土壤氨基糖及影響其積累的因素綜述

馬玲玲, 楊世福, 林釗凱, 唐旭利

土壤氨基糖及影響其積累的因素綜述

馬玲玲1,2,3, 楊世福1,2,3, 林釗凱4, 唐旭利1,3,*

1. 中國科學院華南植物園, 廣州 510650 2. 中國科學院大學, 北京 100049 3. 中國科學院退化生態系統植被恢復與管理重點實驗室, 廣州 510650 4. 華南農業大學林學與風景園林學院, 廣州 510640

微生物殘留物是陸地生態系統土壤有機碳(soil organic carbon, SOC)的主要來源之一, 其在土壤中的積累動態強烈影響著土壤碳庫的周轉。土壤氨基糖(soil amino sugars, ASs)作為目前已知的表征微生物殘留物的生物標志物, 由于微生物異源性和穩定性, 通常被用來建立微生物群落與生態系統物質循環之間的聯系。回顧了氨基糖作為微生物殘留物指標的原因與應用, 通過簡單比較多種微生物生物量指標, 加深對微生物殘留物指標的理解。并且基于現有研究, 總結出土壤氨基糖積累因素的相關研究進展, 指出將來的研究應在關注微生物殘留物多因素影響積累機制的同時, 擴大研究范圍, 以期為未來全球氣候變化等情況下更精確的碳匯估算、更科學的農業耕作、森林管護等工作提供有效的理論依據。

氨基糖; 土壤碳庫; 土壤結構; 微生物過程; 微生物殘體

0 前言

土壤是陸地生態系統最大的碳庫, 碳儲量為植被的3—4倍, 其碳庫的輕微變化都可能對大氣CO2造成巨大的影響[1]。土壤碳庫也是地球生命物質的基礎[2], 但是土壤碳庫來源寬泛、成分復雜, 限制了人們對其進一步了解。微生物是土壤的重要組分, 被認為是土壤物質循環的關鍵調節者[3]。土壤中的異養微生物群落通過消耗環境中的有機質獲得能量和營養, 維持正常的生命活動, 得到自身的生長繁殖。與此同時, 大量的微生物殘體和微生物分泌物以穩定的非活性有機物質形態在土壤中持續積累, 并在生態系統固碳等方面發揮著重要的生態功能[4–5]。Liang 等(2017)基于微生物群落在土壤碳封存中扮演的角色提出了“微生物碳泵(microbial carbon pump, MCP)”的概念, 并結合微生物分泌物在土壤中的進一步固存, 將微生物來源物質在土壤有機質(soil organic matter, SOM)長期形成中的積累過程定義為“埋葬效應”, 這使我們關注到植物源碳通過微生物途徑的轉化過程, 并且需要重新審視微生物在土壤碳穩定方面的貢獻[6]。

傳統的碳循環模型(如CENTURY 等[7]), 將微生物納入活性碳庫(liable soil carbon pool)。與惰性碳庫(passive soil carbon pool)相比, 活性碳庫具有周轉時間短、代謝旺盛的特點, 并且由于微生物進行異養呼吸消耗大量的碳, 因此長期以來學術界都認為微生物在有機碳累積方面貢獻甚微。近年來, 隨著研究方法的發展和微生物殘留物指標的應用, 越來越多的學者開始關注到了微生物殘留物指標在評估土壤碳庫組成、質量和動態變化中扮演的角色。有研究證明, 相比于僅占土壤有機碳庫1%—5%左右的微生物生物量碳[7], 土壤微生物代謝產物及殘體可以達到近40倍的微生物生物量, 貢獻近50%的可提取有機碳組分、近80%的土壤有機氮[8–9]。大量研究表明, 微生物殘體是構成土壤碳庫的重要組分, 加深土壤中微生物殘體的研究對理解土壤碳庫復雜動態日趨重要[10–14]。目前微生物介導碳穩定的機理尚不明確, 還存在如何定量評估微生物維持土壤碳穩定性的作用、微生物殘留物是否形成穩定性碳組分等關鍵問題尚未解決。利用生物標志物手段開展微生物殘體的相關研究, 是目前常用的有效做法, 該方法的應用也將對上述問題的解決提供強有力的推動作用。鑒于微生物殘留物在生態學中的研究因研究對象不同而較為分散, 缺乏規律性的研究結果。本文選擇氨基糖作為微生物殘留物生物標志物, 介紹其來源與應用, 并通過比較多種微生物生物量研究手段加深對微生物殘留物指標的認識。同時, 為厘清微生物殘體和穩定碳庫的關系, 試圖總結當前國內外對土壤氨基糖控制因素的研究前沿, 并對未來的研究方向提出幾點建議和展望, 期望以此來推動微生物殘體和土壤氨基糖等概念在生態系統物質循環等方面研究的發展。

1 氨基糖作為微生物殘留物的生物標志物

1.1 氨基糖作為微生物殘留物生物標志物的原因與應用

完整的活性微生物細胞通常由細胞壁、細胞膜、細胞質和細胞核(或DNA 的集中區域)構成(圖1)[15]。在革蘭氏陽性菌、革蘭氏陰性菌、真菌和古菌中, 細胞結構組成各不相同, 目前生態環境領域通常利用不同微生物細胞組分或結構的差異, 達到區分環境中微生物群落組成的目的。常用的環境基因組測序方法就是根據環境中DNA、RNA 等遺傳物質組成的差異分析反映微生物群落組成、結構或代謝狀況[16]。微生物的生物膜結構也存在差異性。細菌的細胞質膜由磷脂(占20%—30%)和蛋白質(占50%—70%)組成, 真菌細胞質膜除了具有與原核細胞類似的構造和功能外, 含特有的麥角甾醇, 在磷脂和脂肪酸種類上也存在物種特異性。麥角甾醇和磷脂脂肪酸在微生物死亡后快速降解, 利用磷脂脂肪酸和麥角甾醇可以作為活性微生物量的指示標志物。微生物細胞壁結構和組成在不同微生物類群中也存在差異。除少數不含細胞壁的細菌外, 多數細菌的細胞壁都是位于胞外緊貼胞膜的一層無色透明、堅韌而有彈性的結構, 基本骨架由肽聚糖構成。肽聚糖分子由肽和聚糖兩部分組成, 肽有四肽尾和肽橋兩種, 聚糖則由N-乙酰胞壁酸(N-acetyl muramic acid, NAM)和N-乙酰葡糖胺(N-acetyl-Glucosamine, NAG)相互間隔連接而成。除了肽聚糖以外, 細胞壁結構中還含有脂多糖、磷脂和多種蛋白組分, 革蘭氏陽性菌細胞壁中還含有磷壁酸。古菌的細胞壁由多糖(由N-乙酰葡糖胺和N-乙酰塔羅糖胺糖醛酸以β-1,3糖苷鍵交替間接成的假肽聚糖)、糖蛋白或蛋白質構成。真菌細胞壁的主要成分為多糖, 另外有少量的蛋白質和脂質。不同真菌細胞壁中的多糖種類不同(表1), 低等真菌中以纖維素為主, 酵母菌以葡聚糖為主, 高等陸生真菌則以幾丁質(由N-乙酰-葡糖胺通過β-1,4-糖苷鍵組成的大分子聚合物)為主[15,17]。與其他大分子物質不同的是, 細胞壁組分中的肽聚糖和幾丁質可以相對穩定的在土壤中積累, 構成土壤碳庫的重要組分[8]。當微生物死亡后, 細胞破碎, 除細胞壁以外的大多數細胞物質不穩定, 在土壤中滯留的時間很短, 釋放到環境中后很快被降解。相比而言, 堅硬而富有彈性、大小相對均勻的細胞壁碎片則可以通過附著在礦物表面或被土壤團聚結構包裹等留存在土壤中, 構成土壤中的微生物殘留物或微生物殘體(microbial remains or microbial residues)[5]。

鑒于土壤物質的復雜性, 目前運用微生物標志物(microbial biomarker)的手段區分土壤黑箱中微生物殘體的分子構成和其他來源物質的分子結構是常用的有效手段[18]。土壤中的氨基糖(amino sugars, ASs)正是表征微生物殘留物的生物標志物。氨基糖是細胞壁肽聚糖和幾丁質的基本組成單位, 廣泛存在于土壤真菌、細菌以及一些土壤低等動物(節肢動物)中, 但不存在于植物細胞的組分[19–20]。自然界氨基糖種類多樣, 通過氣相色譜法或液相色譜法, 可以定量的分析出土壤中的四種氨基糖, 包括葡糖胺(Glucosamine, GluN)、胞壁酸(Muramic acid, MurN)、半乳糖胺(Galactosamine, GalN)和甘露糖胺(Manno-samine, ManN)(圖2)[13–14,21]。其中, 葡糖胺是葡萄糖第2位碳上的羥基被氨基取代后的氨基單糖, 是真菌細胞壁中幾丁質、殼多糖的基本組成單位[22–23], 在細菌肽聚糖中也發現以2:1的摩爾比與胞壁酸結合[24–25]。細菌肽聚糖是胞壁酸目前已知的唯一起源, 胞壁酸發生乙酰基化反應, 生成 N-乙酰胞壁酸(N-acetyl muramic acid), 進而構成細菌細胞壁中肽聚糖的基本骨架[26]。半乳糖胺在土壤中含量豐富, 目前在真菌[27]、細菌[28]和古菌[29]中均有發現[30]。甘露糖胺來源廣泛, 由于在土壤中含量較低而研究較少[14,31–32]。在多數研究中, 將測得的四種氨基糖的加和作為氨基糖總量。研究表明, 氨基糖占土壤有機氮組分的5%—12%, 構成有機碳組分的2%[33–34], 經過土壤物理隔離或礦質吸附后可以減小土壤有機組分的周轉率, 導致該部分殘留物在土壤中持續存在[35–36]。在多數生態領域研究中, 將葡糖胺和胞壁酸作為主要研究對象, 用二者的比值指示真細菌殘留物比例, 也有少數學者嘗試確定他們的轉化系數, 使之更便于計量微生物殘體在土壤中的貢獻[37]。

1.2 多種微生物生物量研究手段的比較

目前測定土壤中微生物生物量的方法很多, 主要原理是基于細胞組成成分的不同, 通過測定特定微生物成分來計算微生物生物量。常用的方法有基因測序法、氯仿熏蒸法、三磷酸腺苷法、磷脂脂肪酸法(PLFAs)、麥角甾醇法等, 但是多數方法都是基于活性微生物生物量展開。氯仿熏蒸法是目前最普遍的微生物生物量測定方法。經氯仿熏蒸后, 微生物細胞內容物釋放到土壤, 導致土壤可提取碳氮等物質增加, 進而計算出活性微生物量碳氮。該方法可以同時計算出微生物生物量碳、氮、磷和硫等多種物質, 與同位素研究相結合, 則可以進一步研究環境中的物質循環轉化[38], 但是無法區分不同微生物類群的貢獻。磷脂脂肪酸方法(PLFAs)利用不同磷脂代表不同的微生物類群, 可以計算出微生物的總量和群落組成。盡管如此, 由于土壤活性微生物群落易受采樣點底物變化和環境異質性影響, 還是有不少學者建議, 最好同時采用以上兩種方法, 以便驗證測定結果的準確性。

圖1 原核和真核微生物細胞結構圖[15]

Figure 1 The structure of prokaryotic and eukaryotic cells[15]

表1 不同分類地位真菌的細胞壁多糖[17]

圖2 幾種主要的氨基糖單體及其同分異構體[36]

Figure 2 Several major amino sugar monomers and isomers[36]

活性微生物參與土壤碳氮循環, 可以逐步將易分解底物分解、加工甚至衍生成穩定含碳化合物, 因此, 相比易受環境影響的瞬時活性微生物指標,不斷積累的微生物殘留物更能有效指示微生物對物質循環的貢獻[6]。在研究活躍的土壤根際微生物時, 采用氯仿熏蒸、麥角甾醇和氨基糖方法同時測定, 發現近50%的土壤有機質由死亡細菌真菌的殘留物組成, 而活體微生物指標僅占6%[37]。也有分析表明, 表層土壤中的氨基糖可以比PLFAs含量高3—64倍[10]。另外, 氨基糖指標在區別出來自于微生物的土壤碳組分的同時, 還能對來自細菌和真菌的微生物殘留物加以區分, 這對于理解微生物群落結構在物質循環中的作用、預測土壤生物群落對全球變化的響應至關重要。

2 影響土壤氨基糖積累的因素分析

盡管微生物殘體具有相對穩定的結構, 可以在土壤中累積, 成為土壤有機組分, 但由于其分子組成含有大量的碳氮, 在一定情況下可以作為微生物可利用碳源、氮源而被分解吸收。因此, 土壤中以氨基糖為代表的微生物殘體庫并非呈直線累積的趨勢, 與其他土壤碳庫形態一樣, 氨基糖在土壤中的積累和周轉取決于其輸入和輸出之間的動態變化。微生物的生長繁殖直接決定氨基糖的輸入, 盡管輸入到土壤中的微生物殘留物具有一定的抗分解性, 且易于受到環境中的物理或化學保護, 但是仍不可避免會被微生物代謝分解和再利用。另外, 淋溶作用也會導致部分ASs從生態系統中逃逸。因此, 氨基糖在土壤中的積累受多種生物與非生物因素調控, 其合成與分解平衡由微生物群落主導。任何影響微生物群落活性、種群數量以及群落結構的因素, 如植被、水熱條件、養分可利用性、土壤物理化學性質等, 都可能以直接或間接的方式對氨基糖的積累產生影響。在此, 分別從生物和非生物因素的角度, 介紹當前土壤氨基糖積累的影響因素研究進展。

2.1 生物因素對土壤氨基糖積累的影響

2.1.1 微生物

有關氨基糖及其與生物因素的關系相關研究多從微生物和植物的角度開展。微生物通過體外和體內兩種途徑將原始分解底物轉化為土壤碳。微生物殘體作為微生物群落對分解底物的“體內作用途徑”產物在土壤中沉積, 直接受到微生物群落狀態的影響[6]。長久以來, 微生物群落為應對不同環境形成了多樣的生活史策略, 通過自身生長、資源獲取來應對環境脅迫, 對環境產生特異性適應[39]。在不同的生境中, 受微生物群落結構、種群大小、代謝能力差異的影響, 微生物介導碳周轉過程呈現特異性響應, 微生物殘體的積累也因此產生差異。在森林中的研究發現, 土壤微生物殘留物貢獻的差異可以一定程度上反映出微生物優勢類群, 比如, 細菌殘留物對闊葉林土壤碳庫的貢獻大于針葉林, 原因正是受微生物群落對資源的利用策略的影響, 闊葉林中有更多的細菌, 導致細菌殘留物的貢獻增加[24]。微生物殘留物的分解離不開土壤中代謝酶的作用, 研究發現, 在可利用氮含量較低的情況下, 氨基糖總量對β-N-乙酰氨基葡萄糖苷酶有負響應; 對亮氨酸氨基肽酶有正響應。說明在微生物可利用氮較低時氨基糖能作為氮源被利用, 但是相比更易于獲取的氨基酸等氮源, 并不會被優先分解[40]。

2.1.2 植被和凋落物

植物與微生物共同作為生態系統中活躍的生命主體, 植物生產供給微生物生命活動所需的底物和能量, 微生物活動幫助植物獲取有益的營養元素, 通過頻繁的物質和能量交換, 共同促進生態系統的良性發展。陸續有研究表明, 不同的植被類型、植物多樣性以及生物量等均可以對微生物群落產生重要的影響。比如, 鼎湖山三種典型亞熱帶森林土壤中微生物量呈現季風常綠闊葉林>針闊葉混交林>馬尾松林的趨勢, 與3種森林植物多樣性、生產力水平以及與該地區土壤有機碳庫大小的趨勢一致[41]。井艷麗等比較了落葉松純林和落葉松-赤楊混交林內土壤氨基糖的積累狀況, 結果表明含有固氮樹種赤楊的混交林具有更高的微生物殘留物水平, 且土壤全氮是驅動土壤中氨基糖發生變化的主要因子。說明高的植物多樣性可以提高微生物對碳的轉化, 以微生物殘體形式“埋葬”更多的碳[42]。Liang 等的實驗室培養結果也有相似的結論, 添加不同物種的植物材料對氨基糖積累的結果產生差異[43–44]。在地表凋落物的相關研究中發現, 凋落物層普遍存在更多的氨基糖[10]。不同生態系統中的凋落物受生產者(植物)自身特性影響呈現巨大的差異, 在分解者(微生物)的轉化下, 最終轉化為更趨同的普通化合物(如氨基糖等)或其他惰性碳庫的組分[6,45–48]。因此地表凋落物中活躍的微生物群落受凋落物的數量和質量的強烈影響。王寶榮等研究了在遼東櫟()枯落葉分解過程中葉際氨基糖等指標變化特征, 發現枯落葉葉際具有高于土壤的氨基糖含量, 隨著枯落葉分解的進行, 氨基糖總量上升, 葡糖胺與胞壁酸的比值與枯落葉中C:N的變化趨勢一致, 反映了隨著凋落物分解過程中, 凋落物質量的變化引起微生物群落結構的變化, 高質量的枯落葉對應了更高比例的細菌群落, 導致更多細菌殘體積累[49]。

2.2 非生物因素對土壤氨基糖積累的影響

2.2.1 水熱條件

通常微生物群落組成及動態受土壤水熱環境和理化性質的強烈影響。作為微生物生命活動的產物, 土壤氨基糖的量和質也因上述非生物因素不同而異。已有研究對不同生態系統中氨基糖與水熱條件、土壤理化性質的關系進行了廣泛探討。韓永嬌等采用室內培養法研究了葡萄糖與氮肥添加條件下棕壤中不同微生物來源氨基糖的響應[50]。結果表明, 干濕交替改變了土壤中微生物的群落結構, 細菌殘留物標志物胞壁酸的轉化更容易受到干濕交替處理的影響。在自然生態系統中, 關于土壤碳循環各個過程受到溫度、濕度、土壤水分滲透等影響的研究較多。如土壤水分滲透率是凋落物分解產物從凋落物層輸送到土壤礦質層的關鍵因子[51], 遺憾的是, 目前還沒有相關文獻關注到經過淋溶、水分滲透作用下的微生物殘體碳庫的變化。微生物殘體碳庫在土壤垂直和水平方向上的遷移轉化研究尤為重要。已有的土壤氨基糖與水熱條件關系的研究多集中于區域尺度上氨基糖隨水熱變化呈現的差異。如北美草原的相關研究表明, 隨著年平均降雨量的增加, 真菌氨基糖含量呈增加趨勢, 細菌胞壁酸含量呈下降趨勢。氨基糖與年均溫呈拋物線關系, 中溫條件(10—15 ℃)下最高[52]。Xia等通過中國東部地區水稻土中微生物殘體水平量化研究, 發現胞壁酸及其對SOC的貢獻從寒冷干燥地區向溫暖濕潤地區呈現增加趨勢; 而真菌殘體水平在不同溫度帶間沒有明顯變化趨勢。引起變化的主要原因是由溫度和降水主導[11]。目前, 通過探討環境因子對土壤微生物群落、土壤呼吸、凋落物分解等的影響來闡述土壤有機碳循環關鍵環節的研究較多, 而且大部分集中于溫帶地區, 研究對象以農田、草原生態系統為主[53–55]。相比之下, 鮮有從環境因子影響微生物殘體積累和礦化的角度研究土壤碳循環機理。未來隨著全球氣候變化情勢復雜, 更深入了解環境因子對土壤微生物影響的機理將有助于預測未來全球變化下生態系統的碳匯功能走向, 制定更合理的土地利用策略。

2.2.2 土壤物理性質

土壤物理性質主要包括土壤容重、孔隙狀況、土壤顆粒組成等能夠反映出土壤物理結構、養分水分固持狀況的多項指標[56]。近年來人們越來越認識到受物理保護的土壤有機質在固碳和保持土壤肥力上有重要作用, 對土壤物理結構的研究升溫[57]。有研究表明小粒徑的黏粒土壤和微團聚體中有更多的微生物量、更穩定的微生物副產物, 從而存留更多的有機質[58–60]。這是因為與其他土壤組分相比, 黏粒具有更大的比表面積, 能增加對有機質分子的吸附能力; 土壤微團聚體結構通過在微生物和酶及其底物之間形成物理屏障, 減緩了由微生物引起的有機質的周轉[61–63]。目前很多研究報道了土壤物理結構影響氨基糖的積累。比如, 北美草原表層土壤有機質中氨基糖的濃度隨土壤顆粒的變小而增加, 黏粒中氨基糖的含量顯著上升[31]。同樣Turrion等發現森林砍伐主要影響較粗質地的砂礫中的氨基糖含量, 證明黏粒中含有較高的微生物生物量和微生物副產物, 并且黏粒組分可以有效保護有機質免受環境擾動的影響[64]。應注意的是, 不同的微生物產物被黏壤土穩定的量存在差異[65]。

2.2.3 土壤化學性質

土壤微生物的活性受底物特性的直接影響。面臨微生物和底物化學計量特征的巨大差異, 微生物通過調整自身化學計量特征、群落結構、胞外酶比例、元素利用效率等幾種機制作出響應, 改變獲得能量和資源的投資策略[66]。受底物有效性差異影響, 微生物群落對底物的選擇性利用將導致氨基糖的積累產生差異[67–69]。李響等運用同位素標記技術跟蹤土壤氨基糖動態, 探討了不同底物形態對氨基糖形成的影響。結果表明, NH4+向氨基糖的轉化顯著高于NO3-, 反映出微生物對NH4+的選擇性利用[70]。在農田生態系統中加入酰胺態氮如尿素的時候, 則會導致微生物殘體的降解[71]。說明微生物殘留物作為氮源被微生物重新利用時, 極易受到土壤中可利用氮形態差異的影響。在連續時間尺度上土壤養分的異質性將導致微生物群落產生不同的適應策略。因此, 理論上生態系統物質循環過程產生的微生物殘留物也體現了微生物群落長期適應環境養分異質性的結果, 這恰恰是活性微生物指標所不能及的。

土壤的其他化學成分如重金屬、礦質元素通過與有機質分子發生化學螯合和物理吸附等作用, 或通過對活性微生物群落的抑制來保護有機底物不受酶的分解[72]。具有較大比表面積的非晶型鐵氧化物和有機質緊密結合, 可以降低有機物的周轉速率[73–74]; 活化的重金屬和Al等元素與有機碳耦合形成大分子絡合物, 改變含碳化合物的化學氧化特性, 從而延緩土壤有機碳的分解[75]。目前, 作為有機質的重要組分, 氨基糖和土壤礦質元素的相互作用機制尚不明確。凋落物層微生物對鐵、鋁、錳礦物響應的結果表明, 隨著凋落物分解的進行, 氨基糖總量增加, 隨著培養時間的延長, 細菌產物相對于真菌產物的累積量增加。不同礦物質對氨基糖積累的影響存在差異, 含錳氧化物促進氨基糖的積累, 鐵鋁氧化物抑制細菌氨基糖的合成[76], 這與Miltner和Zech對礦物質影響凋落物分解的研究有相似的趨勢[77–78]。新的研究表明, 當前的大多數地球系統模型由于未考慮礦物表面有機質吸附、底物和微生物過程的動態作用, 導致高估了土壤碳儲量對全球變暖的響應[79]。微生物殘留物指征微生物群落對物質循環的貢獻, 同時本身又代表了SOM的重要組成, 全球變化形勢賦予復雜土壤環境下的微生物響應以深刻意義, 深入理解礦質表面的微生物動態顯得尤為迫切。

2.3 多因子交互對土壤氨基糖積累的影響

在以往關于有機碳周轉和積累的研究中多關注于單一因子產生的影響。事實上, 自然界中的任何變化都是由多種生態因子共同作用的結果, 無法將某一變量獨立剝離出去。對于作為微生物殘留物的生物標志物——氨基糖, 同樣如此, 多種因素的共同作用形成了特定區域內土壤氨基糖的積累狀態。近來的許多研究也相繼表明, 未來氨基糖積累機制的研究正朝著多因子交互作用影響的方向發展。Ma等在蒙古草原的研究表明, 在影響氨基糖積累的12類環境變量中, 干旱指數對氨基糖的影響在結構方程模型中是唯一的顯著路徑, 而植物生物量、微生物群落等環境變量均非顯著路徑[80]。Li等在農田中的研究也探討了物理、生化和微生物因素控制農田土壤中氨基糖的積累機制, 關注到多種因素的共同作用對氨基糖積累的影響, 發現在不同的農業管理措施下, 氨基糖的積累機制存在一定的趨同。并且, 土壤的物理保護作用對胞壁酸積累的影響較大, 而微生物活性、養分供應等對葡糖胺積累的影響更大[40]。

3 研究展望

目前, 對于微生物殘體的相關研究仍處于起步階段, 將微生物殘體相關概念應用到生態系統物質循環領域中的研究報道在國內外極少。盡管通過磷脂脂肪酸(PLFAs)等活性微生物生物量指標指示某一個狀態下的微生物群落特征和微生物對碳氮循環的貢獻非常直觀, 但是依據瞬時的微生物群落信息來建立與長期的有機質周轉之間的聯系具有的說服力卻十分有限[81]。微生物群落可以通過調整其生物量、活性以及群落結構等適應不斷變化的外界環境或異質性大的生存條件[82–85], 說明微生物群落狀態的瞬時響應無法用來準確衡量長期的物質周轉中微生物的貢獻[86–87]。土壤中穩定遺留的氨基糖等微生物殘留物是微生物介導有機碳周轉過程中通過自身的增殖、代謝和死亡等生命活動的積累產物[84,88], 可以代表長期土壤有機碳形成過程中相當數量的微生物來源物質[24,81,89]。因此, 使用氨基糖等指標可以建立微生物和長期的物質周轉之間的關系, 更準確評估微生物的生態作用。微生物殘體作為土壤碳庫的重要組成部分, 它在不同環境下的積累狀況也深刻影響到未來土壤碳庫的動態變化。綜上所述, 本文回顧了氨基糖作為微生物殘留物標志物的原因與應用, 總結當前土壤氨基糖積累的影響因素研究相關進展, 我們認為未來在對土壤碳庫、微生物殘體或氨基糖等相關研究時應著重關注:

(1)微生物殘體碳庫在深層土壤中的作用。根據目前已知, NPP 在生態系統內的垂直分配受植物根系和生態系統類型的影響, 在草原、灌叢、農田和森林中產生不同的植被碳配置[90–91], 進而影響著不同深度土壤有機質的分布。因此受微生物可利用底物垂直分布的影響, 微生物生物量和殘留物積累在不同植被類型不同深度土層, 將呈現不同的分布格局[81]。目前已有研究關注到微生物生物量殘體對深層土壤碳儲存有較大的貢獻, 但具體的機理研究仍存在許多空白[10,81]。未來隨著全球氣候的變化, 探討土壤有機碳的周轉和固存將更離不開深層土壤碳庫的作用[92]。

(2)擴大研究區域, 增加對森林生態系統和低緯度地區的相關研究。森林生態系統是陸地生態系統的主體, 碳儲量占整個陸地植被碳儲量的80%以上[93–94]。已有研究表明, 位于低緯度地區的老齡林仍保持較高的土壤有機碳增長速率, 但影響老齡林碳收支的地上地下過程機理仍不清晰[95]。當前關于微生物殘體的大量研究仍聚焦于農田和草地生態系統, 對于森林生態系統, 尤其是低緯度的熱帶和亞熱帶地區的森林的研究相對缺乏, 加強土壤微生物殘體的研究可能有助于當前一系列問題的解決。

(3) 關注多因子對氨基糖積累效應的研究。現有的研究缺乏對微生物殘體的積累(包括產生和礦化)的多角度探究。正確認識微生物殘體在土壤有機碳庫中的地位, 深入探討微生物殘體的積累機制, 將有助于摸清生態系統在長期演化過程中微生物殘體對土壤有機碳固存和周轉的貢獻, 更深入了解微生物在生態系統物質循環中起到的作用, 為更精確的評估生態系統碳匯功能以及土壤碳匯潛力的科學估算提供數據支持; 進而在生態恢復工作、解釋成熟森林土壤固碳機理及土壤微生物響應全球變化的機制等相關研究提供理論基礎。

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Soil amino sugars and the factors affecting their accumulation

MA Lingling1,2,3, YANG Shifu1,2,3, LIN Zhaokai4, TANG Xuli1,3*

1. South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China 3.Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystem, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China 4.,,Guangzhou 510640, China

Soil amino sugars (ASs), representing microbial cell wall residues, are the key microbial residual biomarkers which are associated with soil carbon cycling in terrestrial ecosystem. In recent years, ASs are often used as indicators to connect microbial community dynamics and ecosystem nutrient cycling. Here, the brief history and applications of amino sugars as microbial residues indices were reviewed, and the merits of ASs as microbial residual indicators were elaborated by comparing with various microbial biomass indices adopted in the previous studies. We also summarized current understanding of factorsinfluencingsoil amino sugar accumulation. Based on the knowledge of ASs related studies, we suggest future study should pay more attention to multi-factors mechanism of ASs accumulation and to regional knowledge on the patterns and dynamics of ASs, which is also essential in carbon sequestration mechanisms in light of climate change.

amino sugar; soil carbon pool; soil structure; microbial processes; microbial remains or microbial residues

馬玲玲, 楊世福, 林釗凱, 等.土壤氨基糖及影響其積累的因素綜述[J]. 生態科學, 2022, 41(5): 252–263.

MA Lingling, YANG Shifu, LIN Zhaokai, et al. Soil amino sugars and the factors affecting their accumulation[J]. Ecological Science, 2022, 41(5): 252–263.

10.14108/j.cnki.1008-8873.2022.05.029

X833

A

1008-8873(2022)05-252-12

2020-08-29;

2020-10-15

國家自然科學基金項目(31770491)

馬玲玲(1996—), 女, 山東淄博人, 碩士, 主要從事生態系統生態學研究, E-mail: malingling@scbg.ac.cn

唐旭利, 女, 博士, 副研究員, 主要從事生態系統生態學研究, E-mail: xltang@scib.ac.cn