3種無脊椎動物對近江牡蠣Crassostrea ariakensis和熊本牡蠣C.sikamea的捕食研究

孫兆躍,范瑞良,隋延鳴,唐保軍,姜 偉,修玉娜,李楠楠,李雪英,全為民,*

1 農業(yè)農村部東海漁業(yè)資源開發(fā)利用重點實驗室,中國水產(chǎn)科學研究院東海水產(chǎn)研究所,上海 200090

2 水產(chǎn)科學國家級實驗教學示范中心,上海海洋大學, 上海 201300

牡蠣礁(oyster reef)是由大量牡蠣聚集生長所形成的一種生物礁系統(tǒng),廣泛分布于河口和濱海區(qū)[1],具有凈化水體[2-3]、提供棲息地[4-5]、能量耦合[6-8]和防止岸線侵蝕[9-10]等生態(tài)功能。歷史上中國沿海分布有大面積的牡蠣礁[11-12],但由于自然海岸帶變遷和人為干擾(環(huán)境污染、過度捕撈和生境破壞),大部分牡蠣礁已經(jīng)退化或消失,亟需進行生態(tài)修復與保育。

捕食是影響牡蠣種群生存與牡蠣礁發(fā)育的重要生物因子之一。目前,國內外學者開展了較多蟹類和螺類捕食牡蠣的相關研究。McDermott[13]測定了扇蟹(Panopeusherbstii)對1-2齡美洲牡蠣(Crassostreavirginica)的捕食效率。Menzel和Nichy[14]比較了石蟹(Menippemercenari)和藍蟹(Callinectessapidus)對不同規(guī)格的美洲牡蠣選擇性捕食行為。Brousseau等[15]研究肉球近方蟹(Hemigrapsussanguineus)對3種雙殼貝類(藍貽貝Mytilusedulis、軟殼蛤Myaarenaria和美洲牡蠣)的捕食偏好。Kennedy[16]比較了2種蟹類捕食者對美洲牡蠣與近江牡蠣(C.ariakensis)的捕食選擇及效率。Newell等[17]觀察了1種藍蟹和4種泥蟹對切薩皮克灣美洲牡蠣和近江牡蠣的捕食偏好。樓小康[18]進行了蠣敵荔枝螺(Thaisechinate)對近江牡蠣的捕食研究。于瑞海[19]開展了脈紅螺(Rapanavenosa)對長牡蠣(C.gigas)的捕食實驗。這些研究結果表明：牡蠣種類及其規(guī)格大小顯著影響著消費者的捕食效率。

近江牡蠣和熊本牡蠣(C.sikamea)共同分布于長江口及鄰近的蘇浙沿岸,既是重要的牡蠣養(yǎng)殖種類,也是沿岸牡蠣礁的造礁物種。日本蟳(Charybdisjaponica)、脈紅螺和黃口荔枝螺(T.luteostoma)是該海區(qū)野生或養(yǎng)殖牡蠣的主要捕食者。日本蟳屬節(jié)肢動物門、甲殼綱、梭子蟹科、梭子蟹亞科、蟳屬,俗稱赤甲紅、石蟹等,以底棲動物為食,食物范圍廣泛[20]。脈紅螺隸屬于軟體動物門、腹足綱、骨螺科,紅螺屬,為食肉性動物,喜食雙殼貝類,通過捕食泥沙中的埋棲型貝類和巖石上的附著型貝類生存[21]。黃口荔枝螺屬軟體動物門、腹足綱、骨螺科、荔枝螺屬,以一些行動遲緩的小型腹足類以及牡蠣、藤壺和苔蘚蟲等為食[22-23]。

本研究通過室內受控實驗測定日本蟳、脈紅螺和黃口荔枝螺對不同規(guī)格的近江牡蠣和熊本牡蠣的捕食效率,揭示了3種無脊椎動物對不同規(guī)格近江牡蠣和熊本牡蠣的捕食偏好性,研究結果可為牡蠣礁的保護和修復提供理論基礎及實踐指導。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

本實驗于2019年5月在中國水產(chǎn)科學院研究院東海水產(chǎn)研究所水生生物實驗室進行。實驗用的近江牡蠣和熊本牡蠣均取自上海市蘆潮港,帶回實驗室經(jīng)清除殼表面的附著物(泥沙和藤壺等)后,將牡蠣放入養(yǎng)殖缸(規(guī)格72 cm×44 cm×48 cm)中暫養(yǎng)1周,每日投喂50 mL小球藻溶液(藻細胞濃度5.0×109個/mL)。實驗用的日本蟳和脈紅螺購于上海市東方水產(chǎn)中心,黃口荔枝螺采自江蘇南通東灶港,使用游標卡尺測量日本蟳的甲殼寬(CW)和兩種螺類捕食者的殼高(SH)。3種捕食者在室內暫養(yǎng)1周,每天投喂牡蠣1次,實驗前24 h停止投喂。每種牡蠣隨機選擇90個牡蠣,使用游標卡尺測定其殼高和殼厚,殼厚為牡蠣左殼弧形瓣膜壁邊緣5mm處的殼體厚度,結果精確到0.01mm。

1.2 實驗方法

實驗用的被捕食者(近江牡蠣、熊本牡蠣)和捕食者(表1,日本蟳、脈紅螺、黃口荔枝螺)均單獨放置于57L的循環(huán)養(yǎng)殖缸中。日本蟳單只飼養(yǎng),防止種內殘殺。采用室內循環(huán)水養(yǎng)殖系統(tǒng)開展實驗,實驗用水為人工配制的海水,鹽度為21—23,水溫在(21.0±0.5)℃。本研究開展3個獨立實驗,每種捕食者與兩種牡蠣的捕食關系為1個獨立實驗。每個實驗采用雙因子隨機區(qū)組實驗設計,2個自變量為牡蠣種類(近江牡蠣和熊本牡蠣)和牡蠣規(guī)格(4組規(guī)格),因變量為捕食效率。

適應1周后,挑選體質健康,形態(tài)完整的近江牡蠣和熊本牡蠣進行實驗。根據(jù)殼高,將每種牡蠣劃分為4個規(guī)格處理組(表2),每個處理組設置5個重復,共計40個實驗單元。對于每種牡蠣,每組規(guī)格處理挑選50個牡蠣用于實驗,測量其殼高、殼厚和體重(濕重)。在每個實驗單元中,隨機選取相應規(guī)格處理組的10只牡蠣和對應的1只捕食者放入1個養(yǎng)殖缸(28 cm×25 cm×23 cm)中進行捕食實驗(表1和表2)。每個實驗周期為7d,保持充氣,每2天換水1次,每天投喂5 mL小球藻溶液(藻細胞濃度5.0×109個/mL)。實驗結束時,統(tǒng)計每個實驗單元中牡蠣的被捕食比例,即為捕食效率。捕食成功的標準為牡蠣殼打開或者牡蠣殼被鉆孔,牡蠣軟體部分被捕食。由于實驗對照組沒有牡蠣死亡,因此在計算捕食效率時不考慮牡蠣自然死亡率。

表1 3種無脊椎動物捕食者的平均規(guī)格及體重

表2 近江牡蠣和熊本牡蠣4個規(guī)格處理組的平均殼高(SH)、殼厚(ST)及體重(WBW)

1.3 數(shù)據(jù)處理及分析

捕食效率表示為平均值±標準誤,采用雙因子方差分析(Two-way ANOVA)檢驗2個自變量(牡蠣種類和規(guī)格大小)對捕食效率的影響,運用Duncan多重比較檢驗不同處理間的差異(P<0.05)。利用線性回歸檢驗每種牡蠣的殼厚與殼高之間的相關性,并采用協(xié)方差分析檢驗兩組曲線斜率間的差異顯著性。數(shù)據(jù)的統(tǒng)計和分析采用SPSS 25.0進行。

2 結果與分析

2.1 日本蟳對2種牡蠣的捕食效率

雙因子方差分析結果表明：日本蟳對2種牡蠣的捕食效率沒有顯著性差異(表3,F=2.149,P=0.152),但牡蠣的規(guī)格大小顯著影響著日本蟳的捕食效率(表3,F=5.472,P<0.05),牡蠣種類與其規(guī)格大小之間沒有顯著的互作效應(表3,F=0.543,P=0.657)。

表3 牡蠣種類和規(guī)格大小對日本蟳捕食效率影響的雙因子方差分析結果

表4顯示了日本蟳對4組規(guī)格近江牡蠣和熊本牡蠣的捕食效率。據(jù)Duncan多重比較結果,日本蟳對W1組近江牡蠣的捕食效率顯著高于W2和W4組(表4,P<0.05),對W3組的捕食效率介于中間(表4,P>0.05)。日本蟳對于W1組熊本牡蠣的捕食效率顯著高于W2和W3(表4,P<0.05),W4組的被捕食效率與其他3組均沒有顯著性差異(表4,P>0.055)。

表4 日本蟳對4組規(guī)格近江牡蠣和熊本牡蠣的捕食效率(平均值±標準誤)

2.2 脈紅螺對2種牡蠣的捕食效率

雙因子方差分析結果顯示：牡蠣種類和規(guī)格大小對脈紅螺的捕食效率均無顯著性影響(表5,種類：F=0.296,P=0.590；規(guī)格：F=1.116,P=0.357),牡蠣種類與其規(guī)格大小之間沒有顯著的互作效應(表5,F=0.548,P=0.653)。表6顯示了脈紅螺對4組規(guī)格近江牡蠣和熊本牡蠣的捕食效率,總體上脈紅螺的捕食效率很低。

表5 牡蠣種類和規(guī)格大小對脈紅螺捕食效率影響的雙因子方差分析結果

2.3 黃口荔枝螺對2種牡蠣的捕食效率

雙因子方差分析結果顯示：牡蠣種類對黃口荔枝螺的捕食效率無顯著性影響(表7,F=0.011,P=0.917),但規(guī)格大小影響著黃口荔枝螺的捕食效率(表7,F=3.232,P=0.035),牡蠣種類與其規(guī)格大小之間沒有顯著的互作效應(表7,F=2.551,P=0.093)。

表7 牡蠣種類和規(guī)格大小對黃口荔枝螺捕食效率的雙因子方差分析結果

表8顯示了黃口荔枝螺對4組規(guī)格近江牡蠣和熊本牡蠣的捕食效率,總體上黃口荔枝螺的捕食效率很低。據(jù)Duncan多重比較結果,黃口荔枝螺對4組規(guī)格近江牡蠣的捕食效率沒有顯著性差異(表8,P>0.05),但對W1組熊本牡蠣捕食效率顯著高于其他3個規(guī)格組(表8,P<0.05)。

表8 黃口荔枝螺對4組規(guī)格近江牡蠣和熊本牡蠣的捕食效率(平均值±標準誤)

2.4 牡蠣殼高與殼厚的相關性

2種牡蠣的殼高與殼厚之間均存在極顯著的正相關關系(圖1,P<0.001)。近江牡蠣殼厚與殼高之間的線性回歸方程為ST=1.04+0.074 ×SH(r2= 0.650,P<0.001),熊本牡蠣為ST=1.30+0.051 ×SH(r2=0.45,P<0.001)。兩組方程的線性趨勢具有顯著性差異,兩條曲線斜率對數(shù)比0.3716(%95置信區(qū)間：0.3714—0.3718),同等規(guī)格下熊本牡蠣的殼厚顯著高于近江牡蠣的殼厚。

圖1 近江牡蠣(CA)和熊本牡蠣(CS)的殼高(SH)與殼厚(ST)之間的線性相關性(樣本量n=90)

3 討論

3.1 3種捕食者對2種牡蠣的捕食行為及選擇性

日本蟳捕食牡蠣主要依靠其兩個螯足和它的吻,螯足用來捕捉牡蠣、鉆孔及破碎牡蠣殼,吻部吸食殼破碎后的牡蠣肉,其捕食方式類似于首長黃道蟹(Cancermagister)[24-26]和以小型河口雙殼類為食的珍寶蟹(Calappaphilargius)幼蟹[27]。脈紅螺個體較大,用腹足包裹住牡蠣使其窒息,打開貝殼再用消化液將貝肉融化成膠質物質后用吻去吸食；荔枝螺個體小不足以包裹住整個牡蠣,通過分泌酸液腐蝕外殼形成小洞,再往殼內注射消化液使食物消化成液體狀態(tài)后吸食。兩種螺攝食過程的差異可能源自其規(guī)格大小的不同,因此采取了兩種不同的策略。

Kennedy[16]在實驗中發(fā)現(xiàn),兩種牡蠣鉆(Urosalpinxcinereal,Eupleuracaudata)對美洲牡蠣的捕食效率顯著高于近江牡蠣,表現(xiàn)出2種捕食者對美洲牡蠣的偏好捕食行為。然而,Newell[17]的實驗研究卻發(fā)現(xiàn)4種蟹類捕食者更喜歡捕食近江牡蠣而不是美洲牡蠣,原因是近江牡蠣的殼比同規(guī)格美洲牡蠣的殼更脆弱,打破近江牡蠣殼所需要的壓縮力要比美洲牡蠣低64%；對于牡蠣鉆更喜歡捕食美洲牡蠣的機制,他們的解釋是牡蠣鉆對來自本地美洲牡蠣的化學響應要高于近江牡蠣。趙靜[28]研究了有無底質條件下日本蟳對3種貝類(菲律賓蛤仔Ruditapesphilippinarum,光滑河藍蛤Potamocorbulalaevis及四角蛤蜊Mactraquadrangularis)的攝食選擇性,結果顯示日本蟳對光滑河藍蛤有明顯的攝食偏好,主要原因是光滑河藍蛤個體較小,更易于被日本蟳的螯足夾碎取食。于瑞海[19]專門挑選了10種常見雙殼貝類活體同時對脈紅螺進行投喂,結果表明脈紅螺更喜好攝食螠蟶、長竹蟶而不喜歡太平洋牡蠣,此結果表現(xiàn)出脈紅螺對殼薄而脆的被捕食者具有偏好性。樓子康[18]的實驗結果揭示蠣敵荔枝螺對于近江牡蠣、白紋脊藤壺(Balanusalbicostatus)和中華綠螂(Glauconomechinensis)沒有捕食選擇性。本研究結果表明日本蟳、脈紅螺和黃口荔枝螺均未表現(xiàn)出對同規(guī)格的近江牡蠣和熊本牡蠣的攝食選擇性,可能的解釋是：盡管熊本牡蠣的殼厚顯著大于近江牡蠣,但這種殼厚的差異水平還不足以對捕食者的捕食效率造成顯著性影響。

3.2 3種捕食者對不同規(guī)格牡蠣的偏好與選擇性

被捕食者的規(guī)格大小通常顯著影響捕食者的捕食效率及選擇偏好。Brousseau[15]研究表明肉球近方蟹更喜歡捕食規(guī)格小的貝類。Savini[29]的研究結果顯示脈紅螺更傾向于選擇捕食小規(guī)格的不等殼毛蚶(Scapharcainaequivalvis)。劉吉明[30]等研究發(fā)現(xiàn)脈紅螺喜食同種餌料生物中的小個體。樓子康[18]的實驗證明,荔枝螺先捕食1齡牡蠣,然后再捕食2齡牡蠣。本實驗中,牡蠣規(guī)格大小對日本蟳和黃口荔枝螺的捕食效率均有顯著性影響,小規(guī)格組W1(10—20mm)組牡蠣更易被捕食。原因是個體小的牡蠣易于被捕食,捕食過程中捕食者消耗的能量較少。如規(guī)格小的牡蠣更容易被蟹鉆孔,被螺包住,更利于捕食者用自己的捕食方式進行捕食。相反,對于規(guī)格較大的牡蠣來說,不容易用螯足鉆孔或者鉆孔時間要更長,螺類攝食難度要變大。因此,捕食者不會去花費更多的能量選擇大牡蠣,而去選擇易于獲取,消耗能量較小牡蠣為食。但本研究卻發(fā)現(xiàn),脈紅螺對4組規(guī)格牡蠣的捕食效率均很低,各規(guī)格組間的被捕食效率無顯著性差異,可能與脈紅螺生理生態(tài)習性有關,在其人工養(yǎng)殖條件通常表現(xiàn)低攝食行為。

3.3 3種捕食者對2種牡蠣的捕食效率比較

Menzel[14]和Nichy[14]的野外實驗結果表明石蟹捕食美洲牡蠣的平均捕食效率為3.7個/d。Savini[29]實驗結果顯示脈紅螺對雙殼貝類(濕重約1.2g)平均攝食率約為1 個/d。本實驗中,單個日本蟳對近江牡蠣和熊本牡蠣的平均捕食效率分別為0.975個/d和0.725個/d,單個脈紅螺對近江牡蠣和能本牡蠣的平均捕食效率分別為0.136個/d和0.229個/d。Menzel[14]實驗發(fā)現(xiàn)佛羅里達巖螺捕食牡蠣個數(shù)較少,在實驗中僅有1個牡蠣被捕食,石蟹對牡蠣的捕食效率遠高于其他幾種捕食者。在本實驗中,脈紅螺和黃口荔枝螺對近江牡蠣和熊本牡蠣的捕食效率很低,日本蟳的平均捕食效率明顯高于脈紅螺及黃口荔枝螺,表明日本蟳是該海區(qū)牡蠣礁中的主要捕食者。但在實際評估各種捕食者對野外牡蠣種群的捕食壓力時,需綜合考慮捕食者的密度、規(guī)格大小及生態(tài)習性等因子。