亞熱帶10種蕨類植物光響應模型擬合及光合特性研究

李雪琴,盧藝苗,黃愛梅,袁榮斌,李錦隆,胡丹丹,4,鐘全林,4,程棟梁,4,*

1 濕潤亞熱帶生態—地理過程教育部重點實驗室,福州 350007 2 福建師范大學福建省植物生理生態重點實驗室,福州 350007 3 江西武夷山國家級自然保護區管理局,上饒 334500 4 福建師范大學地理研究所,福州 350007

植物光合作用是將光能轉換為可用于生命過程的化學能并進行有機物合成的生物過程[1],是植物生長發育的物質基礎[2]。通過光響應模型擬合光響應曲線來準確地計算植物的光飽和點(LSP)、光補償點(LCP)、最大凈光合速率(Pnmax)、暗呼吸速率(Rd)和表觀量子效率(AQE)等光合參數是研究植物光合特性的重要手段[3—5]。目前常用的光響應模型有直角雙曲線模型[6]、非直角雙曲線模型[7]、指數模型[8]和直角雙曲線修正模型[9],由于不同模型對同一植物光合參數擬合值存在差異,因此選擇植物的最適光響應模型在研究植物光合特性方面尤為重要。

蕨類植物是廣泛分布于世界各地的維管束植物,種類繁多[10],影響著森林群落的演替和養分循環[11],在維持森林群落生產力方面具有重要的作用,并對改變森林環境發揮著生態作用[12]。同時,蕨類植物與人類有著較為密切的關系,具有觀賞、食用、藥用、指示、綠肥和飼料等作用[13]。目前,關于蕨類植物光合特性的研究較少,而且擬合蕨類植物光響應曲線時大多都是直接采用一種光響應模型進行擬合,如許焱[14]對芒萁、許金忠等[15]對莢果蕨 以及張強等[16]對蕨類植物的研究,并未討論此模型是否適合蕨類植物的光響應曲線擬合,這就可能造成對蕨類植物光合特性的研究存在一定偏差。

本研究選取亞熱帶茶葉地中的碗蕨(Dennstaedtiascabra(Wall.ex Hook.)T.Moore)、鐵芒萁(Dicranopterispedata(Houtt.)Nakaike)、雙蓋蕨(Diplaziumdonianum(Mett.)Tardieu)、鱗毛蕨(Dryopterisfilix-mas(L.)Schott)、姬蕨(Hypolepispunctata(Thunb.)Mett.)、紫萁(OsmundajaponicaThunb.)、金星蕨(Parathelypterisglanduligera(Kunze)Ching)、瘤足蕨(Plagiogyriaadnata(Blume)Bedd.)、黑鱗耳蕨(Polystichummakinoi(Tagawa)Tagawa)和烏蕨(StenolomachusanumChing)共10種亞熱帶蕨類植物進行光響應曲線測定,并采用直角雙曲線模型、非直角雙曲線模型、指數模型和直角雙曲線修正模型4種常用光響應模型對其光響應曲線進行擬合,探討4種光響應模型的擬合優度,力求找出亞熱帶蕨類植物的最適光響應模型。同時,通過最適光響應模型來擬合亞熱帶蕨類植物的光合參數值進行其光合特性的研究。

1 材料與方法

1.1 樣地及試驗材料

研究樣地位于江西省上饒市葉家廠的茶葉地內(27°50′N,117°43′E),海拔約為800 m。該地區屬于中亞熱帶季風氣候,年均氣溫13.2—14.8℃,年均降水量2583 mm,年均蒸發量為778 mm,年均日照總時數774—1144 h,無霜期約為231 d,樣地生境內土壤pH約為4.7。

選擇3個10 m×10 m樣地,樣地之間間隔不小于20 m,對樣地內所有蕨類植物進行調查,樣地內共發現10種自然生長的蕨類植物,每種蕨類植物選取3—5株無昆蟲啃食的成熟株體,每株蕨類植物選取自上而下第1片健康、成熟葉片(無孢子)進行光響應曲線測量。

1.2 光響應曲線的測定

于2019年8月(植物生長旺盛期),在晴天的9:00—12:00之間用LI-6800型光合儀(LICOR,Lincoln,Nebraska,USA)測量10種亞熱帶蕨類植物的光響應曲線。在正式開始測量之前,先使用1200 μmol m-2s-1光強對葉片進行30 min的誘導,再將光合儀的光強梯度設置為1200、900、600、300、200、100、80、50、20 μmol m-2s-1和0 μmol m-2s-1,設置每次改變光強后最短穩定時間為120 s,最長穩定時間為 200 s。CO2濃度設置為400 μmol/mol,溫度設置為25℃。測量葉片時,先設置不同梯度的光強,直到所有梯度的光測完,再依次測量之后的葉片。由于少數蕨類物種的葉子相對較小,無法完全覆蓋葉室,因此使用葉室面積與實際葉面積之比作為校正因子校正了LI-6800中的氣體交換值。

1.3 光響應模型

采用以下4種光響應模型對亞熱帶蕨類植物進行光響應曲線擬合,計算其光合參數。

1.3.1直角雙曲線模型

直角雙曲線模型[6]的表達式為：

式中,Pn為凈光合速率(μmol m-2s-1)；a為初始量子效率；PAR為光合有效輻射強度(μmol m-2s-1)；Pnmax為最大凈光合速率(μmol m-2s-1)；Rd為暗呼吸速率(μmol m-2s-1)。

1.3.2非直角雙曲線模型

非直角雙曲線模型[7]的表達式為：

式中,k為反映非直角雙曲線彎曲程度的曲角參數,取值范圍為0≤k≤1,其它參數意義同上。

1.3.3指數模型

指數模型[8]的表達式為：

式中,e為自然對數的底,e=2.718,其它參數意義同上。

1.3.4直角雙曲線修正模型

直角雙曲線修正模型[9]的表達式為：

式中,β,γ為修正系數,其它參數意義同上。

1.4 模型評價

采用決定系數(R2)、均方根誤差(RMSE)和平均絕對誤差(MAE)來進行模型擬合優度的評價,R2越大、RMSE和MAE越小則說明模型的擬合優度越好[17]。其中R2可以通過光合計算模型(http://photosynthetic.sinaapp.com/calc.html)計算出來,而RMSE和MAE可以用SPSS 26進行計算,公式如下[18]：

式中,yo,i和ym,i分別為凈光合速率的實測值和模型擬合值；n為觀測個數。

1.5 聚類分析和TOPSIS綜合評價法

聚類分析是數據挖掘的最主要的功能之一,聚類就是將數據對象分組為多個類或簇,在同一個簇中的對象之間具有較高的相似度,而不同簇中的對象差別較大[19]。

TOPSIS綜合評價法是系統工程中有限方案多目標決策分析常用的一種決策方法,它通過歸一化后的數據規范化矩陣,找出多個目標中最優目標和最劣目標(正理想解和負理想解),分別計算各評價目標與正理想解和負理想解的距離,獲得各目標與理想解的接近度,按理想解接近度的大小排序,并以此作為評價優劣的依據[20]。

1.6 數據處理與分析

在光合計算模型(http://photosynthetic.sinaapp.com/calc.html)中采用直角雙曲線模型、非直角雙曲線模型、指數模型和直角雙曲線修正模型進行光合參數的計算。4種光響應模型中只有直角雙曲線修正模型能通過軟件直接得出LSP,而直角雙曲線模型和非直角雙曲線模型要通過方程Pnmax=AQE×LSP-Rd求出LSP,式中AQE是表觀量子效率,為PAR≤200 μmol m-2s-1時擬合直線方程的斜率[1]。指數模型通常是假設凈光合速率為0.9Pnmax或0.99Pnmax時,對應的光合有效輻射強度為植物的LSP[21—22]。其中實測值的各項光合參數根據實測數據點的走勢進行估計[23—24]。在Excel 2016、SPSS 26和SPSSAU中對數據進行單因素方差分析、聚類分析和TOPSIS綜合評價法等處理和分析[25],在Origin 2018中繪圖。

2 結果與分析

2.1 不同光響應模型對光響應曲線的擬合效果

4種光響應模型對10種亞熱帶蕨類植物光響應曲線擬合的決定系數R2都在0.96以上,但LSP、LCP、Pnmax和Rd等光合參數在擬合效果上有所差異(表1、圖1),4種光響應模型擬合的光響應曲線如圖2所示。

表1 4種模型模擬10種亞熱帶蕨類植物的光合參數擬合值Table 1 Four light response models fitted values of photosynthetic parameters for 10 subtropical fern species

續表蕨類Fern Species模型Model表觀量子效率AQE光飽和點LSP/(μmol m-2 s-1)光補償點LCP/(μmol m-2 s-1)最大凈光合速率Pnmax/(μmol m-2 s-1)暗呼吸速率Rd/(μmol m-2 s-1)決定系數R2RH0.012305.67711.1313.3830.5910.9944黑鱗耳蕨 P. makinoi CL—≈600≈4.5≈2.4760.15—NRH0.012233.0584.2362.6460.1510.9999MRH0.011580.7863.572.5340.2170.9895EM0.012—32.4262.4421.0760.9967RH0.011260.9423.3012.8960.2360.9811

圖1 4種光響應模型對10種亞熱帶蕨類植物的光合參數擬合值與實測值對比Fig.1 Comparison between the fitting values of photosynthetic parameters for four light response models and the measured values of 10 subtropical fern speciesLSP:光飽和點Light saturation point;LCP:光補償點 Light compensation point;Pnmax:最大凈光合速率Maximum net photosynthetic rate ;Rd:暗呼吸速率Dark respiration rate;RH：直角雙曲線模型 Rectangular hyperbola model;NRH：非直角雙曲線模型 Non rectangular hyperbola model;MRH：直角雙曲線修正模型 Modified rectangular hyperbolic model;EM：指數模型Exponential model；CL：實測值 Measured value;字母a和b表示差異顯著(P<0.05)

圖2 10種亞熱帶蕨類植物光響應曲線Fig.2 Light response curves of 10 subtropical fern species

在LSP的模擬中,直角雙曲線修正模型的擬合值與實測值無顯著性差異(P>0.05),擬合效果最好,直角雙曲線模型和非直角雙曲線模型的擬合值與實測值有顯著性差異(P<0.05),且遠低于實測值,而指數模型無法算出LSP(圖1)。

在LCP的模擬中,指數模型的擬合值與實測值存在顯著性差異(P<0.05),且遠高于實測值,擬合效果較差,而另外三種模型的擬合值與實測值無顯著性差異(P>0.05),但都稍低于實測值(圖1)。

在Pnmax的模擬中,4種模型的擬合值與實測值都不存在顯著性差異(P>0.05),擬合效果較好,其中指數模型的擬合值稍低于實測值,其它3種光響應模型的擬合值稍高于實測值(圖1)。

在Rd的模擬中,指數模型的擬合值與實測值存在顯著性差異(P<0.05),且遠高于實測值,擬合效果較差,其它3種光響應模型的擬合值與實測值無顯著性差異(P>0.05),其中非直角雙曲線模型的擬合值稍低于實測值,直角雙曲修正模型和直角雙曲線模型的擬合值稍高于實測值(圖1)。

2.2 光響應模型的擬合優度

為進一步定量檢驗4種光響應模型的擬合效果,本研究引入R2、RMSE和MAE來評估模型的擬合精度。由圖3可知,直角雙曲線模型的R2和RMSE與其它三種的存在顯著性差異(P<0.05),且R2最低,RMSE最高,說明其擬合精度最差。指數模型、直角雙曲線修正模型和非直角雙曲線模型相互之間不存在顯著性差異(P>0.05),但通過比較R2、RMSE和MAE可知,擬合精度由高到低分別為非直角雙曲線模型、指數模型和直角雙曲線修正模型。

圖3 4種光響應模型對10種亞熱帶蕨類植物的擬合優度比較Fig.3 Comparison of goodness-of-fit on four light response models for 10 subtropical fern speciesR2:決定系數Coefficient of determination；RMSE:均方根誤差 Root-mean-square error；MAE:平均絕對誤差Mean absolute error；字母a和b表示差異顯著(P<0.05)

通過比較模型對10種亞熱帶蕨類植物擬合值與實測值的差異和模型擬合精度可知,指數模型和直角雙曲線模型的擬合效果較差,直角雙曲線修正模型和非直角雙曲線模型的擬合效果較好,并各有優點,其中直角雙曲線修正模型能夠直接并準確的計算出LSP,而非直角雙曲線模型的擬合精度最高。因此,在10種亞熱帶蕨類植物光合參數的分析中,LSP采用直角雙曲線修正模型的擬合值,其余各光合參數采用非直角雙曲線模型的擬合值。

2.3 10種亞熱帶蕨類植物的光合參數

2.3.1光飽和點

由表1可知,鱗毛蕨的LSP無法計算,剩下9種亞熱帶蕨類植物LSP的浮動范圍為523.906—1125.39 μmol m-2s-1。為了進一步研究9種亞熱帶蕨類植物LSP的相似性,對其LSP進行聚類分析(圖4),9種亞熱帶蕨類植物分為3類時,各類特征較為明顯。第一類為金星蕨和紫萁,這類LSP較高；第二類為鐵芒萁、烏蕨、瘤足蕨、雙蓋蕨和黑鱗耳蕨,這類LSP稍低一些；第三類為姬蕨和碗蕨,這類LSP最低(表1)。

圖4 10種亞熱帶蕨類植物光合參數聚類分析Fig.4 Clustering analysis for photosynthetic parameters of 10 subtropical fern speciesAQE:表觀量子效率Apparent quantum efficiency

2.3.2最大凈光合速率

由表1可知,10種亞熱帶蕨類植物Pnmax的浮動范圍為2.646—5.538 μmol m-2s-1。為進一步研究10種亞熱帶蕨類植物Pnmax的相似性,對Pnmax進行聚類分析(圖4),10種亞熱帶蕨類植物分為3類時,各特征較為明顯。第一類為鐵芒萁和烏蕨,這類Pnmax較高；第二類為姬蕨、雙蓋蕨、紫萁和碗蕨,這類Pnmax稍低一些；第三類為鱗毛蕨、瘤足蕨、金星蕨和黑鱗耳蕨,這類Pnmax最低(表1)。

2.3.3光補償點、暗呼吸速率和表觀量子效率

LCP、Rd和AQE是代表植物利用弱光能力的重要參數。由表1可知,10種亞熱帶蕨類植物LCP的浮動范圍為4.236—16.983 μmol m-2s-1,Rd的浮動范圍為0.151—0.693 μmol m-2s-1,AQE的浮動范圍為0.012—0.024。為了進一步研 究10種亞熱帶蕨類植物利用弱光能力的相似性,對其LCP、Rd和AQE進行聚類分析(圖4),10種亞熱帶蕨類植物分為3類時,各類特征較為明顯。第一類為姬蕨和鐵芒萁,這類的LCP、Rd和AQE都比較高；第二類為烏蕨、雙蓋蕨、紫萁、碗蕨和金星蕨,這類的LCP、Rd和AQE都偏中等；第三類為鱗毛蕨、瘤足蕨和黑鱗耳蕨,這類的LCP、Rd和AQE都比較低(表1)。

在指示植物利用弱光能力時,LCP和Rd是低優指標,而AQE為高優指標,由聚類分析可知,10種亞熱帶蕨類植物在同一分類中低優指標和高優指標發生了分化,導致難以比較其利用弱光能力的大小,為進一步比較10種亞熱帶蕨類植物利用弱光的能力,對其進行TOPSIS綜合評價,結果如表2所示。

表2 10種亞熱帶蕨類植物光補償點、暗呼吸速率、表觀量子效率及TOPSIS綜合排名結果Table 2 LCP,Rd,AQE and TOPSIS ranking results of 10 subtropical fern species

3 討論與結論3.1 不同光響應模型對10種亞熱帶蕨類植物光合參數的擬合效果

不同的植物適用的光響應模型有差異,目前國內外常用的光響應模型為直角雙曲線模型、非直角雙曲線模型、指數模型和直角雙曲線修正模型[26—27]。近年來國內比較流行的是由葉子飄等[9]提出的直角雙曲線修正模型,因為它既可以模擬出植物受到光抑制后的曲線部分,又可以直接并準確的計算出LSP。目前此方法也得到了許多驗證,如閆小紅等[28]對水稻、韓曉等[29]對夏黑葡萄以及何昕孺等[30]對枸杞的研究中對比了多種光響應模型后都發現直角雙曲線修正模型是最佳擬合模型。然而,本研究發現直角雙曲線修正模型和非直角雙曲線模型對10種亞熱帶蕨類植物的擬合效果均較好,并且各有優點,因此在研究亞熱帶蕨類植物光合特性時可以結合兩者的優勢。直角雙曲線修正模型各項光合參數的擬合值與實測值相差不大,之所以擬合效果沒有水稻、夏黑葡萄和枸杞等好,可能是由于亞熱帶蕨類植物與其生活環境相差較大,形成了不同的光合習性。指數模型的光合參數擬合值與實測值相差較大,可能是因為指數模型主要適用于藻類、海草和其它沉水植物的光響應曲線擬合[28]。直角雙曲線模型的擬合精度較差在蕎麥[31]、甘薯[32]和山核桃[33]等植物上也得到了印證,說明可能是模型自身的缺陷所致,與植物種類無關。

由圖1可知,直角雙曲線模型和非直角雙曲線模型Pnmax的擬合值大于實測值,而LSP擬合值遠小于實測值,這是由于直角雙曲線模型和非直角雙曲線模型都是一條沒有極點的漸近線。因此根據公式無法直接求出LSP,但可以根據Pnmax=AQE×LSP-Rd求出LSP。然而這種方法求出的LSP遠低于實測值,這與前人的研究一致[34—35]。指數模型也是一條漸近線,無法直接求出LSP[1],通常根據假設Pnmax為0.9Pnmax或0.99Pnmax時對應的光強為LSP進行計算[21—22],本研究進行了相應的計算,分別把0.9Pnmax和0.99Pnmax帶入指數模型的表達式,并輸入對應的光合參數,然而無法計算出本研究10種亞熱帶蕨類植物的LSP,所以說明這個計算方法可能并不適用于亞熱帶蕨類植物的LSP計算。

3.2 10種亞熱帶蕨類植物的光合特性

通過光響應模型計算植物的LSP、LCP、Pnmax、Rd和AQE等光合參數是研究植物光合特性的重要途徑。

LSP代表了植物適應強光的能力[17],即耐強光能力。通過LSP聚類分析可知,9種亞熱帶蕨類植物的耐強光能力具有一定相似性,可以分為3類,即耐強光能力較強的金星蕨和紫萁,耐強光能力稍弱的鐵芒萁、烏蕨、瘤足蕨、雙蓋蕨和黑鱗耳蕨,以及耐強光能力最弱的姬蕨和碗蕨。

Pnmax反映了植物葉片的最大光合能力,是代表植物光合潛能的重要參數[15]。通過Pnmax聚類分析可知,10種亞熱帶蕨類植物的光合潛能具有一定相似性,可以分為3類,即光合潛能較大的鐵芒萁和烏蕨,光合潛能稍低的姬蕨、雙蓋蕨、紫萁和碗蕨,以及光合潛能最低的鱗毛蕨、瘤足蕨、金星蕨和黑鱗耳蕨。

LCP、Rd和AQE是代表植物利用弱光能力的三個重要參數[24],即可代表植物的耐陰性能力。其中LCP是指植物的凈光合速率和呼吸消耗達到平衡時的光強,LCP越低,說明植物利用弱光的能力越強[36],即耐陰性能力越強。Rd是指植物在不進行光合作用時,消耗有機物的速率,Rd越低,說明植物消耗的有機物越少[23],即耐陰性能力越強。AQE是指植物光合作用的光能利用效率,AQE越高,說明葉片光能轉化效率越高,利用弱光的能力越強[37],即耐陰性能力越強。通過對LCP、Rd和AQE進行聚類分析可知,10種亞熱帶蕨類植物可以分為3類,即耐弱光能力強、呼吸消耗少和對光的利用效率高的姬蕨和鐵芒萁,耐弱光能力較強、呼吸消耗較少和對光的利用效率較高的烏蕨、雙蓋蕨、紫萁、碗蕨和金星蕨,以及耐弱光能力弱、呼吸消耗少和對光的利用效率低的鱗毛蕨、瘤足蕨和黑鱗耳蕨。因僅進行聚類分析難以比較10種亞熱帶蕨類植物耐陰性能力的強弱,為進一步明確其耐陰性能力,采用TOPSIS綜合評價法對10種亞熱帶蕨類植物的LCP、Rd和AQE進行分析(表3)。10種亞熱帶蕨類植物耐陰性能力排序為：黑鱗耳蕨>鱗毛蕨>瘤足蕨>烏蕨>碗蕨>雙蓋蕨>鐵芒萁>姬蕨>紫萁>金星蕨,該排序分布與聚類分析的類別基本一致。

由上述討論可知,10種亞熱帶蕨類植物在光合潛能、耐強光能力和耐陰性能力這三個光合特性上既有相似性又存在物種特異性,將其光合特性按照相應參數指標進行排序,結果如表3所示,黑鱗耳蕨的耐陰性能力最好,而相應的耐強光能力和光合潛能相對較弱。金星蕨耐強光能力最強,而相應的耐陰性能力和光合潛能較弱。烏蕨的光合潛能最強,而耐強光能力較弱,但是耐陰性能力在10種亞熱帶蕨類植物中也能排到第4名。其它亞熱帶蕨類植物的光合特性都可以通過表3找到它在這10種亞熱帶蕨類植物中的排名情況。

表3 10種亞熱帶蕨類植物耐陰性能力、耐強光能力和光合潛能三種光合特性排名結果Table 3 Ranking results of three photosynthetic characteristics of 10 subtropical ferns:negative tolerance,strong light tolerance and photosynthetic potential

綜上所述,直角雙曲線修正模型和非直角雙曲線模型對本研究10種亞熱帶蕨類植物的擬合效果較好,其中直角雙曲線修正模型的LSP擬合效果最好,非直角雙曲線模型的擬合精度最高。通過對10種亞熱帶蕨類植物的光合參數進行聚類分析和TOPSIS綜合評價可知,10種亞熱帶蕨類植物的耐陰性能力、耐強光能力和光合潛能等光合特性既具有相似性也存在物種特異性,其中黑鱗耳蕨的耐陰性能力最強,金星蕨的耐強光能力最強,烏蕨的光合潛能最大。