外來魚類雀鱔與本地斑鱧功能反應的比較

徐 猛 朱冰濤,2 楊葉欣 宋紅梅,3 劉 超 牟希東

(1. 中國水產科學研究院珠江水產研究所, 農業農村部休閑漁業重點實驗室, 廣東省現代休閑漁業工程技術研究中心, 廣州510380; 2. 上海海洋大學水產與生命學院, 上海 201306; 3. 廣東省水產動物免疫技術重點實驗室, 廣州 510380)

隨著全球化進程的深入, 外來物種入侵已成為當前全球性的問題, 對生物多樣性、生態系統功能形成了嚴重威脅, 在世界各地造成了嚴重的經濟損失[1—3]。中國是受生物入侵影響最嚴重的國家之一, 截至2018年底, 入侵我國的外來物種有近800種,已確認入侵農林生態系統的有638種, 全國31個省(區/市)均有外來物種入侵[4], 每年造成直接經濟損失逾2000億元[5]。初步統計表明, 至2007年我國引入外來魚類84種[6], 由于養殖逃逸和人為放生等原因, 這些外來物種已擴散到我國的大部分自然水域,在部分水域甚至已成為優勢種[6—8]。量化評估這些水生外來物種的生態影響是開展針對性防控措施、制定相應管理政策的前提和基礎, 已成為當前入侵生態學研究的熱點問題之一。

雀鱔是雀鱔目(Lepisosteiformes), 雀鱔科(Lepisosteidae)的雀鱔屬(Lepisosteus)魚類的統稱, 原產于北美洲及中美洲的淡水河流湖泊, 目前我國引入比較常見的是眼斑雀鱔(Lepisosteus oculatus)和鱷雀鱔(Atractosteus spatula)。二者均是兇猛的肉食性魚類, 環境適應性強, 在中國大部分地區的觀賞魚市場和養殖場皆有繁殖和養殖[9]。廣東和福建等地區均有雀鱔進入自然水域的相關報道[10—12]。2019年在廣州白云湖出現的鱷雀鱔引起了極大社會關注。雀鱔在自然水域中缺乏天敵, 一旦形成較大種群, 可能會對當地魚類和水生生態系統造成嚴重危害。基于此, 量化評估雀鱔對土著魚類的捕食情況, 評估其潛在生態影響, 具有重要的理論和現實意義。

功能反應(Functional responses)由Holling[13]于1959年提出, 反映的是單位時間內捕食者捕食的獵物數量隨獵物密度的變化, 通常有3種功能反應類型, 其被廣泛應用于捕食者-被捕食者相互作用的研究[13—15]。近年, 該方法被引入入侵生態學的研究中, 通過揭示這些物種的單位資源消耗率, 并與生態位相似的本地物種開展比較, 為理解和評估外來物種的生態影響提供了新的思路[16—18]。例如, Alexander等[17]對入侵魚類大口黑鱸(Micropterus salmoides)的功能反應進行了研究, 揭示了其功能反應類型為Type-Ⅱ型, 功能反應強度(襲擊率及最大取食率)高于本地種。Dick等[16]系統闡述了比較功能反應方法在預測外來物種生態影響中的應用, 為后續相關研究奠定了理論基礎。

本研究在室內人工控制條件下, 通過設置餌料魚苗的密度梯度開展功能反應實驗, 量化了眼斑雀鱔的單位資源利用效率, 比較了其與生態位相似的本地魚類斑鱧(Channa maculata)資源消耗率的差異。通過結合功能反應模型和食物轉化效率構建了種群增長模型, 模擬并比較了雀鱔和斑鱧的種群增長趨勢。研究結果能夠為雀鱔生態風險的評估提供數據支撐, 所采用的實驗設計、參數估計及模型模擬方法能夠為其他外來水生生物的影響評估提供參考和借鑒。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

本實驗于2019年9—11月在珠江水產研究所外來水生生物風險評估中心開展(N 23°04′ 12″, E 113°13′ 06″)。實驗對象眼斑雀鱔和斑鱧分別來自廣州花地灣養殖基地和佛山百容水產良種公司養殖基地; 餌料魚苗鯪(Cirrhinus molitorella)、廣東魴(Megalobrama terminalis)和草魚(Ctenopharyngodon idellus)來自廣州市花都區人工養殖基地。雀鱔的平均體重為(579.3±23.6) g, 斑鱧的平均體重為(445.1±32.4) g, 鯪魚苗平均體重為(1.14±0.11) g, 廣東魴魚苗平均體重為(0.69±0.10) g, 草魚苗平均體重(1.07±0.07) g。實驗采用250 L(100 cm×50 cm×50 cm)玻璃缸, 養殖用水為曝氣3d的自來水, 日常喂食人工配合飼料。實驗開始之前雀鱔和斑鱧均單條暫養于玻璃缸中, 待其養至穩定無死亡后開始進行功能反應實驗。

1.2 功能反應實驗

本實驗采用常用的功能反應實驗方法[19]。在實驗開始之前, 對雀鱔和斑鱧投喂充足冰鮮魚苗使其飽食, 持續2d; 之后2d不再投喂任何魚苗, 進行饑餓處理。對于每一種實驗餌料魚苗開展如下實驗設置: 在12個250 L玻璃缸中, 一半放入實驗對象雀鱔, 另一半放入斑鱧, 每個缸中放置1條。每個捕食者的6個玻璃缸中分別加入1、2、4、8、16和32條餌料魚苗。實驗設置3個重復, 共鋪設玻璃缸36個(圖 1)。實驗共開展48h, 在結束后記錄每個玻璃缸中被攝食的魚苗數量。在一組實驗結束后, 重新對雀鱔和斑鱧開展飽食及饑餓處理, 對另一種餌料魚苗重復上述實驗操作, 實驗共涉及3種餌料魚苗, 共重復上述實驗操作3次。在整個實驗過程中, 對主要水環境參數進行了測量和記錄[水溫為(28.8±0.06)℃, 溶氧為(4.1±0.02) mg/L, pH為7.5±0.14, 鹽度為(0.16±0.01) g/L, 電導率為(291.0±18.0) μs/cm,化學需氧量為6 mg/L]。

圖1 雀鱔與斑鱧的功能反應實驗布局圖Fig. 1 Layout of the functional response experiment for Lepisosteus oculatus and Channa maculata

1.3 魚苗存活率測定

待雀鱔與斑鱧功能反應實驗完成后, 將這2種實驗魚及餌料魚苗從實驗玻璃缸中移出, 開展新的實驗對魚苗自然存活率進行評估。對每種餌料魚苗, 按照1、2、4、8、16和32的密度梯度在玻璃缸中投放, 但不放入捕食者雀鱔或斑鱧, 2d后記錄魚苗自然死亡的數目, 計算存活率。3種魚苗的平均存活率為99.29%, 因此, 上述功能反應實驗中魚苗的死亡主要由實驗魚捕食造成。

1.4 食物轉化率及相對生長率測定

隨機選取實驗魚雀鱔和斑鱧各6條, 分別放置于6個250 L的玻璃缸中暫養, 至正常攝食后開始實驗。每天投喂實驗魚體重的5%重量的冰鮮食蚊魚(Gambusia affinis), 投喂15d后測量實驗魚體重。每天投喂前均收集前一天的殘餌并稱重, 計算魚類進食餌料的實際重量。魚類的食物轉化效率(E)和相對生長率(g)依據以下公式計算[20,21]:

式中,C為魚類所吃食餌料重量(g), ΔB為魚體重增加量(g),W1為魚的初始體重(g),W2為實驗結束時魚體重(g),T為實驗時間(d)。

1.5 功能反應類型的判斷、參數的估計及曲線的擬合

功能反應類型通過邏輯斯蒂回歸確定, 第一項系數為負則表明功能反應類型為Type-Ⅱ型; 第一項系數為正而第二項系數為負則表明功能反應類型為Type-Ⅲ型[22]。Rogers的隨機捕食方程常用來描述Type-Ⅱ功能反應, 其具體公式為[23]:

式中,Ne為餌料魚類被取食的個數,N為餌料魚類投喂的個數,a為襲擊率(m2/h),h為捕食魚類消化餌料的處理時間(h/ind.), 其倒數乘以實驗時間T(h)即為捕食魚類的最大取食率(1/hT)。通過Lambert W函數, 解析以上遞歸方程, 得到如下公式[24]:

采用實驗數據, 擬合以上方程, 估計出功能反應的2個取食效率相關參數a和h, 比較了它們在雀鱔和斑鱧之間的差異。

1.6 種群增長趨勢模擬

結合功能反應及食物轉化效率, 考慮到物種內密度制約導致的死亡增加, 本研究構建了種群增長的模擬模型如下:

式中,f為食物轉化效率,y為取食者數量,μ為密度制約強度即增加單位個體導致的死亡率,Bprey和Bpredator分別為被捕食者和捕食者的平均體重。應用該模型對雀鱔和斑鱧取食本地魚類資源后的種群動態進行了模擬。

本研究所有的統計分析、模擬及作圖在R 3.5.3完成[25]。功能反應的分析通過R包frair完成[26]。由于功能反應參數襲擊率和最大取食率為非正態分布, 在R基礎包Stats中采用wilcoxon檢驗比較雀鱔與斑鱧功能反應的差異(顯著性水平α=0.05)。

2 結果

2.1 雀鱔與斑鱧功能反應類型及強度比較

雀鱔和斑鱧的功能反應曲線均為Type-Ⅱ型(雀鱔,z=-4.900,P＜0.001; 斑鱧,z=-3.462,P＜0.001)。雀鱔和斑鱧基于3種魚苗的平均功能反應曲線非常接近, 95%的置信區間有較多重合(圖 2A); 2種捕食者的襲擊率(a,W=2,P=0.383)及處理時間(h,W=3,P=0.663)均無顯著差異(圖 2B和2C)。單獨分析雀鱔和斑鱧對鯪、廣東魴和草魚的攝食情況, 發現這2種捕食者取食3種魚苗的功能反應相近(圖 3), 但襲擊率a與處理時間h的數值隨被捕食魚類的種類而有所變化(表 1)。結果表明, 雀鱔與斑鱧具有相近的功能反應, 單位資源消耗率并無顯著區別。

表1 雀鱔與斑鱧攝食3種魚苗的功能反應參數Tab. 1 Functional response parameters for Lepisosteus oculatus and Channa maculata when feeding on three fries

圖2 雀鱔與斑鱧總的功能反應曲線(A)及參數(B. 襲擊率; C. 處理時間)比較Fig. 2 Functional response curves (A) and parameters (B. Attack rate; C. Handling time) of Lepisosteus oculatus and Channa maculata

圖3 雀鱔與斑鱧攝食鯪(A)、廣東魴(B)和草魚(C)魚苗的功能反應曲線Fig. 3 Functional response curves of Lepisosteus oculatus and Channa maculata when feeding on three fries C. molitorella (A), M.terminalis (B) and C. idellus (C)

2.2 雀鱔與斑鱧食物轉化效率及相對生長率

雀鱔和斑鱧的平均食物轉化效率分別為31.0%和22.6%, 二者無顯著差異(W=28,P=0.132)。雀鱔的相對生長效率顯著高于斑鱧(W=31,P＜0.05), 分別為1.6和0.9%/d(表 2)。

表2 雀鱔與斑鱧食物轉化率及相對生長率Tab. 2 Food conversion efficiencies and relative growth rates for Lepisosteus oculatus and Channa maculata

2.3 雀鱔與斑鱧種群增長趨勢模擬

結合食物轉化效率及功能反應, 模擬了不同種內密度制約強度下2種捕食者的種群增長趨勢。結果表明, 雀鱔更快達到飽和的種群密度, 在密度制約效應為0.005時, 雀鱔在150d左右達到穩定的種群密度, 而斑鱧在200d左右種群增長趨于飽和。相同密度制約條件下, 雀鱔的飽和種群密度一直高于斑鱧(圖 4)。

圖4 斑鱧(A)與雀鱔(B)的種群增長趨勢模擬Fig. 4 Population growth simulation for Channa maculata (A)and Lepisosteus oculatus (B)

3 討論

3.1 雀鱔與斑鱧的功能反應及種群增長趨勢比較

本研究發現, 雀鱔與斑鱧的功能反應類型均為Type-Ⅱ型。這一結果與最近開展的功能反應實驗的結果一致[17,31,32]。相對于Type-Ⅲ型捕食者,Type-Ⅱ型的捕食者對于獵物具有更高的影響, 在獵物密度比較低時, 對獵物有更高捕食率, 這對獵物種群的影響是毀滅性的, 更容易造成物種的局部滅絕[16]。

雀鱔與斑鱧的單位資源消耗率并無顯著差異。盡管雀鱔具有更長的吻及長而鋒利的牙齒, 但其身被較厚的菱形硬鱗, 妨礙靈活性[33,34]。通過觀察發現雀鱔較少主動快速追擊捕食, 多等到獵物游至頭部附近再突然張大吻部將其吞掉, 這與斑鱧的捕食方法相反。斑鱧的吻長相對于雀鱔較短, 牙齒也較雀鱔短, 但其體被圓鱗, 游動速度快, 多主動快速捕食。需要指出的是, 本實驗在水族箱中開展,較小的空間可能妨礙這2種兇猛魚類的轉身、游動能力等, 因而可能低估他們的單位取食效率。

模型模擬結果顯示, 雀鱔的種群增長一直高于斑鱧且具有更高的穩定種群密度。這表明, 盡管雀鱔與斑鱧的單位取食率和食物轉化效率并無顯著差異, 但取食相同資源條件下雀鱔有更快的種群增長。當前模擬假設種內密度導致的死亡率相同, 為了更為準確地預測種群增長趨勢, 將來可能需要開展密度制約實驗量化雀鱔和斑鱧的種內密度制約強度, 將其納入種群增長預測模型。

本研究的實驗和模擬為理解雀鱔的捕食和種群動態等提供了一定參考, 為將來結合普查數據計算雀鱔的相對影響潛力指數RIP提供了基礎。然而, 需要指出的是當前結果在特定實驗環境下取得,無法完全反映野外復雜自然條件下雀鱔的捕食和種群增長規律, 未來仍需開展更深入的觀察或實驗研究以揭示其自然捕食規律。

3.2 功能反應方法在外來物種生態影響評估中的應用

捕食者功能反應能夠較好地揭示捕食者對本地資源的單位資源消耗率[16], 該方法已應用于大口黑鱸(M. salmoides)、革胡子鯰(Clarias lazera)和福壽螺(Pomacea canaliculata)等外來水生物種對本地資源的影響評估[17,18,27]。例如, Paterson等[28]比較了本地迪氏鉤蝦(Gammarusduebenicelticus)和入侵蚤狀鉤蝦(Gammarus pulex)的功能反應, 發現2種捕食者對獵物的消耗量相似, 且攝食量不受寄生者或更高級的捕食者-魚類的影響。徐猛等[18]比較了外來入侵物種福壽螺、外來非入侵物種平角卷螺(Planorbarius corneus)及中國本地的銅銹環棱螺(Bellamya aeruginosa)3種植食性軟體動物的功能反應大小, 發現入侵物種福壽螺具有最高的功能反應強度, 蘋果螺次之, 本地螺最低。Dick等[29]在計算功能反應的基礎上, 通過納入外來和本地物種的相對多度, 構建了相對影響潛力(RIP)這一量化指標來評估和比較不同外來物種的生態影響。這些研究利用捕食者功能反應這一經典動物捕食理論模型為外來物種的生態影響評估提供了全新的視角和方向[30]。

當前, 國內對外來種生態影響的預測和評估仍缺少可行的量化指標, 度量外來及生態位相似本地種的功能反應, 無疑提供了一種可供選擇的方法。本研究比較了典型外來魚類雀鱔和土著魚類斑鱧的功能反應, 提供了一般性的實驗設計、參數估計及模型模擬方法, 意在拋磚引玉, 為其他外來物種的影響評估提供借鑒。未來幾年, 利用國家開展外來物種普查的契機, 通過系統開展功能反應實驗結合外來物種的多度及分布數據, 有望對我國外來物種的生態影響進行系統的評估和量化比較。

4 結論

本研究通過比較外來魚類雀鱔和土著魚類斑鱧的功能反應, 揭示了雀鱔的相對資源消耗率及種群發展潛力, 為評估其生態影響提供了基礎數據。雀鱔作為觀賞魚由中北美洲引入中國, 由于養殖逃逸和人為放生, 目前在南方多地水庫和河流等已發現其蹤跡。雖然本研究的初步結果表明其單位資源消耗率和食物轉化效率等方面并沒有顯著高于斑鱧, 但其相對生長率更高, 種群增長更快。而且,雀鱔排卵期會產生劇毒物質, 不宜食用, 在自然水域中幾乎沒有天敵, 若缺少監管導致其大量繁殖、擴散, 可能對水生生態系統造成嚴重危害。

建議從以下方面開展雀鱔的防控和管理: (1) 制定相關管理措施禁止放生和養殖丟棄等行為; (2) 嚴禁各類非法引入和無許可養殖; (3) 限制國內市場的交易買賣; (4) 加強科學研究, 評估其生態風險和潛在地理分布, 研發相關監測和防控技術。