栗斑腹鹀日孵化行為節律研究

劉曉燕，朱雙彤，李 時，張立世，姜云壘

(1.吉林農業大學生命科學學院，吉林 長春 130118； 2.吉林農業大學動物科學技術學院，吉林 長春 130118)

栗斑腹鹀(Emberizajankowskii)隸屬于雀形目(Passeriformes)鹀科(Emberizidae)鹀屬(Emberiza)，是一種小型草原鳥類，為單型種，無亞種分化[1]，現已被IUCN紅色名錄列為瀕危物種[2].在我國栗斑腹鹀已從大部分歷史繁殖地消失，目前，其繁殖種群主要分布于內蒙古[3-4].栗斑腹鹀筑巢于地面的稀草叢或小灌木上，巢為淺杯狀[5]，因而極易受到天敵的捕食[6].

鳥類的孵化過程對繁殖成功起著決定性的作用[7]，所以鳥類的孵化行為一直受到研究者的關注[8].鳥類的孵化節律是指鳥類在孵化過程中，成鳥的坐巢和離巢活動交替進行的規律[9].鳥類在孵化過程中受到自身及外界多種環境因素的影響，孵化中的成鳥不僅要為胚胎的發育提供適宜的熱量，并且要將卵溫維持在一定的范圍內，同時還需離巢取食以維持自身的生存[10]，尤其是在惡劣環境中，鳥類必須通過離巢覓食來平衡胚胎發育的熱需求與自身營養需求之間的沖突[11]；此外，孵化的親鳥還要根據身體狀況以及環境因素調整其孵化節律[12-14].本文對栗斑腹鹀的孵化行為進行了研究，以為揭示栗斑腹鹀在繁殖期的孵化節律，更好地保護這一瀕危物種提供科學的依據.

1 研究地區及方法

1.1 研究區域概況

研究區域位于內蒙古自治區通遼市西北部的扎魯特旗，地理位置為東經119°34′48″～121°56′50″、北緯43°50′13″～45°35′31″.該地區屬半干旱溫帶大陸性季風氣候，干濕季節分明，夏季炎熱干燥、冬季寒冷多風，年平均氣溫-5℃～10℃，年降水量35～530 mm[15]，海拔179.2～1 444.2 m；主要植被有線葉菊(Filifoliumsibiricum)、貝加爾針茅(Stipabaicalensis)、西伯利亞山杏(Prunussibirica)、蒙古黃榆(Ulmusmacrocarpa)等.

1.2 研究方法

2019年的5—6月，在研究區域內通過追蹤攜帶巢材或食物的成鳥，尋找栗斑腹鹀的巢，發現巢后用GPS定位并編號；安裝微型攝像機，觀察記錄親鳥在巢內的孵化行為及其節律的變化情況.每天更換移動電源和內存卡，盡量在親鳥離巢的時間更換以減少對孵化親鳥的干擾.

共觀察記錄了11巢親鳥的孵化行為，其中6巢觀察了7 d，5巢觀察了4 d.提取并統計分析所有巢的以下繁殖數據作為衡量成鳥孵化行為的參數：(1)孵化節律：孵化過程中坐巢和離巢交替進行規律[8]；(2)離巢時間：親鳥離巢到下一次親鳥(雌鳥或雄鳥)回巢之間的時間[16-17]；(3)坐巢時間：親鳥回到巢內到下一次離巢之間的時間[18]；(4)坐巢率(attentiveness)：親鳥每天的坐巢時間與日活動期的比率[19]；(5)離巢次數：親鳥離巢外出的次數.

1.3 數據處理

通過微型攝像機記錄的視頻整理分析栗斑腹鹀的孵化行為.所有數據均采用Microsoft Excel和SPSS 21.0 Windows軟件進行統計分析，數據均以平均數±標準差的形式表示.對繁殖成功和繁殖失敗的巢的孵化節律參數利用單樣本K-S檢驗檢查是否符合正態分布，對于符合正態分布的變量，用獨立樣本T檢驗(independent-samplesTtest)進行分析；用Pearson相關性檢驗分析處理平均在巢時間、平均離巢時間與孵化天數之間的相關性；對于不同時間段的孵化參數采用Kruskal-Wallis檢驗進行分析.

2 結果

2.1 栗斑腹鹀的孵化節律

11巢成鳥的完整日活動數據的分析結果(見圖1、圖2)表明，成鳥的日離巢次數為(10.48±2.57)次(n=25)，成鳥離巢主要集中在上午的7：00和下午的15：00，中午雌鳥的離巢次數較少.每次離巢持續時間介于1～90 min范圍內，其中94.9%都集中在1～30 min，平均每次離巢持續時間為(16.33±2.18)min(n=276次)，每次坐巢時間為(47.90±59.12)min(n=299).11巢的成鳥每次坐巢時間沒有顯著差異(單因素方差分析(one-way ANOVA)：F=0.598，P=0.815)；每次離巢時間也沒有顯著差異(單因素方差分析：F=1.744，P=0.071).

圖1 栗斑腹鹀的日離巢次數

圖2 栗斑腹鹀的每次離巢時間頻率分布

將11巢成鳥的日活動時間5：00—17：00以3 h為間隔分成6個時間段，分別計算每個時間段的離巢時間和坐巢時間，結果見表1.由表1可見，成鳥在中午的11：00—13：00離巢時間最短、坐巢時間最長.不同時間段成鳥的離巢時間差異顯著(Kruskal-Wallis檢驗：χ2=61.342，P=0.000，df=5)，坐巢時間差異顯著(Kruskal-Wallis檢驗：χ2=83.472，P=0.000，df=5).

表1 栗斑腹鹀成鳥孵化期日離巢和坐巢時間

在觀察的11巢孵化栗斑腹鹀中，有6巢成功孵化，孵化成功的巢和失敗的巢日離巢次數存在顯著差異(df=74，t=10.337，P<0.050)，離巢時間存在顯著差異(df=280，t=3.042，P=0.003)，但坐巢時間差異不顯著(df=215.309，t=0.081，P=0.935)，孵化成功的巢成鳥離巢次數少但離巢時間長.

2.2 環境溫度對栗斑腹鹀孵化節律的影響

栗斑腹鹀每次坐巢持續的時間與環境溫度呈極顯著的正相關關系(Pearson相關：r=0.935，P=0.000<0.01)，即隨著環境溫度的升高，栗斑腹鹀的坐巢時間增加(見圖3)；每次離巢持續的時間與環境溫度呈極顯著的負相關關系(Pearson相關：r=-0.947，P=0.000)，日離巢次數與環境溫度無關(Pearson相關：r=0.289，P=0.338)(見圖4).

圖3 栗斑腹鹀的在巢持續時間與環境溫度的關系

圖4 栗斑腹鹀的離巢持續時間與環境溫度的關系

3 討論

鳥類在孵化過程中，面臨著孵化能耗和自身能量補充等有限資源如何分配的問題.正在孵化中的親鳥不僅要坐巢為胚胎發育提供適宜的熱量，將卵溫維持在胚胎發育所需的溫度范圍，而且需要離巢覓食以維持自身的生存[20].在不同的環境溫度、巢捕食風險、親鳥身體狀況和食物資源等諸多因素影響下，鳥類需要權衡孵化和取食的時間分配，采取不同的孵化節律和策略[21].本文的研究表明，栗斑腹鹀大多在上午的7：00和下午的15：00離巢，這一現象說明成鳥在禁食一夜后在早晨有較大的能量需求，而下午離巢是為獲取過夜的能量儲備.通常情況下，大型的鳥類如雉、雁類或水禽等，體內能量儲備充足，可以支持連續的孵化行為，很少外出，它們采用離巢次數少、離巢時間長的孵化策略[8，22-23]；而小型的鳥類，如鶯科鳥類，體型小、體內的能量儲備少，更多地依賴于外部的能量來源，外出取食比較頻繁，因而采取離巢次數多、離巢時間短的孵化策略[24-25].

研究表明，孵化的成鳥可以根據卵溫的變化調整自己的孵化行為，從而使卵溫保持在較為恒定的溫度.采取離巢頻次少但時間長的孵化策略，可以減少重復暖卵次數、降低親鳥的能耗，但長時間的離巢可能會使卵溫下降到生理臨界溫度以下，影響胚胎的正常發育[21].栗斑腹鹀的孵化策略偏向于離巢次數多、離巢時間短的方式，推測可能與親鳥的體型有關，栗斑腹鹀屬于雀形目鳥類，體型較小、體內的能量儲備少，對食物的需求與大型鳥類相比要大，孵化中的成鳥需要多次離巢覓食補充自身的能量需求；此外，另一個原因可能與環境溫度有關.有研究[26]表明，有些物種的親鳥坐巢規律是由自身的生理特點決定的，與外界的環境無關，但越來越多的研究發現環境溫度能夠影響成鳥的孵化節律.扎魯特旗屬于溫帶大陸性季風氣候，夏季高溫少雨，較高的環境溫度能夠保證親鳥離巢后卵溫的下降幅度不大，增加了親鳥的離巢次數.但在環境溫度很高的時候，親鳥還需要采取一些措施降低卵溫，如中午的溫度較高，親鳥相應地降低了離巢次數增加了在巢時間，為卵遮陽降溫.此外，隨著孵化的進行，溫度的波動對卵的危害很大，在孵化后期隨著胚胎代謝能力的提高，產生的熱量越來越多，卵的溫度逐漸升高，延長晾卵的時長可以有效提高胚胎散熱，促進胚胎的正常發育[27].

孵化中成鳥的離巢雙高峰模式可能是由于自身的生理需求而不是捕食的壓力所致[28].繁殖成功的成鳥會選擇離巢次數少且離巢時間長的孵化策略，這樣可以減少往返巢的次數以降低被捕食者發現的機會.對本文的研究而言，正在孵化中的成鳥對能量的需求可能比維持卵溫以及被捕食更為重要，因此，推測栗斑腹鹀的孵化節律主要是對能量壓力的一種適應.

在內蒙古扎魯特旗，栗斑腹鹀為雙親孵化，白天有成鳥同時在巢、同時離巢和交替孵化等行為，而交替孵化時雙親的進巢時間和順序都不盡相同，這在以后的研究工作中應作進一步的探討.