植物-土壤反饋與草地群落演替:菌根真菌和土壤病原菌的調控作用

張 靜,王 平,楊明新,谷 強,紀寶明,*

1 北京林業大學草業與草原學院,北京 100083 2 中國地質調查局西寧自然資源綜合調查中心(原武警黃金第六支隊),西寧 810021

在陸地生態系統中,植物地上群落和地下生物和非生物環境通過物質循環和能量流動形成相互關聯的有機整體[1]。土壤的物理、化學和生物群落的結構與組成影響著植物個體的生長發育、種群動態和群落組成及演替,反之,不同植物由于生活方式、生理和生態特征的差異,能夠通過根系和凋落物傳遞到土壤中,并對土壤的生物及非生物因子產生特異性的影響[2-3]。在自然群落內,植物在生長過程中引起的土壤生物或非生物條件的改變,這種影響反過來會促進或抑制該種或它種植物的生長,被稱為植物-土壤反饋[4- 6]。植物-土壤反饋的概念和模式提出以來,基于反饋理論的研究在草地、農田、森林、沙地等各種陸地生態系統廣泛開展,積累了大量數據[7- 13]。2012年美國生態學年會開設論壇、2013年英國生態學會旗艦期刊JournalofEcology開辟專刊分別對“植物-土壤”的研究進行了總結和展望。一方面,植物-土壤反饋具有了規范的概念、標準的研究方法和統一的數據分析模式,為該方向的研究提供了切實可行的理論基礎；另一方面,生態學家們也越來越意識到植物-土壤反饋作用對解釋植被更新和演替、植物群落多樣性和穩定性以及生態系統結構和功能的重要意義,成為群落生態學和恢復生態學研究的熱點領域[11, 14-16]。

廣義上的植物-土壤反饋途徑包括物理、化學和生物反饋[6],而在狹義范圍內,植物-土壤反饋理論的微觀機制則是建立在不同植物對特定微生物類群的響應存在差異的基礎之上的[4],一種植物誘導的根際微生物產生特異性改變,這種改變將會反饋于植物,導致植物的相對生長發生改變,從而進一步影響不同植物之間的作用關系,形成微生物-植物之間的反饋[17]。這種反饋可以直接改變植物之間的競爭關系,推動群落結構的動態變化。20多年來,生態學家對根際微生物-植物反饋關系的規律開展了初步的理論和實驗探索。研究結果表明,根際微生物對植物的反饋作用既可是正向的,也可是負向的(圖1)。在正反饋作用下,一種植物誘導形成的根際微生物能夠促進該種植物的生長,從而增強這個物種在群落中的相對競爭優勢。在植物群落原生演替、次生演替過程中,微生物的正反饋對先鋒物種建群和外來物種入侵起著重要的推動作用[7,19-21]。相反,當微生物的負反饋占主導時,植物對根際微生物的影響會反過來抑制自身的生長和競爭性,從而阻止群落內任何單一物種形成絕對優勢,因此負反饋成為植物群落演替后期維持物種多樣性和穩定性的重要機制[17,22-24]。

圖1 兩種植物及其對應土壤微生物的反饋作用(改自Bever 2003, 2012)[17- 18]Fig.1 Schematic graph of plant-soil feedback for the potential interactions between two plant species and their soil microorganisms圖中A和B分別代表兩種植物,SA和SB分別代表植物A和B馴化的土壤微生物(黑色粗箭頭),αA和αB分別表示SA對宿主植物A和共存植物B的影響(藍色粗箭頭),βB和βA分別表示SB對宿主植物B和共存植物A的影響(黃色粗箭頭),CA表示植物A對植物B的相對競爭優勢(黑色細箭頭),CB表示植物B對植物A的相對競爭優勢(黑色細箭頭),IS為植物-土壤反饋系數

草地占全球陸地面積的20%,是人類活動干擾最為嚴重的生態系統之一,其生態系統功能及其維持機制倍受關注。我國是草地資源大國,擁有草地總面積近4億hm2,約占國土面積41.7%,在國民經濟和生態安全上起著舉足輕重的作用[25]。據統計,我國約90%的天然草地發生了不同程度的退化,生產功能急劇下降,生態功能日趨脆弱。近年來,尋求草原的退化機理及其恢復途徑成為草地生態學的研究熱點,其中,微生物介導的植物-土壤反饋在草地群落演替中的作用及機理逐漸受到生態學家關注[16]。但是,迄今為止的反饋研究大多是將根際微生物作為一個整體來考量的,分析的是多種微生物甚至包含土壤理化性質在內的集合效應,對關鍵微生物類群特有的反饋規律和機制依然模糊。根際微生物種類繁多,數量巨大,可通過與植物發生共生、寄生或腐生等相互作用關系對植物生長產生有益或有害的影響[1],其中以叢枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi, AMF)為代表的有益微生物和以病原菌為代表的有害微生物的研究較多[15,26]。本文以菌根真菌和病原菌為代表的根際微生物為例,綜合分析微生物-植物反饋的形成機制、作用規律及其對群落恢復演替過程的潛在影響,并就根際微生物-植物反饋研究中存在的問題及建議進行探討,以期從地下生物的角度完善植被退化機理,同時對退化草地恢復治理的實踐活動提供理論指導。

1 菌根真菌-植物反饋與草地群落演替

菌根是由土壤中一類特殊的真菌與高等植物植物根系形成的互惠共生體,菌根共生體普遍存在于所有的陸地生態系統中[27]。基于最新的根據根系組織形態分化和寄主植物世系的標準[28],菌根類型主要有叢枝菌根(arbuscular mycorrhiza, AM)、外生菌根(ectomycorrhiza, ECM)、蘭科菌根(orchid mycorrhiza, ORM)和歐石楠類菌根(ericoid mycorrhiza, ERM)四大類。而在眾多的菌根類型中,AMF因其獨特的生物學和生態學特性成為了目前研究微生物-植物相互反饋的關注重點。首先,AMF是土壤中分布最廣泛的一類與植物共生的微生物[29]。在目前已知的植物中,80%以上的物種均與AMF形成共生關系[30],而在草地生態系統中,幾乎所有的植物都可與AMF形成這種互惠互利的關系。其次,AMF是土壤中生態功能最為重要的微生物功能群之一,對植被-土壤系統的養分循環、生產力和穩定性都起著重要的調控作用[14,31]。宿主植物提供光合產物給AMF作為其唯一的碳源,作為回饋,AMF可以幫助植物吸收氮、磷等土壤養分,改善植物的水分狀況提高植物抗旱性,增強植物抗病能力,改良土壤結構[29,32-34]。更為重要的是,AMF在群落組成上具有相當程度的宿主專一性及與植被-土壤環境的生態匹配性[2,35-36]。因此,同一群落內的不同植物根際區共生的AMF往往有著不同的群落組成[37-38],這就為AMF-植物之間反饋的形成奠定了基礎。

基于此,生態學家對AMF-植物相互反饋的形成機制和變化規律開展了大量的試驗分析和理論模擬,試圖將AMF的動態變化整合到現有的物種多樣性理論框架中,以更為準確地理解和預測植物群落的演替規律和方向[39-41]。現有的研究表明,植物對不同AMF的響應不同,且對AMF具有選擇性,植物根際區AMF群落組成及多樣性的改變能夠反饋于植物,導致植物的相對生長發生改變,從而進一步影響共存植物之間的種間關系[42-43]。一方面,AMF通過促進優勢植物的生長,加速競爭排除[44],產生正反饋效應,另一方面也能抑制優勢植物而間接促進從屬植物的生長,提高其競爭能力,產生負反饋效應,提高植物多樣性[45]。這些反饋作用能夠在相當程度上解釋AMF對植物物種共存和群落結構的影響[4,17,46-48],也能夠解釋對植物入侵的影響[7,19,49-50]。入侵植物對AMF的依賴性較低,會降低AMF的豐度,從而抑制了對AMF依賴性較高的本地植物生長[49,51]。但是,關于AMF-植物反饋對植被更新和演替作用的研究相對薄弱,更多地停滯在理論模擬層面。在理論模擬層面,對AMF-植物反饋如何影響群落演替已有了初步的預測。基于Bever[5,17,26]的經典反饋模式,AMF與不同演替類型植物的相互反饋可以模擬為圖1所示的關系：群落中共存的植物A和B分別屬于演替早期類型和演替晚期類型,而AMF-A和AMF-B分別為植物A和B下的AMF群落。如果AMF-A對其宿主植物A的促進作用(αA)大于對植物B的作用(αB),則形成AMF對演替早期類型植物A的正反饋；反之,如果αA<αB,則形成負反饋。正反饋有利于競爭排除,降低生物多樣性,而負反饋則促進物種共存,提高生物多樣性[17]。同樣道理,比較βA與βB的大小,可以判斷AMF-B對植物B的反饋方向和強度。不同AMF對不同植物的反饋效應能夠直接改變植物A對植物B相對競爭優勢(CA)及B對A的相對競爭優勢(CB),從而驅動群落中的不同演替類型植物的種群動態。

然而,這種理論的模擬預測迄今未得到實驗的證實。雖然早在幾十年前Johnson等[52]就發現在不同演替階段的植物群落中AMF的群落組成有明顯差異,并推測這種差異可能是由于演替進程中宿主植物的更迭導致的。但其后對AMF宿主專一性的研究大多局限于不同植物種類、生活型及功能群對AMF群落差異的影響[53],迄今仍缺乏不同演替類型植物能否誘導形成不同AMF群落的直接驗證。同樣,關于AMF對不同演替類型植物的影響,Janos[54]很早就發現菌根真菌對演替晚期類型植物的促進作用大于對演替早期類型植物的作用,但直到最近,人們才開始關注AMF對不同演替類型植物的生長促進作用[24,55-58]。研究證實,早期演替階段土壤養分含量一般較高,植物生長速率較快,會優先利用土壤中的養分,對AMF依賴性低。而在演替后期,隨著土壤養分的不斷耗竭,植物物種能夠更好地結合AMF等有益真菌以有效吸收利用土壤中的養分,因此晚期演替植物對AMF更具依賴性,驅動了植物群落演替[42,56,58]。而且,AMF多樣性驅動了晚期演替植物多樣性-生產力正相關關系[24]。這為利用AMF進行生態修復提供了理論支持,即通過引入特定種類的土壤AMF促進演替后期植物物種的建植,同時抑制一些雜草植物的生長[57]。

2 病原菌-植物互作與草地群落演替

生物多樣性的形成和維持機制是生態學和進化生物學研究的核心問題之一,盡管資源分配理論可用于解釋動物和微生物物種共存,但在植物物種共存方面是否起決定性作用依然存在很大爭議[59]。近年來的研究證據表明,植物與微生物之間,尤其與病原微生物(如病原菌)之間的相互作用可能在植物物種共存、群落構建和物種多樣性維持方面起關鍵作用[15, 60- 61]。

病原菌可分為專性病原菌(可侵染同種或同類宿主植物)和廣譜性病原菌(可侵染多種宿主植物),有些廣譜性病原菌也具有一定的宿主特異性,但是所有病原菌對植物的影響或響應均不同[15]。專性病原菌的積累通常對宿主植物產生負反饋效應,作用也更強[8,25,62]。在演替早期,植物生長環境惡劣,物種豐富度低,不利于病原菌的生長繁殖,一般不存在負反饋效應。當植物群落演替到一定階段,物種多樣性增加,非生物環境改變,積累的病原菌降低了優勢物種的相對生長,伴生種的競爭能力增強,產生負反饋效應,進而促進群落中物種共存,提高植物多樣性和生產力,驅動了群落演替[22,47,63]。而晚期演替植物對病原菌的抗性較強,能夠在演替后期占據競爭優勢。此外,外來植物因受本地病原菌的影響較小而導致的成功入侵[19,64]以及洲際間病原菌(如栗疫病)的爆發,也為病原菌能影響本地群落構建提供了有力證據。同時,病原菌對溫帶地區的生物多樣性維持也發揮著重要作用,負反饋能夠維持更高的物種豐富度[15,65]。

圖2 植物-土壤反饋研究方法(改自Bever, 2012)[24]Fig.2 Plant-soil microbial feedback study approach

由于病原菌的生活史特性(如侵染性、毒性、存活率和生長速率等)依賴于外界環境條件,植物-土壤負反饋的強度可因環境條件不同而產生變化[25]。病原菌的致病性和專一性可能隨著溫度或濕度的增加而增強,濕潤的環境條件下負反饋強度更大[15]。與其它微生物類群相比,病原菌導致的負反饋最強,尤其是親緣關系越遠的物種負反饋效應越強,表明微生物動態對植物群落譜系發散具有潛在作用[8]。這一結果符合病原菌寄主范圍的系統發育信號的預期[66-67]。此外,協同進化史對反饋強度也有重要的作用,存在協同進化的植物和土壤病原微生物具有更強的負反饋,而入侵植物缺乏相應的專性致病菌,從而獲得競爭優勢,有利于其成功入侵[8]。

但在植物群落理論中考慮病原菌動態并非易事。植物病原菌種類繁多,以至于每種植物可能與形態和功能多樣的病原菌類群發生相互作用。很多非致病微生物(如菌根真菌),同樣可能激發與病原菌相似的功能,并干擾病原菌的效應。此外,植物防御病原菌是一個耗能的過程,相比于早期演替物種快速的營養生長和生殖生長,晚期演替植物生長速度慢且生長周期長,對病原菌的抵抗力更弱,也會引起早期演替植物和晚期演替植物反饋效應的不同[15]。

3 存在問題及建議

實驗驗證根際微生物-植物反饋機制對群落演替的作用,不僅僅是驗證、完善和發展理論,還從地下生物的角度對完善植被退化機理及其恢復途徑具有重要的實際意義。直接驗證根際微生物-植物反饋對草地群落的演替作用,需要針對植物的不同演替類型,考慮反饋關系中兩個互相耦合的環節(圖2)：(1)在馴化階段,同一群落中不同演替類型的植物能否誘導形成不同的微生物組成？(2)在反饋階段,一種演替類型植物誘導形成的微生物能否不同程度反饋影響該演替類型及其它類型的植物？針對這些問題,需要開展嚴格的控制實驗提供實證。

在實驗方法上,傳統的反饋研究有些是用全土作為交互回接實驗的接種劑,無法分離專性微生物(如AMF、專性病原菌、固氮菌等)對植物的反饋效應[68-69],有些研究是用一種或者幾種微生物配置簡單的人工群落,難以充分模擬自然群落中微生物物種組成的復雜性[49,57-58,70]。為準確揭示自然生境條件下微生物-植物反饋作用,有必要在分析不同演替類型植物誘導形成的特異微生物群落基礎上,采用微生物群落作為交互回接的接種劑[35],通過設置交互回接實驗,對比研究特異微生物群落對不同演替類型植物的反饋方向及強度[15]。在測定指標上,傳統的反饋研究大多局限于根際微生物對植物生長指標(如生物量、養分含量)的影響,而維持根際微生物-植物系統存在投資成本-收益之間的權衡[15,40,71-72],為準確揭示微生物-植物反饋的功能機制,有必要量化不同演替類型植物誘導形成的微生物的功能差異,以進一步探明微生物-植物反饋隨草地演替進程的變化規律,以及反饋效應在維持草地植物群落多樣性和穩定性、促進植被更新和演替中的重要作用。在研究對象上,當前的研究往往集中于土壤微生物對單一植物種類或類群的效應,而在自然群落中存在物種間的相互作用,因此,不同功能的微生物(如菌根真菌、病原菌)如何影響草地植物物種共存、多樣性格局以及多樣性-生產力的關系,值得進一步探究[24, 73]。

退化草地恢復演替過程中的多穩態復雜性已經成為生態學研究的前沿,但是大部分研究主要集中在理論推測和模型模擬方面,仍然缺乏在自然生態系統中的驗證和應用[74]。當前的恢復措施大多局限于宏觀層面,傾向于單一或者很少物種組合,以及單一養分調控,往往忽視了土壤微生物在促進自然植被與土壤演替中的作用。在一定的時間和空間尺度上,草地可能是多穩態系統,外界干擾可能會改變群落演替的路徑[75-76]。在今后的工作中需要加強對草地土壤微生物的研究,從地上-地下相互作用的角度分析草地退化的關鍵生態過程及機理,量化不同退化及恢復階段中植物-土壤反饋的方向及強度,明晰其在生態系統狀態轉換中的作用,有助于揭示草地退化與恢復的多穩態機制,檢驗多穩態理論能否解釋草地群落的演變規律。同時有助于指導草地的管理實踐,促進草地生態系統的良性發展,實現草地可持續發展。