高良姜中4種黃酮化合物的體外抗氧化能力及抑菌活性研究

汪光華

唐樹平2

彭名軍3

馬廣智1

吳佩君1

楊 喆1

王靜輝1

黃儒強1

(1. 華南師范大學生命科學學院，廣東 廣州 510631；2. 上海玖旭化妝品有限公司，上海 201613；3. 廣州市食品檢驗所，廣東 廣州 510410)

高良姜中4種黃酮化合物的體外抗氧化能力及抑菌活性研究

汪光華1

唐樹平2

彭名軍3

馬廣智1

吳佩君1

楊 喆1

王靜輝1

黃儒強1

(1. 華南師范大學生命科學學院，廣東 廣州 510631；2. 上海玖旭化妝品有限公司，上海 201613；3. 廣州市食品檢驗所，廣東 廣州 510410)

從高良姜中提取純化得到高良姜素、山奈素、山奈酚和槲皮素，以該4種黃酮化合物為原料，對比分析其抗氧化活性，及其對6種食源性腐敗菌的抑制作用。結果表明，在抗氧化方面，槲皮素表現出較好的抗氧化活性，山奈酚和山奈素次之，高良姜素最低，但高良姜素在ABTS自由基清除試驗中活性與山奈酚和山奈素相似。在抑菌方面，金黃色葡萄球菌對4種黃酮化合物較為敏感，其中枯草芽孢桿菌和金黃色葡萄球菌對槲皮素較為敏感(MIC值分別為1.25，2.50 mg/mL，MBC值均為2.5 mg/mL)；大腸桿菌、白色念珠菌、黑曲霉和綠膿桿菌對4種化合物敏感性低，抑菌活性均不明顯。

高良姜；黃酮；抗氧化；抑菌活性；構效關系

高良姜(Rhizoma Alpinia officinarum)為姜科山姜屬(Alpinia)植物高良姜的干燥根莖(Alpinia officinarum Hance)，別名：高涼姜、良姜、佛手根，主要分布于海南、廣東、廣西和云南，是著名的十大南藥之一。高良姜是衛生部認定的藥食同源藥材之一，作為常用天然調味香料也被大量用作食品調味料、咖喱粉、卷煙加香等。從高良姜中提取的精油，其主要成分為高良姜素，可用于制造驅風油、萬金油、高級香水、香皂、食用調料等[1]。高良姜含有多種活性成分，其中主要的活性物質為：高良姜素、山奈素、山奈酚和槲皮素等化合物(圖1)[2]。

許多來自植物中的黃酮類化合物具有良好的抗氧化活性和抑菌作用[3-6]。高良姜活性成分的抗氧化和抑菌等作用已被大量研究，其已知主要化合物高良姜素、山奈素、山奈酚和槲皮素皆為黃酮醇化合物，結構相似，均是母核結構為2-苯基色原酮(2-phenyl-chromone)的多酚類化合物[7]427-430。當前也有涉及這些化合物的相關藥理活性研究[8-10]，但針對某一植物的主要化合物的活性分析，去間接評價該植物的生理藥理活性的研究相對較少。

圖1 高良姜中4種黃酮化合物的結構示意圖Figure 1 Chemical structure of Galangin, Kaempferide, Kaempferol, Quercetin

目前，關于高良姜中主要化合物活性之間的相關研究存在針對性、綜合性不強的問題，這些研究只是單純地采用某一兩種分析方法對高良姜化合物進行活性評價，或簡單地對高良姜中化合物進行研究，并沒有針對哪一類化合物、其含量主次、結構性質等方面進行研究，達到間接評價高良姜的應用能力的目的[7]515-516[11-13]。因此，本試驗針對從高良姜中分離純化的主要活性化合物(高良姜素、山奈素、山奈酚和槲皮素4種化合物)的抗氧化活性和對常見的幾種食源性腐敗菌的抑制作用進行研究，采用5種不同的分析方法綜合研究高良姜中4種化合物的體外抗氧化活性。同時初步分析不同的評價方法及化合物結構，對各化合物活性存在的影響；通過對高良姜中4種化合物對6種常見食源性腐敗菌(包括細菌、真菌)的抑制作用進行研究，間接評價高良姜防腐保鮮的應用價值。通過上述研究，以期為高良姜在食品、化妝品、保健品以及藥品等領域的深加工提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 材料

1.1.1 材料與主要試劑

高良姜素、山奈素、山奈酚和槲皮素：純度98.0%以上，本實驗室從高良姜中提取純化所得；

1, 1-二苯基-2-苦肼基(DPPH)：純度96%，美國Sigma-Aldrich GmbH公司；

菲啰嗪：純度97%，美國Sigma-Aldrich GmbH公司；

乙基苯并噻唑啉-6-磺酸(ABTS)：純度98%，美國Sigma-Aldrich GmbH公司；

亞油酸：純度99%，美國Sigma-Aldrich GmbH公司；

FeCl3、FeCl2：痕量金屬總含量<0.01%，美國Sigma-Aldrich GmbH公司；

甲醇、二甲基亞砜(DMSO)：色譜純，麥克林公司；

其他所有試劑均為分析純；

刃天青(7 -羥基- 3 -羰基- 10 -氧化-三氫吩惡嗪鈉鹽)：90%，美國Sigma-Aldrich GmbH公司；

滅菌96孔板：costar 3599，美國Corning公司；

營養肉湯 、瓊脂粉、麥芽汁：廣東環凱微生物科技有限公司；

金黃色葡萄球菌Staphyloccocusaureus(ATCC 6538)、大腸桿菌Escherichiacoli(ATCC8739)、枯草芽孢桿菌Bacillussubtilis(ATCC6633)、綠膿桿菌Pseudomonasaeruginosa(ATCC27853)、白色念珠菌Canidiaalbicans(ATCC 10231)、黑曲霉Aspergillusniger(ATCC 16404)：廣東省微生物菌種保藏中心。

1.1.2 儀器與設備

紫外分光光度儀：Shimadzu UV-2450/2550型，日本島津公司；

電子分析天平：TE124S型，德國Sartorius公司；

雙人單面凈化工作臺：SW-CJ-2FD型，蘇州凈化設備有限公司；

立式壓力蒸汽滅菌器：YXQ-LS-50S11型，上海博訊實業有限公司醫療設備廠；

電熱恒溫振蕩水浴鍋：DKZ-2型，上海精宏實驗設備有限公司。

1.2 抗氧化活性測定

1.2.1 DPPH自由基清除能力 根據文獻[14]，修改如下：移取各化合物甲醇標準溶液(0.003～1.000 mg/mL)0.1 mL加入到含有3.9 mL新配制的DPPH甲醇溶液(57.65 μmol/L)試管中，立即將其放入紫外分光光度計中進行檢測，直至吸光值穩定；取DPPH濃度梯度(1.78～57.65 mmol/L)按上述方法得其線性回歸方程。反應液中DPPH濃度(XDPPH)通過線性回歸方程得到，其DPPH清除率由式(1)計算：

(1)

式中：

S——DPPH自由基清除率，%；

AT——反應穩定時，反應液吸光度；

A0——反應開始瞬間，反應液吸光度。

1.2.2 總抗氧化活性測定(FTC法) 根據文獻[15]，修改如下：取2.5 mL 各樣品DMSO溶液加入2.5 mL亞油酸乳濁液中，其中2.5 mL亞油酸乳濁液由磷酸鉀緩沖液(0.04 mol/L，pH 7.0)、8.75 μg吐溫-20和7.75 μL亞油酸組成，反應液37 ℃水浴；對照組由2.5 mL亞油酸乳濁液和2.5 mL DMSO溶液組成。在水浴過程中，每隔5 h取出反應液0.1 mL，加入FeCl20.1 mL(20 mmol/L)反應10 min，再加入0.1 mL硫氰酸銨(30%)后在500 nm處檢測其吸光度，當對照組達到最高吸光值時，停止檢測。脂質過氧化抑制率按式(2)計算：

(2)

式中：

C——脂質過氧化抑制率，%；

A0——空白對照組吸光度；

A1——試驗組吸光度。

1.2.3 總還原能力的測定 根據文獻[16]，修改如下：在1 mL不同濃度的樣品甲醇溶液(7.5～500.0 μg/mL)中加入磷酸鉀緩沖液(0.2 mol/L，pH 6.6)和1%的K3Fe(CN)6溶液各2.5 mL，反應液50 ℃水浴20 min。在反應液中加入三氯乙酸水溶液(2.5 mL，10%)，離心(10 min，1 000 r/min)。取2.5 mL上清液、0.5 mL FeCl3(0.1 g/100 mL)和2.5 mL甲醇混合，在700 nm處測定吸光值。吸光值越大表示還原能力越強。

1.2.4 ABTS自由基陽離子清除能力測定 根據文獻[17]，修改如下：將ABTS+?溶液(7 mmol/L，10 mL)和過硫酸鉀(2.45 mmol/L，10 mL)混合反應，儲存于室溫黑暗處12 h。使用之前，ABTS?+溶液用磷酸鉀緩沖液(0.1 mol/L，pH 7.4)稀釋，使之在734 nm處吸光值為0.700±0.025備用。然后取1 mL ABTS?+溶液添加到3 mL不同濃度樣品甲醇溶液中，室溫反應30 min，在734 nm處測其吸光度；取備用ABTS?+溶液0.031 25～1.000 00 mL配成1 mL各梯度濃度溶液，按上述方法得其線性回歸方程。通過線性回歸方程得到反應液中ABTS?+的濃度[ABTS·+]，按式(3)計算樣品的ABTS?+清除能力：

(3)

式中：

R——ABTS?+清除率，%；

AControl——ABTS?+起始濃度時的吸光值；

ASample——樣品存在時的吸光值。

1.2.5 金屬離子清除能力測定 根據文獻[18]，修改如下：取樣品0.5 mL加入0.1 mL FeCl3(0.1 mol/L)，30 min后，添加0.1 mL菲啰嗪(1 mmol/L)，最后加入甲醇至總體積為4 mL。將反應液置于562 nm處檢測。

1.3 抑菌活性測定

1.3.1 菌種的活化 按文獻[19]方法活化各保藏菌種，放進冰箱備用。

配置馬鈴薯葡萄糖瓊膠(PDA)培養基(黑曲霉)、麥芽汁培養基(白色念珠菌)和牛肉膏培養基(細菌)。按照文獻[20]配置各種菌液，并將4種細菌和2種真菌制成濃度約為108CFU/mL和 106CFU/mL的菌懸液。

1.3.2 抑菌活性測定 據文獻[21]所述平板瓊脂打孔法測定各化合物對白色念珠菌、金黃色葡萄球菌、大腸桿菌和枯草芽孢桿菌的抑菌活性，以DMSO溶液作為空白對照。每組做3個平行，算出抑菌圈直徑平均值。

據文獻[22]所述方法測定各化合物對黑曲霉的抑制活性，以DMSO溶液作為空白對照。每組做3個平行，算出抑菌圈直徑平均值。

上述試驗操作均遵守無菌操作規程。

1.3.3 最低抑菌濃度(MIC值)的測定 采用刃天青顯色法[23]。

1.3.4 最低殺菌濃度(MBC)的測定 采用平板畫線法[24]，在MIC值的基礎上測定各化合物的最低殺菌濃度(MBC)。

1.4 數據處理與分析

利用Originpro 8.0軟件對試驗數據進行分析處理。

2 結果與分析

2.1 抗氧化活性測定

2.1.1 DPPH自由基清除能力 高良姜素、山奈素、山奈酚及槲皮素的抗氧化活性見圖2。各化合物的DPPH自由基清除能力由式(1)和(4)求得。由圖2可知，槲皮素的DPPH自由基清除能力最強，其他依次是山奈酚、山奈素、高良姜素。可能與4種化合物所含的活潑氫數量密切相關，活潑氫數量越多其抗氧化活性越強[25]。

A517=0.020 74×XDPPH+0.003 83(r2=0.999 57)。

(4)

圖2 各黃酮化合物的DPPH自由基清除能力

Figure 2 DPPH radical scavenging potential of different concentrations of Galangin, Kaempferide, Kaempferol, Quercetin

2.1.2 脂質過氧化抑制試驗(FTC法) 由圖3可知，槲皮素具有較強的抗脂質過氧化活性，4種化合物之間的脂質過氧化抑制活性大小為：槲皮素>山奈酚>高良姜素≈山奈素。一般來說，黃酮類化合物所含活潑氫的數量越多其抗脂質過氧化能力越強，但是結果中高良姜素(B環無羥基)與山奈素(-O-)的活性相似，可能與山奈素B環結構尚無法增強其活性，也可能與測試方法的原理、適用條件等因素有關[26]。

2.1.3 總還原能力的測定 由圖4可知，4種化合物都表現出高效的還原能力，其還原能力隨吸光度的增加而增加，表明其還原能力隨著質量濃度的增加而不斷提高，具有量效關系。其中槲皮素的還原能力最強，因其黃酮結構B環中含有2個相鄰的活潑羥基，可能與羥基氧原子的p-π共軛效應有強烈的斥電子作用，使與活性自由基反應生成的黃酮自由基更加穩定，生成的自由基越穩定。其他3種化合物的還原能力大小順序：山奈酚>山奈素>高良姜素。可能與4種化合物所含活潑氫密切相關，活潑氫數量越多其抗氧化活性越強。

各試驗組1#用量為0.125 mg，2#用量為0.062 5 mg圖3 各黃酮化合物對脂質過氧化的影響

Figure 3 The effects of various concentrations of GalanginKaempferide on peroxidation of linoleic acid emulsion

圖4 不同濃度黃酮化合物的總還原能力Figure 4 Total reductive potential of different concentrations of Galangin

2.1.4 ABTS陽離子自由基清除能力測定 圖5顯示，各化合物的ABTS?+清除活性隨其濃度的增大而升高，其中槲皮素自由基清除活性相較另外3種化合物表現得很強，在濃度為0.4 μg/mL時,ABTS?+清除能力升高的較為顯著，其他3種化合物的ABTS?+清除能力相似，可能是槲皮素結構中B環含有2個活潑羥基，另外3個化合物活潑羥基數量有限；該測試方法適用條件不同、敏感性不足，或與測試方法適用范圍、原理有關，不能有效評價該3種化合物ABTS自由基清除能力。

A=0.158 09×[ABTS·+]-0.004 04(R2=0.999 9)。

(5)

2.1.5 金屬離子清除能力測定 由圖6可知，4種化合物的金屬離子清除能力與其濃度具有量效關系，隨其濃度的增加升高(15～500 μg/mL)，各化合物金屬離子清除能力的順序為：槲皮素>山奈酚>山奈素>高良姜素。與4種化合物所含活潑氫密切相關，活潑氫數量越多其抗氧化活性越強。

2.2 化合物的抑菌活性

2.2.1 化合物的抑菌作用 由表1可知，在抑制細菌方面，濃度均為10 mg/mL的4種黃酮類化合物對金黃色葡萄球菌都具有一定的抑制效果，它們的抑菌能力依次是槲皮素>高良姜素>山奈素>山奈酚；大腸桿菌敏感性低，4種化合物對其抑制作用不明顯；槲皮素對枯草芽孢桿菌具有較強的抑制作用(抑菌圈16.59 mm)，另外3種化合物抑菌效果不明顯；幾種化合物對綠膿桿菌抑制效果不明顯。

圖5 不同濃度黃酮化合物的ABTS?+清除能力Figure 5 ABTS radical scavenging of different concentrations of Galangin, Kaempferide, Kaempferol, Quercetin

圖6 不同濃度黃酮化合物的金屬離子清除能力Figure 6 Metal ionscavenging of different concentrations of Galangin, Kaempferide, Kaempferol, Quercetin

在真菌方面，高良姜素對黑曲霉具有一定的抑制效果，抑菌圈為8.16 mm，抑菌作用較弱，其他3種化合物抑菌效果不明顯；高良姜素、槲皮素對白色念珠菌具有抑制效果。

2.2.2 化合物的最低抑菌濃度(MIC值)和最低殺菌濃度(MBC值) 在96孔板中采用二倍稀釋法和平板劃線法分別測定了4種黃酮化合物對供試菌的MIC值和MBC值，結果見表2。由表2可知，4種黃銅化合物對各菌種的抑制和殺菌能力各不相同。在抑制真菌方面，各黃酮化合物對黑曲霉的抑制效果較佳，槲皮素展現了一定的抑制效果，其MIC值與MBC值均為1.25 mg/mL；同時在白色念珠菌中，高良姜素(MIC值與MBC值分別為1.25，2.50 mg/mL)表現出了一定的抑制作用。在對細菌的抑制研究中，以金黃色葡萄球菌的敏感性最強，各黃酮化合物對其均有較好的抑制活性，其中高良姜素和槲皮素的(MIC值與MBC值分別為1.25，2.50 mg/mL)較好；對枯草芽孢桿菌抑制作用中，各化合物的抑制作用一般；綠膿桿菌和大腸桿菌的敏感性較弱，各化合物的MIC值與MBC值較高，抑制活性均較弱。該結果與抑菌圈直徑的結果基本一致。

表1 高良姜4種黃酮化合物對6種普通食源性腐敗菌的抑制作用Table 1 Inhibition zone diameters of four flavonol compounds from Alpinia officinarum Hance rhizome against 6 common foodborne pathogenic

表2 高良姜中4種黃酮化合物對6種普通食食源性腐敗菌的MIC值和MBC值Table 2 The MIC and MBC of four flavonol compounds from Alpinia officinarum Hance rhizome against 6 common foodborne pathogenic mg/mL

3 結論

本試驗從抗氧化和抑菌作用兩方面，測定高良姜提取物中4種主要化合物的相關活性，對比分析其抗氧化活性和對6種食源性腐敗菌的抑制作用。分析表明：

(1) 4種化合物的抗氧化能力大小順序具有一定的規律性和構效關系，其中槲皮素在各評價方法中均表現出較好的抗氧化活性；各種分析方法對各化合物活性的測定結果也存在一定的影響。

(2) 不同化合物對菌種的抑制作用具有選擇性和差異性，其中4種黃酮類化合物對金黃色葡萄球菌抑制作用較為高敏；槲皮素對枯草芽孢桿菌的抑制作用較為敏感。

綜合分析各化合物相關活性，為以后高良姜相關活性部位的篩選及其應用研究提供參考。此外，由于本試驗的局限性，后續試驗可對高良姜主要活性物質抗癌、體內抗氧化、抗血脂、抗衰老作用及其相關作用機制進行研究。

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Study on the antioxidant and antimicrobial activities of four flavonol compounds fromAlpiniaofficinarumHance rhizomein vitro

WANGGuang-hua1

TANGShu-ping2

PENGMing-jun3

MAGuang-zhi1

WUPei-jun1

YANGZhe1

WANGJing-hua1

HANGRu-qiang1

(1.CollegeofLifeScience,SouthChinaNormalUniversity,Guangzhou,Guangdong510631,China;2.ShanghaiJoiesCosmeticsCo.,Ltd,Shanghai201613,China;3.GuangzhouInstituteforFoodControl,Guangzhou,Guangdong510410,China)

The in vitro antioxidant and the antimicrobial activities of four flavonol compounds (Galangin, Kaempferide, Kaempferol and Quercetin) extracted and separated ofAlpiniaofficinarumHancerhizomein were studied. The results showed that quercetin had most significant antioxidant activity among the four flavonoids. Moreover, the antioxidant activity of the other three flavonol compounds in order, Kaempferol (highest), Kaempferide, Galangin (lowest). However the ABTS radical scavenging experiment results showed that the antioxidant activities of the three compounds were the same. The further antimicrobial experiment results showed that four flavonol compounds had antimicrobial activity toStaphylococcusaureus.S.aureusandBacillussubtiliswere two of the most sensitive among all the test strains to quercetin, and the MIC and MBC were detected to be 1.25 and 2.5 mg/mL, and 2.5 and 2.5 mg/mL respectively. However, all the four compounds showed very weak resistance againstEscherichiacoli,P.aeruginosa,AspergillusnigerandMoniliaalbican.

Galangin; Flavonol; Antioxidant activity; Correlation between the structure and activity; antimicrobial activity

華南師范大學研究生創新基金項目(編號：2015lkxm24)；廣州市產學研協同創新重大專項(編號：201604020068)；廣州市科技計劃項目(編號：201707010372)；廣東省林業科技創新項目(編號：2016KJCX008)

汪光華，男，華南師范大學在讀碩士研究生。

黃儒強(1968—)，男，華南師范大學教授級高級工程師，博士。E-mail：qiangdoctor@126.com

2017—01—09

10.13652/j.issn.1003-5788.2017.05.034