的平均敏感性為-0.08 d·mm，且只有4個物種(25%)表現出對降水顯著敏感，它們是楓楊()、南酸棗、烏桕()、水杉()。2個物種(楓楊和紫玉蘭)表現出對溫度和降水的交互作用敏感(表2)。

關于落葉物候，11個物種(73%)的落葉時間對溫度顯著敏感(表2)。其中5個物種與溫度有顯著的負相關關系，6個物種的落葉時間與溫度有顯著的正相關關系。落葉時間對溫度的平均敏感性為4.56 d·℃(表2)。只有兩個物種(13%)的落葉物候表現出對降水敏感；47%的物種表現出對溫度和降水的交互作用敏感(表2)。

2.4 不同功能群物候對氣候變化響應的差異性

不同展葉早晚、果實類型、傳粉方式的物種均與對溫度的響應無顯著相關，但不同落葉性的物種表現出對溫度的響應有顯著差異(圖2)。開花早晚、果實類型、傳粉方式、不同落葉性均對植物開花物候對溫度的響應無顯著影響(圖3)。葉變色的早晚和落葉的早晚均與溫度的響應無顯著相關(圖4：A，B)。

A. 展葉時間早晚； B. 果實類型； C. 傳粉方式； D. 落葉性。A. Earliness of leaf-out time； B. Fruit type； C. Pollination mode； D. Deciduousness.圖 2 不同功能群物種的展葉物候對溫度變化的響應Fig. 2 Response of leaf-out phenology to temperature changes with different functional groups species

A. 開花時間早晚； B. 果實類型； C. 傳粉方式； D. 落葉性。A. Earliness of flowering time； B. Fruit type； C. Pollination mode； D. Deciduousness.圖 3 不同功能群物種的開花物候對溫度變化的響應 Fig. 3 Response of flowering phenology to temperature changes with different functional groups species

A. 葉變色物候； B. 落葉物候。A. Leaf-coloration phenology； B. Defoliation phenology.圖 4 秋季物候早晚與物候對溫度變化敏感性的關系Fig. 4 Relationship between sensitivities of autumn phenology earliness and phenology to temperature changes

3 討論

3.1 春季物候對氣候變化的響應

本研究發現超過80%的物種的展葉期和開花期受春季溫度的調控，這與溫帶地區春季物候對氣候變化響應的研究結果基本一致，包括亞洲(Dai et al., 2014; Chen et al., 2015; Ge et al., 2015)、歐洲(Menzel et al., 2006; Vitasse et al., 2011; Fu et al., 2014)和北美洲(Abu-Asab et al., 2001; Miller-Rushing & Primack, 2008; Calinger et al., 2013)。本研究地點長沙的開花平均響應速率 (-6.53 d·℃)比緯度高的西安(5.99 d·℃)(Dai et al., 2013)要大。這與之前的一些認識不一致，如在北半球，在季節變化更強的高緯度地區，植物物候對氣候響應的程度更高(Jones et al., 2012)。最近也有一些研究發現，在中國低緯度地區的木本植物的春季物候響應趨勢比高緯度地區更強(Chen & Xu, 2012; Dai et al., 2014; Ge et al., 2015)；在分布廣泛的綬草的研究中發現，物候對氣候變化的響應沿緯度的升高而減弱(Song et al., 2020)，這與我們的結果是相符合的。

本文的結果顯示大部分物種的展葉和開花都對物候事件前幾個月的溫度敏感，此研究結果與溫帶地區的一些研究結果相符合(Menzel et al., 2006；Calinger et al., 2013；Du et al., 2017)，也與亞熱帶的一些研究結果相一致(Park & Schwartz, 2015; Wang et al., 2015)。這一結果證實了物候事件前幾個月的溫度才是物候變化最好的指示器，而不是物候事件當月的溫度(Fitter & Fitter, 2002; Miller-Rushing & Primack, 2008)。

我們發現大部分物種的展葉時間與展葉事件前1～3個月的降水有顯著關系，這與之前的結論相一致：如在對西安的研究中發現，植物展葉時間與展葉事件前1月的降水有較明顯的相關關系(白潔等，2010)。但只有1/3物種的開花時間對降水敏感，這與之前的研究結論也是相符的(Abu-Asab et al., 2001; Sparks et al., 2006)。物候期與物候事件前溫度和降水的關系表現為部分主要受溫度影響, 部分受降水影響。春季物候最終提前或推遲取決于溫度和降水相互協同或抵消后的結果(Gordo & Sanz, 2009; Morin et al., 2010)。

本文的研究表明大部分物種的展葉期對溫度和降水的交互作用敏感，少數物種的開花期對溫度和降水的交互作用敏感。Du等(2017)對溫帶的研究表明， 溫度與冬季降水的交互作用對植物的展葉與開花物候沒有顯著影響。亞熱帶地區植物與溫帶地區植物對氣候的響應機制不同，這可能是造成研究差異的原因。為了更有效地建模和預測物候變化，特別是在研究缺乏的亞熱帶生態系統中，需要更深地了解溫度和降水的交互作用如何對物候產生影響。

3.2 秋季物候對氣候變化的響應

超過70%的物種表現出了葉變色期和落葉期與溫度間的顯著相關性，且大部分物種的葉變色期和落葉期都表現出隨溫度升高而推遲的趨勢。以前的研究發現溫度升高會造成秋季葉衰老物候的推遲(Menzel et al., 2006; Piao et al., 2006; Ge et al., 2015)，這與本文的結果一致。降水被認為是影響秋季物候的另一個重要的因素(Munne-Bosch & Alegre, 2004; Estrella & Menzel, 2006; Anderegg et al., 2013; Dreesen et al., 2014)，這與本文的研究結果不一致。本研究表明，亞熱帶地區的葉衰老物候受降水影響較小，主要受溫度調控。

溫帶研究發現，秋季物候受溫度和降水的共同作用影響(鄧莉君，2017；王明等，2020)。我們發現僅有少數物種的葉變色期和落葉期受到溫度與降水的共同作用影響，表明亞熱帶地區植物葉變色和落葉物候的環境驅動因子可能不同。我們的結果對豐富亞熱帶地區植物物候與全球氣候變化關系的研究具有重要意義。

3.3 不同功能群植物物候對氣候變化的響應

物候期對氣候的敏感性與果實類型之間的關系很少被驗證。本文研究了亞熱帶地區不同果實類型物種的展葉物候對溫度的響應，結果表明在亞熱帶地區，肉質果和非肉質果的物種對溫度的響應相似，而這種模式背后的機制還需要進一步的研究。

本文首次研究了亞熱帶地區蟲媒和風媒植物物候與對溫度的敏感性之間的差異。以前的研究發現早開花物種比晚開花物種對氣候變暖的響應更敏感(Fitter & Fitter, 2002; Menzel et al., 2006; Calinger et al., 2013)，風媒傳粉植物通常比蟲媒傳粉植物開花更早(Faegri & Pijl, 1979; Du et al., 2015)，而本研究并沒有發現風媒傳粉植物比蟲媒傳粉植物的響應更大，這可能是由于傳粉昆蟲在氣候變化下所經受的極端低溫較高，從進化上蟲媒植物也需要較快提高花期從而與傳粉昆蟲匹配，減少敗育的幾率(Waser, 1979; Kudo et al., 2008; Rafferty & Ives, 2011)。

常綠樹種和落葉樹種的展葉物候對氣候的響應表現出顯著差異，開花物候對氣候的響應表現出無顯著差異。在溫帶地區，落葉樹種展葉明顯早于常綠樹種(Panchen et al., 2014)；在亞熱帶地區，不同落葉性樹種的展葉物候和溫度顯著相關(潘元琪，2019)，這與我們的結論相符合。常綠樹種和落葉樹種在開花前期，對降水的穩定性有一定需求，當月降水波動較大時，物種可能無法及時對溫度等氣候因子響應(潘元琪，2019)，造成不同落葉性樹種的開花物候對氣候的響應無明顯差異。

4 結論

本研究為亞熱帶物候對氣候變化響應研究方面提供了重要的案例。亞熱帶地區植物春季物候顯著提前，秋季物候顯著推遲，這種改變會導致植物生長季明顯延長。對秋季物候應對氣候變化的研究能夠加深對葉衰老機制的了解，并提高預測葉衰老物候、碳循環和氣候變化的可能性(Zani et al., 2020)。我們的結果表明溫度和降水對亞熱帶物候的重要性。評估植物物候對氣候的響應里功能群水平的變異性是了解氣候變化如何改變生態系統的關鍵步驟。但本文的研究顯示亞熱帶地區不同功能群的物種對溫度的響應大部分無顯著差異，說明氣候變化對亞熱帶地區不同功能群的影響程度大部分趨同。這些結果對將來預測亞熱帶物候事件具有重要意義。