闊葉紅松林不同演替階段灌木器官的N、P分配特征

吳一博,金光澤,2,*

1 東北林業大學生態研究中心, 哈爾濱 150040 2 東北林業大學森林生態系統可持續經營教育部重點實驗室, 哈爾濱 150040

N、P是生態化學計量學的重要研究內容[1]。N、P作為植物體內主要的限制元素[2],是核酸、蛋白質、脂質和細胞結構的重要組成部分[3]。N、P的分配對植物的生長、代謝以及生活史對策起重要的調控作用[4-5]。不同的植物器官承擔各自的生理功能,對N、P有不同的需求,因此植物對各個器官的營養分配權衡存在差異[6]。研究顯示植物的N、P元素在不同器官中的分配具有顯著差異,較高活躍度的葉和根等器官具有優先的分配傾向[7]。關于植物限制元素的判斷依據,化學計量學中通常依靠N∶P作為指標[8]。當N∶P小于14時,N是影響植物的限制因子；當N∶P大于16時,植物主要受到P的限制；N∶P在兩者之間時,植物則受到兩種元素的共同限制[9]。目前養分限制的研究焦點多集中于葉片[10-11],對于其他器官如枝條、莖干缺乏詳盡研究。另一方面,灌木群落在森林生態系統中占有重要地位,在維持生物多樣性、養分循環和改善林下環境等方面發揮著關鍵作用[12-13],然而相關研究對其有所忽視[14]。因此,針對灌木不同器官的化學計量特征,以及營養限制研究需要更加深入的探索。

植物對限制元素的分配在器官水平上有所差異,同樣在群落尺度上會受到周圍環境的影響,尤其是在不同的演替階段中[15]。演替不僅是植物群落動態變化的過程,同時也是植物對環境改變的適應過程[16]。Odum的經典演替理論認為生態系統在演替前期和演替后期的群落構建、物種適應對策以及土壤營養條件上有較大差異[17]。Huang等[18]通過對南亞熱帶森林的不同演替階段研究發現P是生態系統主要的限制元素,對植物生長起到重要的調控作用。劉興詔等[19]以南亞森林演替的3個階段為研究對象,發現葉片的N、P隨演替階段的進展而減少,所有器官的N∶P隨演替在不斷增加。在溫帶森林演替的進展過程中,有關灌木限制元素的研究依然匱乏；灌木如何適應環境變化,不同器官之間的分配權衡是否受到影響,此類研究缺乏充足的數據支持,仍需進一步的實驗分析。

闊葉紅松(Pinuskoraiensis)林是我國東北東部山區的地帶性頂極植被,物種豐富、生產力高,是溫帶森林的典型代表[20]。本研究以典型闊葉紅松林4個演替階段的6種主要灌木為研究對象,分析其不同器官的N、P的化學計量特征,旨在解決以下問題: (1)不同灌木器官之間的化學計量有何差異；(2)不同演替階段之間灌木群落的N、P含量如何變化；(3)灌木不同器官如何分配與權衡N、P元素,是否存在保守性？研究重點關注不同演替階段灌木的營養分配模式與適應對策,以期為該地區生態系統的養分循環與群落構建研究提供數據支持和科學依據。

1 材料和方法

1.1 研究區概況

本實驗樣地位于伊春市大箐山縣的黑龍江涼水國家級自然保護區內(47°10′50″N,128°53′20″E),地處小興安嶺南坡達里帶嶺支脈東坡。該地區屬于溫帶大陸季風氣候,冬季寒冷干燥,夏季濕潤炎熱,年平均降水量676 mm,6—8月降雨量占全年的60%以上；年平均氣溫-0.3℃,年均最高氣溫7.5℃,年均最低氣溫-6.6℃,無霜期100—120 d,積雪期130—150 d。保護區海拔高度在280—707 m,土壤類型為地帶性暗棕壤。闊葉紅松林為本地區的主要優勢群落,紅松為建群種,紫椴(Tiliaamurensis)、色木槭(Acerpictumsubsp.mono)、楓樺(Betulacostata)等為主要伴生種[21]。

1.2 實驗設計與樣品采集

2019年7月,按照演替序列選擇白樺(Betulaplatyphylla)次生林、闊葉混交林、針闊混交林和闊葉紅松林等4個林型,每個林型設置3個20 m×20 m的樣地,樣地間隔大于20 m,與道路或者林緣間隔大于20 m,地形因子(海拔、坡位、坡向、坡度)相似。對每個樣地進行調查后(群落特征詳見表1),以刺五加(Acanthopanaxsenticosus)、暴馬丁香(Syringareticulatavar.amurensis)、毛榛(Corylusmandshurica)、早花忍冬(Lonicerapraeflorens)、東北山梅花(Philadelphusschrenkii)、光萼溲疏(Deutziaglabrata)6種各演替階段共有的優勢灌木為研究對象,選取長勢良好的個體作為標準木,每種灌木在每個樣地選取3株標準木進行取樣。

取樣時將整株標準木挖出,按照葉、枝條、莖干和根等器官劃分,每株標準木各器官收集1份足量的樣品,共計取樣864份。其中根選取直徑<2 mm的細根,并除去附著的泥土；葉去除樣品中受病蟲害影響的部分；選取莖干的直徑>2 cm,選取枝條的直徑<1 cm。所有樣品放在盛有冰塊的保溫箱中低溫保存帶回實驗室。

表1 闊葉紅松林不同演替階段群落特征

白樺(Betulaplatyphylla)、紅松(Pinuskoraiensis)、紅皮云杉(Piceakoraiensis)、水曲柳(Fraxinusmandschurica)、色木槭(Acerpictumsubsp.mono)、春榆(Ulmusdavidianavar.japonica)、山楊(Populusdavidiana)、紫椴(Tiliaamurensis)、胡桃楸(Juglansmandshurica)、黃檗(Phellodendronamurense)、暴馬丁香((Syringareticulatavar.amurensis)、東北山梅花(Philadelphusschrenkii)、刺五加(Acanthopanaxsenticosus)、早花忍冬(Lonicerapraeflorens)、珍珠梅(Sorbariasorbifolia)、毛榛(Corylusmandshurica)、光萼溲疏(Deutziaglabrata))、瘤枝衛矛(Euonymusverrucosus)、繡線菊(Spiraeasalicifolia)。數據為均值(Mean)±標準差(SD)

1.3 樣品測定與數據處理

所有樣品帶回實驗室后使用烘箱在65℃下烘干至恒重,然后粉碎、過篩(100目)。將過篩的樣品進行消煮后使用全自動間斷化學分析儀(AQ400,Seal,Germany)測定全氮和全磷。

采用單因素方差分析法(one-way ANOVA)檢驗不同演替階段灌木各器官之間的N含量、P含量以及N∶P,若方差齊性則采用最小顯著性差異法(LSD)比較差異的顯著性；若方差不齊則采用Tamhane′s檢驗法分析顯著性,所有檢驗顯著性設置為a=0.05,以上分析在SPSS 23.0完成。

采用異速生長方程分析不同器官的N和P之間的關系[22]。將不同器官的N含量和P含量進行對數轉化后,采用如下公式進行計算分析:

lnN=mlnP+n

式中,m為異速生長指數,即異速生長方程的斜率,n為異速生長歸一化常數,即方程的截距。對構建的方程采用標準化主軸分析法(SMA)分析N、P的異速生長關系,使用R語言中的smatr包來計算各參數[23],研究結果使用R語言中的ggplot2包進行繪圖[24]。Smart包和ggplot2包均在R 4.0.1中運行。

2 結果

2.1 灌木不同器官的N、P含量和N∶P

如圖1所示,灌木不同器官的N、P含量以及N∶P差異均顯著(P<0.05),并且N與P分配具有一致性。葉的N、P含量最高,分別為19.06 mg/g和2.64 mg/g；莖干的N、P含量最低,分別為5.49 mg/g和1.04 mg/g；根的N、P含量均顯著高于枝條,根和枝條的N含量分別為10.74 mg/g和8.70 mg/g,P含量分別為2.30 mg/g和1.65 mg/g。灌木各器官的N∶P均小于10,其中葉的N∶P顯著高于其他器官 (P<0.05)；根的N∶P顯著高于莖干(P<0.05),而莖干、根的N∶P與枝條間相比無顯著差異(P>0.05)。

圖1 闊葉紅松林主要灌木器官的化學計量特征Fig.1 The stoichiometric traits of major shrub organs in the mixed broadleaved-Korean pine forest不同小寫字母代表不同器官間存在顯著差異(P<0.05)

2.2 不同演替階段灌木器官的N、P化學計量特征

由表2發現,不同演替階段中灌木葉的N含量差異顯著(P<0.05),隨著演替有增加的趨勢；莖干中的N是先減小后增大的趨勢,其他器官中無明顯趨勢；莖干、根和枝條的N含量在不同演替階段沒有顯著差異(P>0.05)。不同演替階段中灌木器官的P含量的變化較為復雜,葉的P含量有上升的趨勢；枝條和莖干的P含量呈現先增大后減小的趨勢；根的P含量變化無明顯規律,整體上各演替階段灌木器官的P含量差異均不顯著(P>0.05)。不同演替階段中,只有枝條的N∶ P具有顯著差異(P<0.05),而其他器官均差異不顯著(P>0.05)。

表2 闊葉紅松林不同演替階段灌木器官的化學計量特征

2.3 不同演替階段灌木器官的異速生長關系

如圖2所示,除白樺林的灌木莖干外,灌木器官的N、P含量經過對數轉化后呈現顯著的線性正相關關系(P<0.05)。不同演替中灌木器官異速生長指數均小于1,說明N、P元素的異速生長關系普遍存在于灌木器官中,并且P含量的增加速度高于N。所有器官中,葉的異速生長指數最高,隨著演替有增加趨勢,范圍為0.71—0.80；根的異速生長指數最小,范圍為0.39—0.69；而枝條和莖干的異速生長指數范圍分別為0.5—0.72和0.66—0.76(表3)。SMA結果顯示,整體上不同演替階段各器官之間的異速生長指數無顯著差異(P>0.05)。

圖2 闊葉紅松林不同演替階段灌木器官N、P的異速生長關系Fig.2 Allometric relationships between N and P of shurb organs in different successional stages of the mixed broadleaved-Korean pine forest虛線表示N、P的異速生長關系不顯著(P>0.05);白樺次生林中葉和枝條斜率差異不顯著(P>0.05)；闊葉混交林中四種器官斜率均不顯著(P>0.05)；針闊混交林中根和枝條斜率差異不顯著(P>0.05)；闊葉紅松林中枝條、根和莖干斜率差異不顯著(P>0.05)

3 討論

3.1 N、P元素在灌木不同器官間的分配差異

本研究中灌木器官的N含量和N∶P低于19.1 mg/g和14.7的全國灌木平均水平,而P含量高于全國的平均水平(1.11 mg/g)[25]。灌木不同器官的N、P差異顯著,說明灌木在生長過程中對各器官的營養分配有所權衡。在灌木所有器官中,葉的N、P含量均為最高,這與Zhang等[26]的研究結果一致。王曉潔等通過對比該地區常見植物的葉片與細根亦得到相似的結果,即葉片的N、P和N∶P顯著高于細根[27]。葉作為光合作用的主要器官,承擔養分制造與儲藏的重要功能,被認為是植物器官中最活躍的器官[7]。N含量直接影響光合作用中相關蛋白質的合成,進而影響光合效率[28]。P是影響植物代謝過程的重要元素,直接參與rRNA的合成[29-30],較高的P含量是植物營養供給的重要保障[31]。因此在養分的分配權衡上,葉的優先分配是植物保證自身生存的重要策略。根作為養分吸收和運輸的重要器官,在營養分配中同樣占有重要地位[32-33]。莖干和枝條在植物體中具有骨架支撐作用,連接地上和地下部分進行營養物質的運輸,同樣是不可忽略的重要器官[34]。本研究中根的N、P含量僅次于葉片,高于枝條和莖干,這同樣說明灌木器官的營養分配與器官的活躍性有關。Zhang等[14]的結果也證實了這一點,即越活躍的器官具有較高的營養分配比重。對活躍器官的優先分配權衡是灌木合理利用資源、達到自身優化配置的重要生存策略。

表3 闊葉紅松林不同演替階段灌木器官N、P異速生長方程的主要參數

灌木葉的N含量隨著演替階段不斷增加,并且差異顯著；其他器官N含量差異在各演替階段不顯著。結果同時顯示,不同演替階段灌木器官的P含量沒有顯著的差異。相關研究表明,隨著演替的進行,環境會發生較大幅度的變化,如土壤養分改變,林下光資源減少,物種組成改變等[35-36],植物需要通過改變性狀來適應環境變化。Graven等[37]研究發現葉的N含量會隨著演替的進行增加,與本研究得到的結果一致。Liang[38]研究長白山闊葉紅松林不同演替階段主要樹種的葉片功能性狀發現,葉片結構和葉的N含量對光合作用效率起主要的調控,并且演替后期的植物群落具有更高的N利用效率。較高的N含量可以保證處于林冠下層的灌木具有較高的光合效率,以此應對演替產生的環境變化,維持自身的正常生長。本研究發現演替對灌木各器官的P含量沒有影響,這可能與P的性質有關。P元素作為巖石風化沉積的產物,在森林中遷移較慢,不同森林土壤的P含量通常不具特異性[39],造成灌木各器官的P含量差異不顯著。

3.2 N是各演替階段中灌木器官的限制元素

在本研究的結果中,灌木器官的N∶P均小于14,說明闊葉紅松林內的灌木普遍受到N元素的限制,這符合溫帶森林中N元素限制格局[40]。高三平等[41]研究天童山不同演替階段葉片的化學計量特征時得出了相同的結果,即不同演替階段均受到N元素的限制。王凱等[42]通過對榆樹(Ulmuspumila)幼苗進行氮添加實驗發現,氮的輸入顯著增加了各器官的N含量以及N∶P,進一步證實N對植物的生長發育過程具有重要的限制作用。在不同的演替階段,土壤養分中N含量差異較大,尤其是演替后期因為生物固氮受限,淋溶、干擾等非受控的氮損失影響,群落更容易受到N元素的限制[43]。本研究中,灌木葉片的N∶P最高,這是由于葉片具有較高的N含量。在受到N元素的限制作用下,灌木傾向于優先分配N元素于葉片中,對于營養器官較多的投入是灌木確保自身生存的一種基本策略[7]。N∶P的結果同時說明P不是主要的限制元素,灌木在P元素的分配上采取保守的分配策略。化學計量學的內穩性假說認為,生物體可以維持自身化學組成的相對穩定[29]。當P沒有成為限制元素時,不同演替階段灌木P含量在各器官間可以保持相對穩定,因此各個器官的P含量在不同演替階段沒有差異。

3.3 N、P的異速生長關系表明灌木器官的保守分配策略

分析結果發現,N、P元素的異速關系在灌木中具有普遍性。不同演替階段間灌木枝條、根和莖干的異速生長指數整體上沒有顯著變化,保守性較強。灌木葉片的異速生長指數在0.71—0.80之間,高于灌木其他器官,并且高于全球水平(0.62—0.73)[22]。在演替后期的兩個林型中,葉的異速生長指數與其他器官差異顯著,保守性較差。這主要是由于葉中N含量升高造成的,可能與環境變化有關[44]。在演替的進展過程中,上層林冠郁閉,減少了下層的光照,對灌木葉的經濟性狀造成了影響,直接導致葉對N的需求不斷增加。Jiang等[45]研究該地區的群落發現葉的經濟性狀與土壤養分聯系緊密。張增可等[46]分析海南島植物群落發現葉功能性狀在演替前期與后期有較大差異,植物的比葉面積和葉P含量在演替前期較高,后期葉干物質含量和葉N含量顯著增加。演替前期的灌木為了維持較高的生長率需要維持高的P含量與低的N∶P,對P的需求較高,因此P的增加速率大于N[47]；演替后期由于光資源的獲取減少、競爭加劇,葉對N元素的需求增加以此提高光合效率。除闊葉混交林外,并非所有灌木器官在分配上均具有保守性,這可能是受地區尺度限制的原因。因此,今后的相關研究中應進一步拓寬尺度,以期尋求更加普適性的規律。

4 結論

闊葉紅松林各演替階段的灌木在養分分配上采取的是保守的策略,即(1)活躍度高的器官具有較高營養分配比重；(2)各器官中N和P的異速生長關系普遍存在。同時,發現N是各演替階段中限制灌木生長的重要因子,保守的分配策略為灌木適應環境變化,優化資源配置,滿足生長發育需求提供了基礎的保障。