緣葉舌蜂與其天敵窄頭褶翅蜂的生物學特性及其與環境變量的相關性

郭鵬飛, 王明強, 李 逸, 陳婧婷, 郭士琨,陳國華，朱朝東,4,*

(1.云南農業大學植物保護學院, 昆明 650201; 2.中國科學院動物研究所, 動物進化與系統學(院)重點實驗室, 北京 100101;3.中國科學院大學生命科學學院, 北京 100049; 4.中國科學院動物研究所, 農業蟲害鼠害綜合治理國家重點實驗室, 北京 100101)

膜翅目昆蟲在生態系統中發揮重要的傳粉、捕食和寄生功能。蜜蜂為世界上66%的農作物授粉，直接或間接地對約15%～30%的糧食生產起至關重要的作用(Kremenetal., 2002)。蜜蜂也是野生植物的關鍵傳粉者，即使物種數量的微小變化也會對傳粉效率產生重要影響(Garibaldietal., 2013)。隸屬于蜜蜂總科(Apoidea)的葉舌蜂是一類典型的傳粉昆蟲。

葉舌蜂屬Hylaeus隸屬于膜翅目(Hymenoptera)蜜蜂總科(Apoidea)分舌蜂科(Colletidae)，世界已知大約500種，是該科唯一全球分布的屬(Kayaalpetal., 2013)。關于這個屬的已有研究大多集中于以分類為主的系統學(Magnacca, 2007; Kayaalpetal., 2013)。然而，相關的生物學和生態學，尤其是它們的筑巢習性和天敵種類的研究還很缺乏。

褶翅蜂屬Gasteruption隸屬于膜翅目(Hymenoptera)褶翅蜂科(Gasteruptiidae)，全世界分布500余種，中國已知分布有28種(Zhaoetal., 2012; Chenetal., 2014)。該屬物種主要營盜寄生，幼蟲以寄主和寄主后代的蜂糧(花蜜和花粉)為食(Boguschetal., 2018)。然而，關于這個屬詳細的生活史研究還很缺乏。

我們采用了標準化的人工巢管(巢管法)來監測并捕獲部分獨棲性的膜翅目昆蟲。人工巢管作為一個模型系統，已被廣泛用于研究獨棲筑巢蜂類的生活史(Costa and Gon?alves, 2019)以及保護這些蜂類的多樣性(Gastonetal., 2005; von K?nigsl?wetal., 2019)。同時，該方法也可以用于量化分析獨棲性蜂所提供的生態服務功能和不同營養級之間的物種互作(Doradoetal., 2011; Staabetal., 2016)。巢管法也可用于果樹授粉，如通過巢管誘集壁蜂Osmia等筑巢蜂類為果樹和作物授粉，提高坐果率(Vicens and Bosch, 2000; Oliveira and Schlindwein, 2009)。

總之，在基礎研究和作物授粉方面，巢管法是一種可信且可量化的方法。膜翅目昆蟲通常擁有較短的覓食距離，這使它們與其寄生性天敵對棲息地的環境變化很敏感。因此，人工巢管非常適合研究不同環境梯度變化對膜翅目獨棲性昆蟲與其寄生性天敵的影響。本研究以亞熱帶地區江西省分布的緣葉舌蜂Hylaeusperforata及其寄生性天敵窄頭褶翅蜂Gasteruptioncorniculigerum為對象，調查并分析了其生物學特性及與生境的關系，以期為更廣泛和深入地開展亞熱帶地區功能性昆蟲(傳粉者和寄生者)的生物學與生態學研究奠定基礎。

1 材料與方法

1.1 研究地點和樣地設置

研究地點在江西省德興市新崗山鎮附近的生物多樣性與生態系統服務功能實驗樣地(BEF-China)(29°07′N, 117°54′E, 海拔范圍為126～232 m)。實驗樣地位于亞熱帶地區，年平均溫度16.7℃，年平均降雨量1 821 mm，屬典型的亞熱帶季風氣候。樣地設計參考Bruelheide等(2014)，以25.8×25.8≈667 m2為單位的小樣方。每個樣方設置了不同的喬木樹種豐富度，分別為1, 2, 4, 8, 16和24種。每個樣方種植400棵樹，彼此水平距離為1.29 m。樣方內每個樹種的不同個體隨機種植在樣方內，每種樹的個體數相等。我們依據不同的喬木樹種豐富度選取了88個小樣方進行采樣。樹種豐富度為1的樣方有24個；樹種豐富度為2的樣方有16個；樹種豐富度為4的樣方有16個；樹種豐富度為8的樣方有16個；樹種豐富度為16的樣方有12個；樹種豐富度為24的樣方有4個。

1.2 采樣方法

我們采用了標準化的人工巢管技術，分別在2015年8月至2018年9月收集緣葉舌蜂的巢穴生物學相關數據。巢管材料選自于當地蘆葦，并將其切割成長度為20 cm。將這些直徑為0.2～2.5 cm不等的蘆葦隨機混合放入巢箱，每個樣方放置2個巢箱，每月檢視樣方并把已筑巢的巢管取走，并放入新的巢管。

1.3 室內飼養、生物學數據觀測及分類鑒定

將從樣方取回的巢管在室內解剖，將每個巢管的樣方編號，記錄采集日期、巢室長度、巢口直徑以及緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂的巢室數。并將記錄過的巢管放置在試管中，用棉花堵住瓶口，放在室溫下飼養；等至巢管內緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂成蟲羽化。將成蟲干制成標本并編號，記錄成蟲羽化的時間和性別。

根據《浙江蜂類志》和期刊文獻Zhao等(2012)，使用Olympus雙目立體解剖鏡將緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂鑒定到形態種。證據標本現保存在中國科學院動物研究所進化與系統學(院)重點實驗室。

1.4 數據分析

觀測原始數據在Excel中記錄，在R3.4.3中進行相關性分析。在進行分析前，首先檢查了所有環境變量：喬木樹種豐富度(tree species richness)、海拔(elevation)、坡度(slope)、北向指數(northness)和東向指數(eastness)是否具有較強的相關性。其中，海拔、坡度、北向指數和東向指數是基于不同樣方的數據。同時，為了提高方差齊性，我們將喬木樹種豐富度進行了對數轉換，并且對所有的環境變量進行了標準化處理(mean=0,SD=1)。緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的多度以及寄生率作為響應變量，使用斯皮爾曼等級相關系數，即Spearman相關系數來檢測環境變量與響應變量之間的相關性。

2 結果

2.1 緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂生物學特性

共在5個樣方的人工巢管中發現緣葉舌蜂40個巢，150個巢室(表1)，親代雌性平均每次建造巢室3.75±2.24個。使用樹脂封閉巢口和建造巢室，巢的長度15～175 mm，平均長度74.46±39.16 mm；巢的直徑3～6 mm，平均直徑4.73±1.31 mm。后代巢室位置按照雌性在內雄性在外分布，并且雌性羽化時間晚于雄性2～3 d。后代雌性數量遠高于雄性，雌雄性比2.57；雌性成蟲體長7.1～7.3 mm，雄性成蟲體長6.8～7.1 mm。緣葉舌蜂的親代雌性在每年5-9月筑巢；一年多代；后代成蟲羽化時間在每年4-8月；8月和9月筑巢的緣葉舌蜂當年不會羽化，以末齡幼蟲越冬，羽化時間為翌年的4月底；后代食用的花蜜有檸檬香味。

表1 緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂采樣數據(江西德興, 2015年8月至2018年9月)

共發現5頭窄頭褶翅蜂(表1)，包括4頭雌性和1頭雄性。雌性成蟲體長16.1～16.8 mm，雄性成蟲體長15.9 mm。窄頭褶翅蜂營盜寄生；只發現此蜂在7月寄生緣葉舌蜂，9月羽化活動；發育時間超過其寄主1個月；羽化時間遠晚于同期筑巢的緣葉舌蜂(7月筑巢的緣葉舌蜂8月羽化，而7月寄生的窄頭褶翅蜂全部在9月羽化)。

2.2 環境變量對緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂的影響

緣葉舌蜂的多度與喬木樹種豐富度呈顯著正相關[Spearman相關系數(RS)=0.95,P<0.05](圖1: A)，而其他環境變量對緣葉舌蜂的多度沒有顯著影響(表2)。窄頭褶翅蜂僅在較高喬木多樣性的樣方中出現(表1)。窄頭褶翅蜂的多度與喬木樹種豐富度呈顯著正相關(RS=0.92,P<0.05)(圖1: B)，而其他環境變量對窄頭褶翅蜂的多度沒有顯著影響(表2)。各環境變量對窄頭褶翅蜂的寄生率沒有顯著影響(表3)。

圖1 樹種豐富度與緣葉舌蜂(A)和窄頭褶翅蜂(B)多度的關系

表2 緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的多度與環境變量的相關性

表3 窄頭褶翅蜂的寄生率與環境變量的相關性

3 討論

3.1 緣葉舌蜂生物學特性

本樣地巢管收集到的其他蜜蜂類群如丘切葉蜂Megachilemonticola、擬丘切葉蜂M.pseudomonticola、雙葉切葉蜂M.dinura、粗切葉蜂M.sculpturalis、壯壁蜂Osmiataurus和脊跗擬孔蜂Hoplitiscarinotarsa均為一年1代。它們在當年筑巢后，只會在次年羽化。而緣葉舌蜂的筑巢活動時間較為廣泛。葉舌蜂屬的其他種類如H.alcyoneus不發生滯育，以成蟲越冬(Paini and Roberts, 2005)。而我們實驗觀察到的緣葉舌蜂是以末齡幼蟲越冬。與巢管內其他筑巢膜翅目比較，該物種后代偏向于更多的雌性。經典的費希爾理論認為后代性比應大致相等(Paini and Bailey, 2002)，而緣葉舌蜂性比偏向的原因目前尚不清楚。同時，我們也收集到了此種蜂儲備的花粉，有待進一步分析，以明確其蜜源植物。

3.2 窄頭褶翅蜂生物學特性

截止目前，未見關于窄頭褶翅蜂的生物學報道。之前關于此物種的研究僅限于分類學，并未報道相關的生物學(Zhaoetal., 2012)。本樣地巢管收集到的其他盜寄生蜂類群如Chrysisprincipalis、Chrysiskoma、Chrysidinaesp.、Coelioxysfenestrata、厚腹尖腹蜂Coelioxyscrassiveutris和基翅腹蜂Euaspisbasalis均在寄主的單個巢室中產下一粒卵。它們的后代會在寄主的巢室內完成生長發育，并不破壞其他巢室，并且羽化時間與寄主接近。而窄頭褶翅蜂的幼蟲會將緣葉舌蜂巢內的所有巢室破壞，吃完所有寄主后代的蜂糧，并且羽化時間遠晚于寄主。原因可能是窄頭褶翅蜂相比于其他盜寄生類群，消耗了更多的能量，而且體型也較大，所以生長發育時間更長。但是本研究并未觀察到緣葉舌蜂的后代是被此種的親代還是后代幼蟲殺死。同時，本研究也未觀察到窄頭褶翅蜂詳細的寄生行為。對褶翅蜂屬的其他種類也有一些生物學行為研究(Cruz Macedoetal., 2012; Boguschetal., 2018)，但是這些研究并未報道類似的寄生現象。

3.3 環境對緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的影響

植物物種豐富度與節肢動物類群之間存在著普遍的正相關關系(Bassetetal., 2012; Schuldtetal., 2019)。本研究也發現緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的多度與樹種豐富度呈正相關(圖1)。寄主的可利用性是所有寄生性天敵的主要資源，寄生性天敵的多度和寄生率通常更多地取決于寄主多度，而不是環境因素(Ebelingetal., 2011; Staabetal., 2016)。雖然有時也會出現廣食性寄生蜂，如Melittobiasp.，但大多數寄生蜂都是寄主特異性的，只攻擊特定地區的一個或幾個密切相關的物種(Tylianakisetal., 2007)。本研究發現窄頭褶翅蜂只寄生緣葉舌蜂。東向坡在一天的早晨就能得到直射的陽光，從而迅速變暖，有助于獨棲筑巢膜翅目昆蟲的覓食和后代發育(Staabetal., 2016)。但是，本研究并未發現緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂與東向指數的相關性(表2和3)。僅在5個樣方收集到緣葉舌蜂，我們猜測緣葉舌蜂的食物與筑巢材料可能來源于這些樣方中特定的植物。由于本研究收集的一些物種，主要是寄生類群還未被鑒定，所以關于環境變量對膜翅目類群的整體影響還有待于進一步分析。

3.4 結論

本研究著重探討了中國亞熱帶地區森林生態系統中的緣葉舌蜂與其天敵窄頭褶翅蜂的生物學特性，同時分析了環境對緣葉舌蜂與窄頭褶翅蜂多度的影響，發現緣葉舌蜂是典型的獨棲性蜜蜂，一年多代，在春夏初秋時期活動，后代雌性數量遠多于雄性，以末齡幼蟲越冬。窄頭褶翅蜂的盜寄生方式不同于巢管發現的其他盜寄生類群，通常會消耗掉寄主儲存的所有蜂糧，并且羽化時間遠長于寄主緣葉舌蜂。本研究發現緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的多度與樹種豐富度呈顯著正相關。

致謝感謝BEF-China的設計者Martin-Luther-Universit?t Halle-Wittenberg的Helge Bruelheide教授、University of Zurich的Bernhard Schmid教授和中國科學院植物研究所馬克平研究員；感謝景德鎮學院楊波博士和薛玉洗先生及中國科學院植物研究所李姍博士和劉曉娟博士對實驗站的維護；感謝新崗山鎮齊銀泉先生在采樣中給予的幫助；感謝中國科學院動物研究所袁峰老師和中山大學陳華燕博士對本實驗緣葉舌蜂和窄頭褶翅蜂的鑒定。