西南巖溶地區天然次生林群落不同層次的構建機制*

周曉果，孫冬婧，溫遠光,**，王 磊，陸志成，朱宏光

(1.廣西科學院生態環境研究所，廣西南寧 530007；2.廣西大學林學院，廣西森林生態與保育重點實驗室，廣西南寧 530004；3.北京林業大學生態與自然保護學院，北京 100083)

受人類高強度活動和不合理開發利用的影響，我國西南巖溶地區的森林資源銳減，生態功能退化，絕大部分地區淪為次生性的灌木林和灌草叢[1]，部分地區石漠化[2]，嚴重影響西南巖溶地區的生態安全和經濟社會的可持續發展[2,3]。進入21世紀，國家明確將西南巖溶地區石漠化綜合治理作為重大生態工程實施并上升為國家戰略[4]，極大地促進了天然次生林的形成和恢復。天然次生林是原始林經過采伐或多次破壞后自然恢復起來的森林[5]。我國天然次生林約占全國森林總面積的46.2%，約占全國森林總蓄積的23.3%，在水源涵養、水土保持、珍貴木材資源儲備以及生物多樣性保護等方面具有重要的作用[6-8]。然而，由于天然次生林多為中、幼齡林，林分結構不穩定，大部分天然次生林由于遭受多次破壞淪為低質低效林[6,7]。森林群落不同層次的物種組成決定著林分的結構、質量和演替方向[9]。因此，深入開展巖溶地區天然次生林群落不同層次的物種組成及構建機制研究，對加快天然次生林培育、持續提升林分質量具有重要意義。

干擾后森林結構的進展演替一般從密度、胸高斷面積、冠層高度和冠層群落多樣性等方面進行評估[1]。早期的研究表明，天然次生林恢復過程中的群落組成受到多種因素的影響。例如，植物繁殖體的遷移和擴散影響種子的到達和定居[10]，植物物種的生態特性影響植物對外界干擾和環境變化的響應和適應[1]，而種間和種內關系則影響植物群落的生長、發育和組成[11]。此外，群落環境的變化影響資源的分布和有效性，導致土壤N、P的限制和pH的變化[12]。最重要的是，擾動歷史和土地利用方式強烈地影響土壤性質[12,13]、殘余繁殖體(如種子庫、芽和幼樹)的存在以及當前植物群落的物種組成[14]。這導致了天然次生林演替過程中微生境和小氣候的復雜性。與此同時，冠層中的大型木本植物通常具有氣候主導的生態位，林下植物具有土壤和微生境主導的生態位[15]，從而導致森林群落不同層次植物組成的差異和林分質量的不同。最近的研究表明，森林群落不同層次的植物組成受不同構建機制的影響[16]。然而，目前對巖溶地區天然次生林群落不同層次的構建機制尚不清楚，量化不同群落層次結構和生態環境因子對森林群落不同層次構建作用的影響意義重大。

本研究以西南巖溶地區天然次生林為研究對象，根據《中華人民共和國林業行業標準 主要樹種齡級與齡組劃分》(LY/T 2908—2017)[17]，研究對象分屬青岡櫟幼齡林(恢復期為20-30 a)、中齡林(恢復期為40-50 a)和近熟林(恢復期為60-70 a)，探究巖溶地區天然次生林群落不同林層的構建機制及其主控因子，為巖溶地區森林生態保護、修復和管理提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區域和樣地概況

研究區域位于廣西南寧市馬山縣(23°24′-24°02′ N，107°41′-108°29′ E)，屬南亞熱帶季風氣候區。年平均氣溫21.3℃，1月平均氣溫12.1 ℃，7月平均氣溫28.2 ℃。年平均降水量1 667.1 mm，4-9月為雨季，10月至翌年3月為旱季。該地區巖溶地貌廣布，屬于滇黔桂石漠化片區。土壤主要是石灰巖土，土層淺薄，一般在40 cm以內，分布不均，巖石裸露率為20%-50%[18]。

2019年5月，在查閱相關資料和詢問當地群眾明確研究區域土地利用歷史和林分年齡的基礎上，選擇代表性的幼齡林、中齡林和近熟林為研究對象。幼齡林是指森林中的林木遭到不同程度的砍伐破壞后，由原來的林木伐根萌蘗迅速生長、層次結構尚無明顯分化，林分年齡在40 a以下的林分。中齡林主要是指層次結構明顯分化，林分年齡為40-60 a的林分。近熟林是指群落的組成和結構接近當地頂極群落，年齡在60-80 a的林分。幼齡林喬木層優勢種為青岡櫟(Cyclobalanopsisglauca，重要值128.5)、光葉海桐(Pittosporumglabratum，重要值42.8)、小果化香(Platycaryaglandulosa，重要值31.1)，灌木層優勢種為矮棕竹(Rhapishumilis，重要值144.0)、龍須藤(Bauhiniachampionii，重要值35.5)、美麗胡枝子(Lespedezaformosa，重要值20.8)，草本層優勢種為粽葉蘆(Thysanolaenalatifolia，重要值172.5)、薄葉卷柏(Selaginelladelicatula，重要值66.1)、白茅(Imperatacylindrica，重要值32.1)。中齡林喬木層優勢種為青岡櫟(重要值92.4)、苦木(Picrasmaquassioides，重要值32.7)、海紅豆(Adenantheramicrosperma，重要值21.2)，灌木層優勢種為青岡櫟(重要值29.7)、龍須藤(重要值22.4)、網脈酸藤子(Embeliarudis，重要值18.8)，草本層優勢種為井欄邊草(Pterismultifida，重要值92.0)、薄葉卷柏(重要值86.3)、灰綠耳蕨(Polystichumanomalum，重要值33.0)。近熟林喬木層優勢種為青岡櫟(重要值88.4)、海紅豆(重要值55.4)、南酸棗(Choerospondiasaxillaris，重要值47.8)，灌木層優勢種為西南紅山茶(Camelliapitardii，重要值76.1)、青岡櫟(重要值51.3)、海紅豆(重要值37.7)，草本層優勢種為團葉鱗始蕨(Lindsaeaorbiculatavar.orbiculata，重要值90.9)、斜羽鳳尾蕨(Pterisoshimensis，重要值87.6)、灰綠耳蕨(重要值64.8)。

在上述3種林分的典型地段，分別設置9個20 m×20 m的樣方，將每個樣方細分成4個10 m×10 m的小樣方，樣方間相隔300 m。不同林分樣地的地形和0-20 cm土層土壤特征見表1。

表1 不同林分樣地的地形和土壤(土層0-20 cm)特征

1.2 群落調查和生物量估算

在每個樣方，對胸徑(DBH)≥2 cm的林木進行全面調查，記錄物種名、胸徑、樹高(H)和冠幅。將所有喬木分為林冠層(DBH≥5 cm，H≥5 m)和林下層(DBH<5 cm，H<5 m)。在調查過程中，分別記錄個體數、萌芽個體數，以每棵樹的萌芽個體數來表征演替過程中的再生能力。將各層的總個體數和萌芽個體數相加作為莖干數，計算莖干密度和平均單株莖干數。

根據樣方調查數據，采用相對生長法計算樹木地上生物量(TAB)[19]：

TAB=0.0755×(DBH2×H)0.8941，

式中：DBH為胸徑(cm)，H為樹高(m)。

1.3 群落多樣性、重要值和譜系多樣性計算

(1)基于調查數據，統計群落調查樣方內的物種組成，計算物種豐富度指數(R)和Shannon-Wiener指數(H′)[20]：

R=S，

式中,S是樣方中出現的物種數；Pi=ni/N，其中ni為樣地內某種的個體數，N為樣地內總個體數。

(2)計算每個林冠層和林下層各物種的重要值(IV)[21]：

IV=100×(Ra+Rf+Rc)/3，

式中,Ra為相對豐度，是每個樣方林冠層(或林下層)某一物種的個體數與樣方中所有物種個體數的比值；Rf為相對頻度，為每個樣方中林冠層(或林下層)某一物種的頻度與樣方中所有物種的總頻度之比；Rc為相對顯著度，為每個樣方林冠層(或林下層)某一物種的胸高斷面積與樣方中所有物種的總胸高斷面積之比。Ra、Rf和Rc用百分數表示。

運用植物系統發育數據庫Phylomatic version 3(http://phylodiversity.net/phylomatic/)，基于Ge-nBank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank)中陸地植物的基因序列構建進化樹進行群落譜系多樣性和結構分析。使用譜系多樣性指數(Faith′s PD)度量每個樣方的系統發育alpha多樣性[22]。用凈種間親緣關系指數(Net Relatedness Index,NRI)量化每個樣方內物種間的譜系關系，NRI衡量種間平均譜系距離(MPD)的標準化效應大小[23]：

NRI=-1×(MPDobs-MPDrand)/sdMPDrand，

式中,MPDobs為MPD的觀察值，MPDrand為隨機群落的預期MPD(n=999)，sd MPDrand是隨機群落MPD的標準差。Faith′s PD和NRI利用R 3.5.2中的picante包計算。

1.4 土壤樣品采樣與分析

在每個20 m×20 m樣方中隨機設置9個采樣點，用內徑為8.5 cm的不銹鋼土鉆采集0-20 cm土層的樣品，混合均勻后去除根系、石礫等，過2 mm孔徑篩后自然風干，用于土壤理化性質的測定。

采用環刀法測定土壤容重(Soil Bulk Density,SBD)，采用重量法測定土壤含水量(Soil Water Content,SWC)，采用水土比(2.5∶1)電位法測定土壤pH值，采用重鉻酸鉀外加熱法測定土壤有機碳(Soil Organic Carbon,SOC)，采用凱氏定氮法測定土壤全氮(Total Nitrogen,TN)，有效氮(Available Nitrogen,AN)采用氯化鉀溶液浸提法測定，采用酸溶-鉬銻抗比色法測定土壤全磷(Total Phosphorus,TP)，采用0.5 mol·L-1NaHCO3法測定速效磷(Available Phosphorus,AP)，采用火焰光度法測定土壤全鉀(Total Potassium,TK)，采用乙酸銨浸提法測定土壤速效鉀(Available Potassium,AK)[24]。

1.5 統計分析

采用單因素方差分析(One-way ANOVA)檢驗同一層次不同林分物種多樣性指數、土壤性質以及林分結構(密度、高度、蓋度、重要值、生物量)差異的顯著性，采用最小顯著性差異法(Least Significant Difference,LSD)進行多重比較(P<0.05)。在方差分析之前，所有檢驗變量的原始數據均使用Shapiro-Wilk檢驗進行正態性檢驗，并使用R 3.5.2的Bartlett檢驗進行方差齊性檢驗。采用獨立樣本t檢驗對同一林分不同層次間上述各指標進行差異顯著性檢驗(P<0.05)。

采用R 3.5.2的vegan包，基于不同林分各層次間的Bray-Curtis距離，用主坐標分析(Principal Coordinates Analysis,PCoA)評估植物群落結構的總體差異。基于Bray-Curtis相異性測度，用置換多元方差分析(Permutational Multivariate Analysis of Variance,PERMANOVA)檢驗不同林分垂直群落物種組成的差異。

以植物群落組成為響應變量，土壤理化因子和林分結構特征因子為解釋變量，用冗余度分析(Redundancy Analysis,RDA)確定影響植物群落不同層次組成變異的主控因素。本研究采用各層次中物種的重要值來表征群落組成。在進行RDA分析前，對植物重要值矩陣進行Hellinger轉化，對土壤和林分結構參數進行標準化，以避免單位尺度差異造成的偏差。用vegan包的ordistep函數向前選擇能夠解釋植物群落組成變化的土壤和林分結構變量，獲得最優模型。最后，用varpart函數對最優模型中的土壤物理特性、化學特性及林分結構特征因子進行方差分解分析，并用韋恩圖展示3類因子的純效應和共同效應。

2 結果與分析

2.1 森林結構特征

不同林分林冠層和林下層的個體密度、萌芽個體密度和莖干密度存在明顯差異(P<0.05,表2)。在林冠層中，沿幼齡林、中齡林到近熟林，個體密度顯著增加，而萌芽個體密度和單株平均莖干數顯著降低；各林分林下層的3種密度和單株平均莖干數均顯著降低。對于幼齡林，林下層3種密度極顯著大于林冠層(P<0.01)。近熟林林冠層3種密度值極顯著大于林下層(P<0.01)。就中齡林而言，林冠層和林下層3種密度沒有顯著差異(表2)。無論是林冠層還是林下層，幼齡林的單株平均莖干數都顯著高于中齡林和近熟林(P<0.05)。

3種林分林冠層的胸高斷面積和地上生物量均顯著大于林下層(表2)。從幼齡林、中齡林到近熟林，林冠層的胸高斷面積和地上生物量顯著增加，而林下層則顯著降低。林冠層和林下層的林冠高度均隨森林恢復而顯著增加。3種林分林冠層的林冠蓋度均極顯著高于林下層(P<0.01)。在林冠層，林冠蓋度在近熟林達到最大值，而在林下層，林冠蓋度在中齡林達到最大值。

研究還發現，由幼齡林、中齡林到近熟林，物種豐富度和Shannon-Wiener指數在林冠層和林下層均呈現出先增加后降低的趨勢(表2)。在林冠層，中齡林的Shannon-Wiener指數顯著高于幼齡林和近熟林(P<0.05)，中齡林的物種豐富度顯著高于幼齡林(P<0.05)，但與近熟林差異不顯著。

表2 3種林分林冠層和林下層的結構特征

2.2 植物群落組成和譜系結構

PCoA分析(圖1)表明，幼齡林的林冠層和林下層群落組成很相似(PERMANOVA,R2=0.238,P=0.076)。第一軸將中齡林林下層與其他群落層次分開，解釋了37.77%的變異量；第二軸將幼齡林、中齡林和近熟林的林冠層和林下層分開，可解釋的變異量為17.32%。林冠層和林下層Faith′s PD沿幼齡林、中齡林到近熟林均表現出先增大后減小的特征[圖2(a)]。隨著演替的進行，林冠層和林下層植物群落譜系結構均從聚集(NRI>0)過渡到發散(NRI<0)[圖2(b)]。在中齡林，林冠層植物群落結構為譜系聚集，而林下層植物群落為譜系發散。

圖1 不同林分林冠層和林下層植物群落的主坐標分析

不同小寫字母表示不同林分間差異顯著(P<0.05)

2.3 植物群落物種組成變化的驅動因子

RDA分析結果表明，隨著演替的進行，不同森林林冠層、林下層植物群落物種組成的變化主要受土壤化學性質、土壤物理性質、林分結構特性及其綜合效應所驅動[林冠層RDA模型：調整R2=0.458，P=0.001，圖3(a)；林下層RDA模型：調整R2=0.294，P=0.001，圖3(b)]。土壤和林分結構特性解釋的變異量在不同層次之間有很大的差異[圖3(c)、(d)]。在林冠層中，地上生物量(TAB)、土壤有機質(SOM)、巖石裸露率(RBR)、土壤容重(SBD)和林冠層蓋度(CC)是解釋方差最多的因素[圖3(a)，表3]。土壤化學性質、土壤物理性質、林分結構特性分別獨立解釋了10.7%、2.1%和3.0%的變異[圖3(c)]，三者的共同解釋率為4.1%，而土壤化學性質和林分結構特性的共同解釋率為15.7%。在林下層，超過一半(70.6%)的植物群落組成變化未得到解釋。SOM、TAB、RBR和CC解釋了大部分的方差[圖3(b)，表3]。土壤化學性質和林分結構特性的共同解釋率為11.2%，高于兩者單獨解釋的比例[圖3(d)]。土壤因子和林分結構因子的共同解釋率為5.4%。RDA結果表明，pH、SOM、TAB、CC、SBD和RBR是林冠層和林下層植物構成的共同驅動因素。

YAF:幼齡林;MAF:中齡林;NMF:近熟林;SOM:土壤有機質;pH:土壤pH;TP:土壤全磷;TN:土壤全氮;SBD:土壤容重;SCP:土壤毛管孔隙度;RBR:巖石裸露率;TAB:地上生物量;CC:冠層蓋度。(a) 不同林分林冠層植物組成與土壤因子和林分結構特性的冗余度分析;(b) 不同林分林下層植物組成與土壤因子和林分結構特性的冗余度分析;(c) 土壤因子和林分結構特性對林冠層植物組成影響的方差分解;(d) 土壤因子和林分結構特性對林下層植物組成影響的方差分解

表3 林冠層和林下層土壤、林分結構特性及排序軸的相關性

3 討論

3.1 不同森林林分結構的變化

本研究表明，由幼齡林、中齡林到近熟林，林冠層和林下層的結構特征之間存在顯著差異(表2)。早期研究表明，林冠層和林下層的樹木密度和胸高斷面積均在演替中期達到峰值，而演替后期森林的密度最小[25]。也有研究發現，樹種多樣性的峰值可能出現在演替中期[26]或演替后期[27]。本研究中，森林結構指標，如樹冠高度、個體密度、胸高斷面積和林冠層生物量隨森林恢復呈連續性遞增，而個體密度、萌芽個體密度、莖干密度、平均莖干數、胸高斷面積、林下層生物量沿幼齡林、中齡林到近熟林的恢復序列不斷減小。此外，林冠層和林下層的物種豐富度和多樣性峰值均出現在中齡林階段(表2)。這些結果與之前的研究[28]一致，即幼齡林包含更高的萌芽個體和莖干密度，胸高斷面積和樹冠高度較低，喬木種類少，多樣性指數低，以及樹種多樣性指數的高峰期在中齡林階段。

萌生是植物對干擾響應的一種重要的適應方式，通常情況下，在遭受嚴重干擾后，具有較強萌生能力的物種能夠存活，反之亦然[28]。可見，萌生過程在植被恢復和自然更新中具有重要作用[29]。有研究表明，除祼子植物外，幾乎70%-80%的樹種均具有不同程度的萌生能力，但不同的物種其萌生能力的強弱不同[28]。本研究發現，3種森林在萌生特性方面存在顯著差異，尤其是幼齡林，其林冠層(6.28±2.08)和林下層(4.38±0.95)的單株平均莖干數最高。幼齡林的高莖干密度可能與以前的土地利用類型(如反復砍伐薪柴)有關。已有研究表明，在巖溶森林[1]和熱帶森林[30]中，樹木受損后萌芽是林分萌生的一種重要形式。此外，在森林再生的早期演替階段，萌芽可能會導致初始覆蓋度的增加[30]。在巖溶地區，停止人為干擾后的一段時間內，莖干可以再次萌芽，但隨著演替進程的延續，大部分莖干被單株莖干所替代。本研究揭示的幼齡林高莖干數特征與巖溶地區農業撂荒形成的其他森林[12,13]存在明顯差異。這種強烈的再生特性對巖溶地區天然次生林的建立和演替起著重要作用。

3.2 不同森林群落不同層次物種組成的變化

研究表明，3種林分中，林冠層和林下層植物組成存在顯著差異。PCoA分析發現，幼齡林林下層和林冠層的群落組成極為相似，而中齡林和近熟林不同林層的物種組成卻明顯不同(圖1)。雖然近熟林具有最高的物種豐富度、Shannon-Wiener 指數和Faith′s PD，但是，林冠層和林下層的物種組成和構建卻存在顯著差異。這一結果與早期的研究結果[28]一致。早期研究發現，森林中不同層次受不同組裝機制的影響[16]。本研究還發現，中齡林林冠層物種組成為譜系聚集，而林下層則為譜系發散，這可能是林冠層經常受到較嚴酷環境(如光照、水分限制等)的生境過濾，而林下層卻具有較有利的生境，這符合壓力—優勢假說[31]。在近熟林不同林層中，林冠層植物組成在演替后期呈現出譜系發散格局，表明隨著天然次生林的恢復，非生物環境脅迫降低，有利于親緣關系遠的物種在群落中共存。

3.3 驅動森林群落不同層次物種組成變化的主要因子

本研究表明，不同群落林冠層和林下層之間的植物組成存在顯著差異，這是由土壤和林分結構特征及其相互作用共同驅動形成的。巖溶地區土壤pH值通常較高，鈣質土壤含水量與pH值呈正相關[32]。巖石裸露程度也影響到土壤的蓄水能力[33]。土壤容重越低，透水性越強，保水能力越弱[34]。因此，在亞熱帶巖溶天然次生林中，土壤pH值、巖石裸露率和土壤容重共同成為植物分布的生境過濾器，這與其他研究[35]結果相似。除土壤性質外，喬木地上生物量和冠層蓋度是決定森林群落不同層次物種組成差異的最重要因素。這在一定程度上與樹木生物量(生物量高表明資源利用效率高和養分回歸的凋落物產量高)[36]，以及冠層蓋度與林下植物的光有效性[37]有關。

本研究中，植被通過在幼齡林中重新萌芽和定居得以恢復。但幼齡林較高的基巖祼露率和較低的土壤容重不利于喬灌木在演替早期的定居，再者，尚無層次分化，導致林冠層與林下層物種組成很相似。在中齡林，隨著土壤和冠層性質的改善，為植物提供了更多樣的生境。在這一階段，林冠層植物具有氣候主導的生態位，而林下層植物則具有土壤和微生境主導的生態位，導致林冠層和林下層物種組成的差異。進入近熟林階段，森林環境進一步形成，生境過濾作用減弱，生物因子作用增強，樹木地上生物量和冠層蓋度成為林冠層和林下層植物組成的主要驅動因素。