大興安嶺地區興安落葉松林步甲群落多樣性時間動態分析

馬美軒, 宋悅心, 桑衛國,*, Jan Axmacher

1 中央民族大學, 北京 100081 2 倫敦大學學院,倫敦,英國 WC1E 6BT

步甲(鞘翅目：步甲科)是昆蟲綱鞘翅目中占比最大的類群之一,已定名物種約有4萬多種[1- 4]。獨特的身體結構和較小的活動范圍,使步甲對環境變化具有較強的敏感性[5- 6]。多樣化的取食行為及生活史策略使步甲廣泛分布于各種生態系統,并扮演著重要的角色[7- 12]。步甲多樣性的研究對揭示生態系統生物多樣性現狀及維持穩定的機制具有不可替代的作用[13- 15],其物種及數量變化常被用來作為環境變化的檢測指標[16-19]。

多項研究表明步甲多樣性隨時間變化具有顯著差異,且不同生態系統中步甲數量變化在不同的時間段內呈現單峰或雙峰模式[20-24]。在植物生長季內,植物物種多樣性經歷了由低到高再到低的過程,溫度、濕度等環境條件、森林結構以及林下小生境條件的變化對步甲的分布和豐度具有顯著影響[20-22]。不同研究區的環境條件和植被結構隨時間的變化模式差異較大,使林下物種多樣性時間動態表現出區域差異。大多數溫帶地區研究結果中,步甲多樣性時間動態呈單峰模式[23-26],僅在少數研究結果中表現為雙峰模式[27-28],受植物生長期和氣候條件的影響,不同研究區步甲時間動態的高峰期不同。

興安落葉松林作為大興安嶺地區重要的寒溫帶生物基因庫,對我國東北地區生態系統功能的發揮具有一定的地理和生物意義[29]。隨時間發生變化的森林結構和環境條件對步甲數量的時間動態產生怎樣的影響,較高的生物多樣性造成的多樣化的小生境類型是否影響步甲的數量特征,步甲的生活史策略在其中如何發揮作用是當前需要探討的主要問題。本研究在興安落葉松林步甲活躍期連續采集樣本,從物種水平揭示了步甲多樣性的時間動態,分析了步甲對時間變化的響應規律,以期為探討步甲時間動態等研究奠定一定的理論基礎,為大興安嶺地區地下生物多樣性保護與管理提供理論和數據依據。

1 研究地區與研究方法

1.1 研究區概況

研究區為黑龍江省西北部大興安嶺地區呼中國家級自然保護區,地處呼中區南側,北緯123°12′—123°37′、東經51°30′—52°2′之間。研究區海拔高度為562—671 m,屬寒溫帶大陸性季風氣候,冬長夏短,夏季持續時間為6—8月,日照時間長達17小時,晝夜溫差大,降水期全年130天左右,年平均降水量476 mm。森林覆被率達60%以上,地帶性植被以興安落葉松占優勢的明亮針葉林為主,主要有興安落葉松(Larixgmelinii)、樟子松(Pinussylvestrisvar.mongolica)、白樺(Betulaplatyphylla)、紅皮云杉(Piceakoraiensis)、山楊(Populusdavidiana)等,是我國東北重要的生態屏障和國家森林保育區。

研究樣地選取杜鵑落葉松林(Rhododendrondauricum-LarixgmeliniiForest)、杜香落葉松林(Ledum-LarixgmeliniiForest)、針闊混交林(Coniferous and Board-leaved Mixed Forest)、白樺純林(BetulaplatyphyllaForest)、以及樟子松純林(Pinussylvestrisvar.mongolica)5種典型森林類型。杜鵑落葉松林喬木以興安落葉松為主,灌木層為杜鵑、杜香及紅豆越橘。杜香落葉松林喬木以興安落葉松為主,杜鵑、杜香為主要灌木優勢物種。針闊混交林喬木以興安落葉松、白樺為主,灌木層主要為繡線菊等。白樺純林主要樹種為白樺,灌木層有杜鵑等。樟子松純林主要為樟子松,灌木層主要為杜鵑、繡線菊。

1.2 取樣與標本鑒定

選取研究區具有代表性的5種森林類型作為取樣區域,每種森林類型中設置4個間距50 m以上的20 m×20 m大樣地作為重復,以避免邊緣效應[30-31]。每個大樣地設置4個步甲陷阱誘捕裝置,將大樣地分為4個10 m×10 m樣地,步甲誘捕裝置設在10 m×10 m樣地中心位置。數據處理時,對每個20 m×20 m大樣地的4個步甲誘捕裝置中采集到的步甲進行加和處理。

步甲陷阱誘捕裝置使用高13.5 cm、口徑7 cm的塑料杯,盛入占塑料杯容積2/3的飽和食鹽水,并加入適量洗滌劑打破液體的表面張力,將盛有溶液的塑料杯埋入地下,杯口與地表面齊平,且杯壁與地表之間沒有縫隙,在距杯口正上方6 cm處放置10 cm×10 cm金屬蓋以防止枯落物落入杯中和液體過度蒸發。

取樣時間跨度包括了步甲的整個活躍期(2019年5月下旬—2019年8月下旬),從誘捕裝置設立開始,每隔14天對步甲進行回收,如遇雨天,則順延一天。步甲具體標本回收時間為六月上旬、六月下旬、七月上旬、七月下旬、八月上旬、八月下旬,共6次。所有步甲標本均由中國林業大學史宏亮教授鑒定。

1.3 分析方法

物種累積曲線常用于描述隨著抽樣量的加大物種增加的狀況,是理解調查樣地物種組成和預測物種豐富度的有效工具[32]。在對所有采集到的標本進行物種積累曲線分析之后得到的結果中,若曲線末端呈上升趨勢,則說明取樣量不夠充分,不具有統計學意義,若曲線先呈急劇上升趨勢,后趨于平緩,則說明取樣量充足,對研究區實際步甲物種量具有代表意義。

采用Berger-Parker優勢指數對步甲物種進行優勢度劃分[33-34],公式為：W=Ni/N。以個體數量占全部捕獲量5%及以上為優勢物種,其中大于等于25%為極優勢物種；處于0.5%—5%之間(包含0.5%)為常見物種；0.5%以下為稀有物種,其中小于0.1%為極稀有物種。

步甲多樣性選取以下指數進行分析[35]：個體數量表示樣本中包含的總個體數,公式為：N=Ni；物種數量表示樣本中包含的總物種數,公式為：S=i；多樣性指數選取Shannon-wiener多樣性,公式為：H′=-∑PilnPi；均勻度指數選取Pielou均勻度,公式為：J=H′/lnS； 在式中,N為物種多度,S為物種豐度,H′為多樣性指數,J為均勻度指數；Ni為第i個種的個體數量,Pi為第i個種在全體物種中的重要性比例,即Pi=Ni/N。

相似性系數使用Jaccard相似性,公式為：I=C/(A+B-C),式中,A和B分別為兩種生境類型的物種數,C為2種生境類型中共有的物種數。I為0.00—0.25時,為極不相似；I為0.25—0.50時,為中等不相似；I為0.50—0.75時,為中等相似；I為0.75—1.00時,為極相似。對應分析過程,將優勢物種和常見物種中,在六次取樣時間內連續出現的物種,根據個體數量的變化劃分為單峰變化物種和雙峰變化物種分別進行分析。

1.4 數據處理

利用Excel 2019軟件對原始數據進行預處理,物種積累曲線使用R軟件“vegan”包中的 “specaccum”函數,多樣性指數計算使用R軟件 “vegan”包中的 “diversity”函數。不同時間步甲多樣性差異分析和顯著性檢驗、Pearson相關性分析、以及對應分析均在SPSS軟件中進行。使用Origin軟件繪制步甲多樣性指數變化曲線。使用Photoshop軟件對圖片進行后期處理。

2 結果與分析

2.1 興安落葉松林步甲群落組成

1.2.1步甲物種積累曲線

圖1 步甲物種積累曲線Fig.1 Species accumulation curve of ground beetles

如圖1所示,對樣本進行物種積累曲線分析,曲線末端上升趨勢趨于平緩,表明此次采集到的步甲物種能夠代表研究區實際步甲物種數,故可進行進一步分析。

1.2.2興安落葉松林步甲群落組成

本次共采集步甲1149頭,隸屬于15屬34種(表1)。采用Berger-Parker優勢指數對步甲全部樣本進行優勢物種劃分。結果顯示,樣本中優勢物種(個體數占比≥5%)共5種,占總物種數的14.71%,其中通緣步甲屬未定種5(Pt.eximius)為極優勢物種。常見物種包括斷通緣步甲(Pt.interruptus)、肩步甲(Ca.hummeli)等14個物種,占總物種數的41.18%。稀有物種包括庫步甲(Ca.kruberi)等15個物種,占總物種數的44.12%,其中極稀有物種共9種。

表1 興安落葉松林步甲群落組成

2.2 興安落葉松林不同月份步甲多樣性

2.2.1興安落葉松林不同月份步甲群落結構

興安落葉松林不同月份步甲群落組成具有較大差異(表2),6次采樣中,步甲屬數(15個屬)、物種數(22種)和個體數(244頭)均在6月下旬達最高值,分別占各自總數的66.67%、64.71%和21.34%,8月下旬屬數(15個屬)、物種數(22種)和個體數(244頭)最低,分別占33.33%、35.29和12.01%。

表2 2019年5月下旬—8月下旬興安落葉松林步甲群落組成

所有樣本中,通緣步甲屬(Pterostichus)和大步甲屬(Carabus)豐富度最高。通緣步甲屬個體數在6月下旬達最高峰,物種數在7月下旬和8月上旬維持最高值,大步甲屬個體數在8月上旬達最高峰,物種數在6月下旬達最高峰。通緣步甲屬未定種5(Pt.eximius)個體數在6月上旬達最高峰,達烏里通緣步甲(Pt.dauricus)、比利步甲(Ca.billbergi)個體數在6月下旬達最高峰,黯通緣步甲(Pt.adstrictus)、斷通緣步甲(Pt.interruptus)、肩步甲(Ca.hummeli)個體數在7月上旬達最高峰,維金步甲(Ca.vietinghoffi)個體數在7月下達最高峰,脊步甲(Ca.canaliculatus)個體數最高峰發生在8月上旬,不同物種的個體數時間動態和發生期差異顯著。

2.2.2興安落葉松林不同月份步甲群落物種多樣性變化

步甲群落個體數隨采樣時間變化呈現雙峰模式(圖2),高峰期分別出現在6月下旬和8月上旬,7月上旬緩慢下降,7月下旬和8月下旬急劇下降,個體數隨時間變化差異極顯著(P<0.01)。步甲物種數高峰期出現在6月下旬(圖3),7月上旬急劇下降,7月下旬出現小高峰,8月上旬緩慢下降,8月下旬物種數達到最低,最高值與最低值具有極顯著差異(P<0.01)。不同采樣時間步甲個體數與物種數相關性不顯著。

Shannon多樣性高峰期出現在7月上旬(圖4),8月下旬達到最低值,最高值與最低值間具有極顯著差異(P<0.01)。Pielou均勻度指數在7月上旬達到最高值(圖5),6月上旬為最低值,最高值與最低值之間差異顯著(P<0.05)。不同采樣時間步甲多樣性與均勻度指數相關性不顯著。

圖2 步甲個體數量時間動態 Fig.2 The temporal dynamics in individual number of ground beetles

圖3 步甲物種數量時間動態 Fig.3 The temporal dynamics in species number of ground beetles

圖4 步甲Shannon多樣性指數時間動態 Fig.4 The temporal dynamics in Shannon-wiener diversity index of ground beetles字母“a, b, c“表示在P<0.05 水平上，同一指數在不同采樣時間上具有顯著性差異；字母標注包含同一字母時，表明差異不顯著

圖5 步甲Pielou均勻度指數時間動態 Fig.5 The temporal dynamics in Pielou eveness index of ground beetles

2.2.3興安落葉松林步甲群落時間對應分析

個體數隨時間變化呈現單峰變化和雙峰變化的物種與采樣時間的卡方檢驗結果顯示,兩個類群均與采樣時間具有極顯著關聯(P<0.001)。單峰變化物種時間對應分析結果顯示(圖6),除6月下旬受比利步甲(Ca.billbergi)個體數量影響較大外,其余5個采樣時間按逆時針排列,時間箭頭的長短和方向均不相同,表明單峰變化物種對不同時間的適應能力具有差異性。6月上旬到7月下旬4個采樣時間對單峰變化物種的影響較為相似,8月上旬、8月下旬的影響較為相似。黯通緣步甲(Pt.adstrictus)對6月上旬、到7月上旬適應能力較強且程度相近,其中對7月上旬適應能力最強。暗步甲屬未定種2(Am.brunnea)、維金步甲(Ca.vietinghoffi)對7月下旬的適應能力最強。脊步甲(Ca.canaliculatus)對8月上旬、8月下旬2個采樣時間適應能力最強。比利步甲(Ca.billbergi)對6月下旬的適應能力最強,斷通緣步甲(Pt.interruptus)對7月上旬適應能力最強。

雙峰變化物種時間對應結果顯示(圖7),6個采樣時間按箭頭的長短和方向明顯劃分為3組,分別與3個步甲物種接近,表明3個步甲物種在6個采樣時間中,分別有兩個適應程度較高且相近的時間段。6月上旬、8月下旬對通緣步甲屬未定種5(Pt.eximius)的影響具有較強的相似性,其中6月上旬的影響程度更高。7月上旬、8月上旬對肩步甲(Ca.hummeli)的影響更高且程度相近,達烏里通緣步甲(Pt.dauricus)對6月下旬、7月下旬具有較強的依賴性,且程度相近。

圖7 步甲雙峰變化物種與采樣時間的對應分析 Fig.7 Correspondence analysis between double peak species of ground beetles and sampling time

2.2.4興安落葉松林不同時間步甲群落組成相似性

不同取樣時間昆蟲群落組成的相似性系數在一定程度上反映了步甲隨時間變化的轉化速率和差異性[25],同時也反映了步甲群落活躍期的長短[16]。對興安落葉松林不同時間采集到的步甲群落相似性進行分析,結果顯示(表3),6月上旬、6月下旬、7月上旬、7月下旬均具有較高的相似度,其中6月下旬和7月上旬的步甲相似性系數最高(I=0.90),6月上旬、6月下旬、7月上旬步甲群落為極相似(I>0.75),7月上旬、7月下旬步甲群落為中等相似(0.50≤I<0.75)。8月上旬與8月下旬步甲群落表現為極相似(I>0.75)。

3 討論

3.1 興安落葉松林不同月份步甲群落組成

興安落葉松林中共獲取到步甲15屬34種1149頭。相對于其他相關研究成果,個體數量顯著較少,但物種數較為接近[23-28]。寒溫帶冬季極端低溫導致休眠成蟲存活率低可能是引起步甲個體數量較少的原因之一。與劉生冬等的研究結果相似[24,27],該區域獲取到的稀有物種數占比較大,占總物種數44.15%。可能的原因是,興安落葉松林植被多樣性高,復雜的森林結構形成多樣化的林下小生境,使對環境條件具有高度專一性的步甲物種類別較多,同時,小生境對生物多樣性的承載量低,對環境條件具有專一性的步甲存活的個體數量較少[20-22]。

表3 興安落葉松林不同時間步甲群落組成相似性系數

3.2 興安落葉松林不同月份步甲群落物種多樣性變化

興安落葉松林地處寒溫帶,植物生長期較溫帶地區短,6月下旬為植物生長初期,植被蓋度及密度低,食物資源相對充沛且被捕食者棲息環境相對暴露,步甲多為以蟲卵、若蟲等為食的捕食性物種,在該時期易于獲取食物[36-38],物種數及個體數達最高峰。相似的環境和林分條件使這一研究結果與胡媛媛等人在溫帶闊葉落葉林研究中,步甲物種數和個體數的高峰期相一致[39]。

步甲個體數和物種數隨時間變化呈雙峰模式,這種變化模式可能受林下小生境的多樣性和步甲繁殖休眠等生活史策略的影響。興安落葉松林較高的生物多樣性使林下生境更加多樣化,各個小生境內步甲的生活習性也不相同,使不同物種活躍期表現出一定的差異性[26,28]。同時,在氣候條件適宜的溫帶地區,一代成蟲產卵后形成的二代成蟲傾向于繼續休眠,在第二年春季活動以延長活躍期。而寒溫帶冬季極端低溫使休眠的二代成蟲存活率降低,長期自然選擇使該地區步甲傾向于在卵孵化成成蟲時結束休眠,導致興安落葉松林步甲個體數和物種數在7月下旬到8月上旬出現第二次小高峰。

步甲多樣性指數與均勻度指數在7月上旬達最高峰,8月下旬多樣性指數急劇下降,均勻度指數則緩慢上升,兩指數具有較低的相關性。指數變化趨勢與吉林蛟河闊葉紅松林及國外一些相關研究結果相似[40-41],其變化趨勢的差異性受類群活躍期長短及物種數量變化的影響。大興安嶺地區8月下旬環境溫度開始降低,植物花期基本結束,食物資源相對其他取樣時間較為匱乏[42],導致該時期步甲物種數、個體數及多樣性降低,而均勻度緩慢上升。

3.3 興安落葉松林步甲群落對不同時間的適應性

6月到7月為大興安嶺地區植物豐富度最高的時間段,環境溫度及濕度變化相對平緩,有研究表明在自然條件良好的森林生態系統中,雨熱同期的時間段能夠為步甲提供更充沛的食物資源和更多樣化的棲息環境,更適合步甲生存[43-44],與步甲在6月下旬到7月上旬對環境適應程度最高的研究結果相一致。相似性結果顯示6月下旬、7月上旬與7月下旬步甲群落結構極相似(I>0.75),這是由于6月下旬到7月下旬環境條件及植被結構較為穩定,對步甲群落結構影響相似[45],8月上旬和8月下旬步甲表現為中等相似(0.50≤I<0.75),這一時間段步甲物種的活躍期較6月下旬到7月下旬短,與長白山苔原帶步甲群落結構研究結果較為相似,步甲活躍高峰期均集中在7月和8月[5]。

步甲個體數、物種數、多樣性及均勻度指數隨時間變化差異顯著(P<0.05),各指數之間無顯著相關性。不同物種在不同時間的適應能力取決于環境條件的變化,環境條件較為穩定的時間段,物種發生期較長,群落結構較為相似。

4 結論

本文以步甲為研究對象,對大興安嶺地區興安落葉松林步甲多樣性時間動態進行研究。興安落葉松林下小生境的多樣化和寒溫帶步甲發育周期的自然選擇可能是導致步甲類群在生長季內出現多個高峰期的主要原因。在步甲活躍期,隨時間變化的森林環境條件綜合變化導致步甲數量特征變化顯著。穩定的森林環境條件下,步甲活躍期更長,群落結構相似度更高。研究結果為步甲時間動態的相關研究奠定了一定的理論基礎,為大興安嶺地區地下生物多樣性保護和管理策略的制定提供了一定的理論和數據依據。

致謝：感謝北京林業大學史宏亮老師對甲蟲標本的鑒定,感謝黑龍江大興安嶺地區呼中國家級自然保護區工作人員在野外實驗采樣過程中提供的幫助。