活躍性和社會性對中華倒刺鲃集群行為的影響

付 翔,付 成,肖玲韜,樊 捷,付世建

重慶師范大學進化生理與行為學實驗室 重慶市動物生物學重點實驗室,重慶 401331

個性指不同時間和環境條件下動物表現出的一致且可重復的個體行為差異[1]。描述動物個性的特征有活躍性、社會性等[2—3],前者是指個體在自發運動時的行為特征[4],常用指標有自發游泳速度中值等[5—6]。社會性是指除了攻擊性互動之外,動物對同種類群親密互動或者回避的反應[7],常用指標包括與刺激魚群的距離等[7—8]。研究發現包括魚類在內的動物的個性特征在一定時間內具較好的穩定性[1],例如鯽(Carassiusauratus)幼魚在間隔15 d前、后的活躍性和好斗性具有較好的重復性[9],而藍鰓太陽魚(Lepomismacrochirus)的勇敢性在間隔3個月依舊具有較好的穩定性[10]。這種穩定的個性差異有利于種群在變化的環境中生存,而群體成員的個體異質性可能有利于集體協作的進化[11—13]。

多數動物種類在其生活史的特定或全部階段會偏好集群生活,集群行為是動物在長期自然選擇中進化形成的生存策略[4,11]。在集群行為中個體被認為是“自我推進的粒子”,相互作用被稱為“社會力量”,個體行為的微小變化可能會影響個體的空間定位,并強烈的影響群體的運動特征[12]。研究群體行為的工作多熱衷于探討群體成員如何調整自己的行為,從而使群體行為保持一致[13]。近年來,研究者日益關注不同個性成員對群體行為產生影響的種內差異。這些研究表明,個性特征可能與機體在群體決策發揮作用的大小密切關聯[14—16]。例如,有研究表明孔雀魚(Poeciliareticulata)的群體探索行為主要受制于群體中最不活躍的群體成員[17],而勇敢的河鱸(Percafluviatilis)個體在群體行為中往往發揮著至關重要的影響力[18]。由于群體成員普遍存在個性和生理狀況的差異,探討集群生活的個體如何在維持群體凝聚力的基礎上權衡犧牲個性和維持特定的行為獨立性,具有重要的理論意義[12,17]。

目前有關個性與魚類集群行為的研究較少,主要在孔雀魚、三刺魚(Gasterosteusaculeatus)等少數高度社會化且認知能力較高的魚類中開展[12,17]。這些研究發現,魚類的集群運動和群體探索傾向與群體成員的活躍性和社會性關聯較為密切[17,19]。鯉科魚類是我國的第一大淡水魚類類群,且多數種類喜好集群,但有關鯉科魚類個性特征及其對集群行為的研究卻鮮見報道。因此,本研究選取偏好集群的鯉科魚類-中華倒刺鲃(Spinibarbussinensis)為研究對象[20—23],首先考察其活躍性和社會性等個性特征及其穩定性。在此基礎上,本研究還旨在探究不同活躍性和社會性組成對中華倒刺鲃群體水平運動特征的影響及其內在機制,以及個性特征與集群時的行為特征是否存在關聯。本研究結果不僅有助于理解以中華倒刺鲃為代表的鯉科魚類集群行為的形成機制,還可能為魚類物種保護和資源利用提供參考。

1 材料與方法

1.1 實驗魚來源與馴養

實驗魚于2019年4月購買于重慶永川漁場,將買回的實驗魚用1%—2%的氯化鈉溶液消毒后放入實驗室的自凈化循環控溫系統 (每個養殖單元的體積約為250 L,容納125尾實驗魚)中馴養六周,馴養期間無實驗魚死亡現象。馴養時水溫控制在(25±1)℃,水中溶氧維持在7 mg/L以上,養殖用水使用充分曝氣的自來水,日換水量約10%,光周期為12L:12D。馴養期間,每天在10:00時用商業顆粒飼料進行飽足投喂,30 min后,用虹吸管清理殘存的食物和魚類排泄物。馴養結束后,選取大小適宜的實驗魚進行實驗。

1.2 實驗方案

首先選擇大小適宜的實驗魚336尾(體重(7.99±0.22)g,體長(7.48±0.07)cm),腹腔注射PIT(Passive integrated transponder,直徑2 mm,長7 mm)體內標簽(研究表明體內標簽不會對魚類的行為和生理狀態造成影響[24])。待實驗魚恢復2周之后(標記及恢復過程無實驗魚死亡現象),對每尾實驗魚依次進行活躍性和社會性的測定。測定結束后,分別以實驗魚的活躍性和社會性為依據,從高到低進行排序。將位于中間個性的個體除去,分為高個性組、低個性組和混合個性組(高、低個性1:1混合),每種個性組重復14組。提前一天對實驗魚進行體表的顏色標記(研究表明體表顏色標記不會對魚類的個性造成影響[9,25]),第二天進行集群行為拍攝,分別記錄視頻中6尾實驗魚群(以往研究發現,中華倒刺鲃在個體數量為4尾及其以上時,就會表現出明顯的集群現象,因此,本實驗選擇6尾實驗魚組成群體)的運動軌跡。集群行為拍攝結束后,實驗魚放回到原養殖系統進行飼養,養殖條件不變。實驗結束時隨機選擇80尾實驗魚,重復測定活躍性和社會性,用以衡量其個性的穩定性。所有的行為測定均在視頻拍攝完成后清洗裝置并換水。

1.3 實驗參數的測定

1.3.1個性(活躍性、社會性)的測定

活躍性和社會性的測定使用的是實驗室自制的行為測定儀,為了消除人為活動對實驗測定的影響,所有實驗裝置被白色的幕布所遮蓋。實驗裝置的水溫等條件與馴養期間一致。為消除晝夜節律的影響,所有拍攝工作在08:00—17:00之間進行。活躍性的測定裝置為一個長方形水槽(圖1；55 cm×35 cm×35 cm),裝置由有機玻璃板組成,整個裝置內壁和底部用白色廣告紙覆蓋。裝置內水深為10 cm。裝置的正上方固定有一個連接計算機的網絡攝像頭(羅技 Webcam C9000)。測定時將實驗魚帶水轉移至活躍性測定裝置中適應10 min,隨后對實驗魚的自發活躍性進行10 min的拍攝(15幀/s)。拍攝的視頻由QQ影音轉碼后,再用idTracker提取實驗魚質心運動的軌跡用以后續分析。活躍性的測量參數為速度中值(cm/s),計算公式如下：

圖1 用于活躍性、社會性和集群行為測定的實驗裝置示意圖Fig.1 The structure of the devices used to observe the activity,sociality and shoaling behavior in the present study圖中a,c為刺激區；b為選擇區；d,e為透明隔板

(1)

式中,x(t)和y(t)分別是實驗魚質心位置的橫坐標和縱坐標,x(t-1)和y(t-1)分別是前一幀實驗魚質心位置的橫坐標和縱坐標；dt是連續兩幀之間的時間間隔(1/15 s)。

社會性測定裝置為“魚類行為二元選擇觀測儀”,該測定裝置同樣也是由有機玻璃板組成的長方形水槽(圖1；70 cm×35 cm×35 cm),水槽內壁和底部被白色廣告紙所覆蓋。整個裝置被兩塊透明的有機玻璃板分隔為三部分：位于裝置中間的選擇區(40 cm×35 cm×35 cm)和位于兩側的兩個刺激區(15 cm×35 cm×35 cm)。裝置內水深為10 cm。測定時首先隨機選取6尾中華倒刺鲃幼魚置于實驗裝置的任一刺激區,而另一刺激區空白。待刺激魚群在實驗裝置中適應20 min后,將單尾實驗魚帶水轉入選擇區并立即進行視頻拍攝,拍攝時長為17 min(分析時前2 min不納入統計)。社會性的測量參數為實驗魚與刺激魚群的距離(cm),該值越大表明實驗魚的社會性越低,計算公式如下：

(2)

(3)

式中,x(t)、x1(t)分別表示目標實驗魚及刺激魚群一側隔板(即圖1中的隔板e)在t時刻的橫坐標,n表示視頻的總幀數。

1.3.2集群行為的測定

集群行為使用直徑為50 cm、高為25 cm的圓形裝置完成測定(圖1),裝置內壁和底部均用白色廣告紙覆蓋。實驗裝置的水溫等條件與馴養期間一致。為消除晝夜節律的影響,所有拍攝工作在08:00到17:00之間進行。集群行為拍攝前一天,先將實驗魚輕度麻醉(MS-222:NaHCO3=80 mg/L:160 mg/L)后進行體外顏色標記：高、低個性(活躍性和社會性)的個體分別在背部標記不同的顏色。集群行為測定時將高個性組、低個性組和混合個性組依次放入上述裝置中,每組6尾實驗魚。實驗魚適應10 min后,使用網絡攝像頭(羅技Webcam C9000)進行集群行為拍攝,持續10 min。所有視頻(15 幀/s)用QQ影音轉碼后,用idTracker軟件進行分析,得到每一尾魚的運動軌跡。隨后根據坐標點計算魚群的集群運動和空間位置等參數。群體運動特征指標包括速度、同步性和運動時間比,集群時每尾個體運動特征參數包括距離群體質心的距離、速度中值、運動時間比以及速度同步性。相關參數的計算方法參照以往相關研究[4,12,26—27]。相關參數的計算方法如下：

魚群的質心(xG,yG)：

xG=(x1+x2+x3+x4+x5+x6)/6；yG=(y1+y2+y3+y4+y5+y6)/6

(4)

距離魚群質心的距離(D,cm)：

(5)

式中,xG、yG分別為t時刻魚群的質心坐標；x1、x2、x3、x4、x5、x6和y1、y2、y3、y4、y5、y6分別為t時刻6尾魚的橫、縱坐標。xt、yt為t時刻某一尾魚的橫縱坐標。距離魚群質心的距離用于評價魚群中某一尾魚的集群傾向,即凝聚力。

速度中值的計算公式同公式(1)。

速度同步性(Sv)：

(6)

式中,vi和vj是魚群中任意兩尾實驗魚在t時刻的游泳速度。用于評價魚群運動時速度上協調性。運動時間比(PTM,%)：速度大于1.75 cm/s的幀數除以總幀數[21]。

1.3.3中華倒刺鲃幼魚個性的穩定性測定

集群行為拍攝結束以后,實驗魚放回到原養殖系統進行飼養,養殖條件不變。實驗結束時隨機選擇80尾實驗魚,重復測定其活躍性和社會性,并與首次測定結果對比,以此驗證中華倒刺鲃的個性是否穩定。

1.4 數據統計分析

本實驗數據采用Excel 2010進行常規計算后,使用SPSS 22.0進行統計分析,所有統計值用平均值±標準誤(Mean ± SE)表示,顯著性水平P<0.05。首先檢驗實驗數據的正態性和方差齊性,如果不滿足,則使用非參數檢驗。活躍性和社會性穩定性的分析采用重復測量的可靠性分析。集群行為參數采用單因素方差分析(One-way ANOVA)和LSD多重比較檢驗差異顯著性；活躍性、社會性和集群參數的關聯采用Pearson或Spearman相關性分析。

2 結果

2.1 中華倒刺鲃幼魚個性的重復性

中華倒刺鲃的活躍性和社會性存在較大的個體差異(Cv分別為54.3%和29.5%)。可靠性分析表明實驗過程中(時間間隔約1個月)活躍性和社會性指標均具有較高的穩定性(活躍性：R=0.706,P<0.001,社會性：R=0.564,P=0.006,圖2)。

圖2 活躍性和社會性的重復性Fig.2 The repeatability of activity and sociability

2.2 群體個性(活躍性、社會性)組成對中華倒刺鲃幼魚集群行為的影響

高活躍性魚群的速度同步性和運動時間比均顯著高于低活躍性群體(P<0.05；圖3),而混合活躍性魚群的上述兩參數與高、低活躍性組間均無顯著差異。

不同社會性群體在速度同步性上存在顯著差異(P<0.05),其中高社會性群體顯著小于低社會性組和混合社會性群體(P<0.05；圖3)。

圖3 魚群個性組成對中華倒刺鲃幼魚集群行為特征的影響Fig.3 The effect of group personality composition on shoaling behavior characteristics in juvenile Qingbo (Mean±S.E.N=14)a、b不同字母表示不同個性組之間差異顯著(P<0.05)

2.3 個性與群體中單尾實驗魚運動特征之間的關聯

對于活躍性而言,個性測定時活躍性的指標(速度中值)與群體中單尾實驗魚的速度中值、運動時間比以及速度同步性均呈現顯著正相關(P<0.001,表1,圖4)。

對于社會性而言,社會性指標(與刺激魚群的距離)不僅與速度中值(P=0.031)、運動時間比(P=0.001)和速度同步性顯著正相關(P<0.001),還與距離質心的距離顯著正相關(P=0.013)(表1,圖4)(即相關指標與社會性負相關)。

表1 活躍性和社會性與群體中單尾實驗魚運動特征參數之間的關聯Table 1 The relationships between activity,sociability and corresponding moving characteristics of individual fish during shoaling

圖4 個性與集群中單尾實驗魚運動特征參數之間的關聯Fig.4 The relationships between personality traits and corresponding moving characteristics of individual fish during shoaling

3 討論

3.1 中華倒刺鲃幼魚的個性及其對集群行為的影響

中華倒刺鲃幼魚的活躍性和社會性在一定時間內表現出較好的穩定性,這與鯽、大西洋鱈(Gadusmorhua)等魚類的研究較為一致[9,28]。本研究還發現中華倒刺鲃幼魚的活躍性和社會性均表現出較大的個體差異,這與大多數的其他鯉科魚類較為類似[7,26,29]。最近的研究發現,寬鰭鱲(Zaccoplatypus)的活躍性變異系數為21.93%,社會性的變異系數高達52.5%[30]。研究者認為,這種個性特征的差異有利于物種在不斷變化的環境條件下生存,具有重要進化和生態意義[31]。對中華倒刺鲃而言,這種個性差異使得其在面臨棲息地生境劇烈波動時,至少種群的部分個體能夠存活并適應新的環境條件,進而該物種能夠得以保全[23,32]。其次,大量研究表明中華倒刺鲃是一種群居性極強的魚類[21,33],個性之間的這種差異可能有利于集體協作的形成,提高了群體運動或決策的一致性[34—35]。

高活躍性群體在運動時間比上比低活躍性群體高出約24%,這說明中華倒刺鲃魚群個性組成的差異能夠引起群體層面運動特征的改變,這與Brown等人研究結果一致[4,17]。其次,高活躍性群體在速度同步性上比低活躍性群體高出約2.7%,表明越活躍的魚群,其協調性越強,這與鳊(Parabramispekinensis)等鯉科魚類研究相同[33,36]。高社會性群體在速度同步性上比低社會性群體低了約4.1%,這可能是因為高社會性群體的活動水平下降造成的(運動時間比較低社會性群體下降14%)。這表明社會性越強的個體,其群體運動協調性可能越差。總之,與其他魚類相似[17,19],中華倒刺鲃的個性也會對其集群行為產生影響。個性對集群運動特征的影響可能進一步影響魚群群體功能水平的性能表現。例如,關于孔雀魚的研究表明,群體中不同勇敢性的組成對群體總體的覓食行為有重要影響；并且在群體中,勇敢的個體可能會使得害羞的個體變得勇敢,從而提高群體的覓食效率[37]。

有關鯉科魚類個性特征研究較少,主要集中在鳊、鯽和中華倒刺鲃等少數魚類[5—6]。這些研究發現,鯉科魚類個性特征存在較高的種間差異。在更多種類上開展不同個性鯉科魚類個性對集群行為影響的比較研究可能產生具有重要理論價值的研究發現。

3.2 中華倒刺鲃幼魚個性對集群行為影響的內在機制

群體成員在完成協調一致的集群運動時,往往需要形成群體決策(Group decision)或者說達成群體共識[38—39]。有研究表明,在動物中某些少數個體的特定個性可能主要決定了群體運動的特征,即少數決定機制(Minority-determined mechanism)[4,17],而某些個性是以所有群體成員該個性的整體狀況來影響群體運動特征,即平均決策機制(Average-determined mechanism)[40—41]。在本實驗中,我們發現在以活躍性劃分的群體中,群體的速度同步性和運動時間比在高、低活躍性群體上存在顯著差異,但混合活躍性群體與高、低群體卻無顯著差異。另外,混合活躍性群體上述兩個參數在數值上均介于高、低活躍性群體之間。這些結果表明,對于中華倒刺鲃而言,群體所有成員活躍性的狀況共同影響了魚群的集群行為的特征。這種平均決策機制在食蚊魚(Gambusiaaffinis)等的研究中也得到證實[40]。特別值得一提的是,在以社會性劃分的不同群體中,高社會性群體的速度同步性顯著小于低社會性群體和混合社會性群體,而后兩者之間沒有差異,這表明魚群中較低社會性的個體可能對群體運動特征表現出主導作用。另外,雖然沒有顯著差異,不同社會性群體在運動時間比上存在與速度協調性一致的趨勢(低社會性和混合型群體數值上更為接近)。因此,群體成員中低社會性的關鍵個體可能對中華倒刺鲃群體行為產生重要影響,即少數決定機制[17—18]。在三刺魚的研究也發現,社會性較弱的個體出現在群體前面的幾率更高,因此更多的引導群體運動,并且更有可能在覓食過程中率先發現食物[12,42]。將來開展決定機制性質與魚類種類、認知能力甚至生境之間的關聯的深入研究可能對理解魚類個性的產生和維持機制以及集群行為的進化具有重要意義。

實驗魚個體單獨測定個性時的速度中值與集群運動時個體的速度中值、運動時間比以及速度同步性均呈顯著正相關,這表明活躍性即游泳速度在集群時能夠在較大程度上得以保留。因此,中華倒刺鲃魚群的運動狀態是由群體中所有個體共同決定的,這很好的解釋了上述活躍性對群體運動特征影響的平均決定機制。有趣的是,實驗魚的社會性與速度中值、運動時間比以及速度同步性均呈顯著負相關,表明社會性越高的實驗魚在群體中的運動能力和協調性表現越差,這可能同樣是上述提到的高社會性魚類較低的運動水平導致。特別值得一提的是,與活躍性不同,實驗魚的社會性還與群體凝聚力呈顯著正相關,這表明社會性越高的個體,其凝聚力越強[43]。群體凝聚力是集群行為的重要特征,很大程度上決定了群體的結構甚至分群、合群等重要行為[44—45]。因此,社會性特征與凝聚力的關聯可能是社會性對群體的影響為少數決定機制的重要原因。本研究首次把個性對魚群行為特征影響及其與集群時每個成員行為特征的關聯結合起來進行探討,發現魚類集群行為特征和個性特征關聯是魚群決定機制的基礎。該發現為鯉科魚類的特有機制還是普遍存在多數喜好集群的魚類類群,值得研究者進一步深入探討。

總之,本研究發現中華倒刺鲃魚群的活躍性和社會性組成均對集群行為產生重要影響,但活躍性對群體運動特征的影響表現為平均決定機制,而社會性對群體運動性能的影響表現為少數決定機制。這種內在機制的差異可能與個性特征在群體運動時的獨立性的維持和妥協程度有關。在自然環境中,魚群可能會根據生態環境的變化自發進行分類,形成具有不同個性特征的群體。因此,中華倒刺鲃穩定的個體間個性變異、個性組成與魚群運動特征的密切關聯及其內在機制的復雜性可能有利于該物種在多變的環境條件下完成不同的生理活動,具有重要的生態意義。