亞熱帶森林凋落葉分解過程土壤節肢動物群落的變化特征

劉靜如,郭可馨,諶 亞,李 晗,張 麗,游成銘,徐振鋒,譚 波,*

1 四川農業大學生態林業研究所,長江上游林業生態工程四川省重點實驗室,水土保持與荒漠化防治省級重點實驗室, 成都 611130

2 長江上游森林資源保育與生態安全國家林業和草原局重點實驗室, 成都 611130

凋落物分解是森林生態系統物質循環和能量流動的核心環節[1]。已有的研究證實,森林生態系統所有植物性養分的再循環過程均通過土壤碎屑食物鏈能量流動渠道(細菌或真菌)進行[2]。盡管氣候和凋落物基質質量是調控全球和區域尺度上凋落物分解速率的主要因子,但是土壤動物群落是構成凋落物分解速率變異的重要生物因素[3-4]。土壤動物群落不僅能通過吞噬、破碎、混合等直接作用改變凋落物形態和表面積加速凋落物養分流動速率[5],而且能通過選擇性取食控制土壤微生物豐度、活性和多樣性以及繁殖體接種傳播間接影響土壤物質循環的速率和方向以及整個土壤養分庫營養效率[6-7]。因此,研究土壤動物群落及其對凋落物分解的作用對深入認識地表生態系統物質循環至關重要。

凋落物分解是一個連續變化的過程,這一過程中凋落物基質質量的變化通常會影響參與分解的土壤生物群落,可能導致分解過程中土壤動物群落變化特征出現較大的變異性[8-9]。首先,新鮮凋落物在分解初期易分解組分(如N、P)含量較高,可吸引分布廣、適應性強、取食新鮮凋落物的土壤動物參與凋落物的機械破碎,為微生物的定著創造條件,因而該階段土壤動物群落結構較為簡單[10]。其次,隨著凋落物質地、基質質量的改變及微生物群落定著繁衍,豐富的食物來源和適宜的棲息生境使以植物碎屑和以微生物為食的土壤動物類群數和個體數顯著增加,它們的參與不僅有利于凋落物難分解組分(如木質素、多酚類物質)的降解,而且可增加土壤食物鏈的復雜性[11-12]。第三,至凋落物分解后期,凋落物基質質量降低,難分解組分比例和腐殖化程度不斷提高,不同取食功能類群的土壤動物以及部分稀有類群的參與可能進一步提升碎屑食物鏈的多樣性[12-13]。與此同時,由于凋落物可食性降低,部分土壤動物類群遷移,也可能在一定程度上影響土壤動物群落結構。此外,不同樹種凋落物的初始基質質量差異也會對分解過程中土壤動物的數量和群落結構產生影響[14]。然而,迄今為止關于凋落物長期分解過程中土壤動物群落結構變化的關注明顯不足。

四川盆地亞熱帶常綠闊葉林是我國典型的地帶性植被分布區。然而,該地區頻繁的人類活動干擾致使自然森林植被受到嚴重破壞,正在被大面積的人工林和次生林逐漸取代[14]。林分結構的變化可影響凋落物歸還的數量和質量,土壤動物群落結構和多樣性也可能隨之改變,進而影響凋落物分解速率和森林生態系統的養分循環[14]。目前,對于該區森林土壤動物群落及其生態功能的研究已有不少報道[8,15-16],主要集中在植被更替、氮沉降和凋落物分解等方面,并未涉及凋落物長期分解過程中土壤動物群落結構變化方面。因此,以亞熱帶典型闊葉樹種麻櫟(Quercusacutissima)和針葉樹種柳杉(Cryptomeriafortunei)凋落葉為對象,采用分解袋法開展為期四年的凋落葉分解試驗,研究不同樹種類型凋落葉分解過程中土壤節肢動物群落結構和動態變化,以期為深入認識森林土壤動物與凋落物分解的相互聯系與相互作用提供科學參考。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

試驗地位于四川省都江堰靈巖山四川農業大學華西雨屏區生態環境監測站(31°01′N, 103°34′E,海拔896—1320 m),屬亞熱帶濕潤季風氣候,年平均氣溫15.2℃,最高氣溫(7月)31.6℃,最低氣溫(1月)-1.4℃,年均降雨量約1243 mm。該區森林以亞熱帶常綠闊葉林為主,植物種類繁多,喬木樹種主要有麻櫟、含笑(Micheliafigo)、喜樹(Camptothecaacuminata)、楨楠(Phoebezhennan)、柳杉等；林下灌木層主要有光葉海桐(Pittosporumglabratum)、胡枝子(Lespedezabicolor)、針刺懸鉤子(Rubuspungens)和十大功勞(Mahoniafortune)等；草本層以扁竹根(Irisjaponica)、麥冬(Ophiopogonjaponicas)、莎草(Cyperusrotundus)和芒萁(Dicranopterispedata)等為主。土壤為山地黃壤,土層厚度70 cm—100 cm,pH 4.9±0.3,總有機碳(19.8±1.2)g/kg,全氮(1.4±0.2)g/kg,全磷(0.9±0.1)g/kg[14]。

1.2 樣地設置和樣品布設

2010年11月在監測站內設置1個面積為1 hm2的監測樣地。在樣地內3條水平線上每隔5 m安裝一個面積約5 m2的凋落葉收集器,共15個,定期收集不同喬木樹種凋落葉,帶回實驗室風干后分類。為探討不同樹種類型(針葉vs.闊葉)凋落葉分解過程中土壤節肢動物群落結構和動態變化,于2011年10月凋落葉高峰期后,將風干的麻櫟和柳杉凋落葉裝入大小為20 cm×20 cm凋落葉分解袋中,分解袋表面(與大氣接觸面)孔徑為3 mm[17],底面(與土壤接觸面)孔徑為0.04 mm,每袋樣品的重量為(10±0.05)g。2011年11月將裝袋好的凋落葉分解袋埋置于樣地內5個5 m×5 m樣方中,共埋設凋落葉分解袋130個(11次采樣×5樣方×2樹種+20備用),埋設深度與地表凋落葉層齊平。分解袋埋置完成后,隨即取5袋凋落葉帶回實驗室,用以測定凋落葉初始質量特征(表1)。分解袋埋設的同時,分別在凋落葉分解袋和樣地內距離地面1.5 m放置紐扣式溫度傳感器(DS1923-F5#, Maxim/Dallas semiconductor Inc., USA)連續監測凋落物和大氣溫度[15]。傳感器1 h記錄1次數據每隔2月用電腦下載一次數據。

表1 柳杉和麻櫟凋落葉初始質量特征(平均值±標注誤差, n=5)

1.3 樣品采集與土壤動物分離

樣品采集于2011年12月27日、2012年4月27日、8月25日、12月26日、2013年4月24日、8月13日、12月27日、2014年4月27日、10月26日、2015年4月24日和10月26日進行,共11次采樣,與之對應的凋落葉分解階段為35 d、156 d、277 d、398 d、516 d、628 d、746 d、896 d、1079 d、1261 d、1444 d。采樣時,從每個樣方中采集分解袋2袋,將分解袋裝入透氣的黑布袋中低溫保存,12 h內帶回實驗室。采用Tullgren漏斗(4 mm)分離收集的土壤節肢動物,分離周期為48 h。采用體式解剖鏡和生物顯微鏡鏡檢計數和分類,參考《中國土壤動物檢索圖鑒》[17]、《昆蟲分類檢索》[18]鑒定到科水平。

1.4 數據統計與分析

根據捕獲個體數量占捕獲總量百分比,將個體數量10.0%以上的類群劃分為優勢類群,1.0%—10.0%的類群劃分為常見類群,小于1.0%的類群劃分為稀有類群[17]。由于土壤動物區系種類繁多、食性和營養級類型復雜多樣,且取食食性易隨季節和生境條件變化,將其系統分類為某一特定的功能類群難度較大。因此,基于已有的文獻資料和各類群的總體特征將捕獲的土壤動物劃分為捕食性、植食性、菌食性、腐食性四個功能類群[14,19]。

采用Shannon-Wiener多樣性指數(H)[20]、Pielou均勻度指數(J)[21]、Simpson優勢度指數(C)[22]、Margalef豐富度指數(D)[23-24]計算殘留凋落物中土壤動物群落多樣性隨分解進程的變化特征,計算公式如下：

式中,S為土壤動物群落的類群數；Pi=ni/N,ni為每個類群的個體數,N為總的個體數。

獨立樣本T檢驗(Student′s independent-sample t-test)凋落葉初始基質質量以及同一采樣時期兩個樹種凋落葉土壤節肢動物個體密度、類群數量和多樣性指數的差異；重復方差分析(repeated measures ANOVA)檢驗凋落葉樹種、采樣時間及其交互作用對土壤節肢動物群落特征的影響,統計分析由IBM SPSS 22.0(IBM SPSS Statistics, Chicago, IL, USA)完成。采用Cluster聚類和非度量多維尺度方法(non-metric multidimensional scaling analysis)對比兩種凋落葉土壤節肢動物群落結構,檢驗分析由R軟件(version 3.5.2)完成。

2 結果

2.1 土壤節肢動物組成隨凋落葉分解的變化特征

整個分解期間,共捕獲土壤節肢動物3855只,隸屬16目51科(表2和表3),其中麻櫟凋落葉中1924只,柳杉凋落葉中1931只。2種凋落葉中土壤節肢動物的優勢類群均為彈尾目,麻櫟凋落葉以等節跳科(Isotomidae)和棘跳科(Onychiuriclae)為優勢類群,柳杉凋落葉以等節跳科,棘跳科和圓跳科(Sminthuridae)為優勢類群；它們共有的常見類群有隱翅甲科(Staphylinidae)、搖蚊科(Chironomidae)、土革螨科(Ologamasidae)、蟻科(Formicidae)等10科,稀有類群有蟻甲科(Pselaphidae)、長角毛蚊科幼蟲(Hesperinidae)、爪跳科(Paronellidae)、三甲螨科(Oribotritiidae)、原鋏蟲八科(Projapygidae)等14科。稀有類群長須螨科(Stigmaeidae)、赤螨科(Erythraeidae)、隱顎螨科(Cryptognathidae)等8科僅在麻櫟凋落葉中檢出,長角跳科(Entomobryidae)、羅甲螨科(Lohmanniidae)、狼蛛科(Lycosidae)等11科只在柳杉凋落葉中捕獲。

表2 麻櫟(Quercus acutissima)凋落物中土壤節肢動物組成及動態變化

表3 柳杉(Cryptomeria fortunei)凋落物中土壤節肢動物組成及動態變化

凋落葉分解袋埋設后,土壤節肢動物快速定殖,個體密度和類群數量隨凋落葉分解進程不斷變化(圖1)。麻櫟凋落葉土壤節肢動物的個體密度隨分解進程呈現增加趨勢,在分解的1079 d達最高值后降低；而柳杉凋落葉則在分解的156 d急劇增加后快速降低。2類樹種凋落葉土壤節肢動物類群數量具有相似的動態變化過程,但麻櫟凋落葉土壤節肢動物類群數量顯著高于柳杉凋落葉,麻櫟和柳杉凋落葉土壤節肢動物類群數量分別在分解的746 d和1079 d達到最高值。凋落葉種類、分解時間及其交互作用均顯著影響土壤節肢動物的個體密度和類群數量。整個分解階段,麻櫟凋落葉土壤節肢動物總體上以常見類群占比最高,而柳杉凋落葉土壤節肢動物以優勢類群占比最大(圖2)。柳杉凋落葉中稀有類群占比高于麻櫟凋落葉,且隨著分解進程,柳杉凋落葉中優勢類群占比呈現上升趨勢。

圖1 麻櫟和柳杉凋落葉分解過程中土壤節肢動物個體密度和類群數量動態(平均值±標準誤,n=5)

圖2 麻櫟和柳杉凋落葉分解過程中土壤節肢動物類群(優勢類群、常見類群、稀有類群)動態(平均值±標準誤,n=5)

2.2 土壤節肢動物功能類群隨凋落葉分解的變化特征

土壤節肢動物功能類群隨凋落葉類型和分解進程變化明顯不同(圖3)。兩種凋落葉中捕獲的土壤節肢動物以菌食性占比最高,腐食性最低,且隨凋落葉分解進程,植食性土壤節肢動物占比明顯下降,菌食性則上升。在麻櫟凋落葉分解過程中,捕食性土壤節肢動物比例僅在277 d有明顯降低,植食性土壤節肢動物在分解的277 d數量占比最大。柳杉凋落葉分解過程中,捕食性土壤節肢動物占比明顯波動,在分解的628 d占比最低,與之相反植食性土壤節肢動物占比在分解的628 d增至最大值后明顯降低。

圖3 麻櫟和柳杉凋落葉分解過程中土壤節肢動物功能類群(捕食性、菌食性、腐食性和植食性)動態(平均值±標準誤,n=5)

2.3 土壤節肢動物多樣性隨凋落葉分解的變化特征

由圖4可見,兩種凋落葉分解過程中土壤節肢動物多樣性總體呈現出相似的動態變化。除均勻度指數外,2種凋落葉土壤節肢動物優勢度、多樣性和豐富度指數差異顯著(P<0.05)。在多數時期,柳杉凋落葉中捕獲的土壤節肢動物優勢度指數大于麻櫟,總體呈上升趨勢,多樣性指數與豐富度指數都呈現下降趨勢,且多數時期麻櫟大于柳杉,均勻度變化波動不大。非度量多維尺度(NMDS)分析表明,兩種凋落葉土壤節肢動物群落組成具有顯著差異(P=0.02),聚類分析顯示,兩種凋落葉土壤節肢動物群落結構隨分解進程相似性不斷降低(圖5)。

圖4 麻櫟和柳杉凋落葉分解過程中土壤節肢動物多樣性指數動態(平均值±標準誤,n=5)

圖5 麻櫟和柳杉凋落葉分解過程中土壤節肢動物組成Cluster聚類和非度量多維尺度(NMDS)分析

3 討論

土壤動物通過取食、破碎、搬運等方式參與凋落物分解,是構成凋落物分解速率變異的重要生物因素[25]。研究表明,土壤動物群落空間自相關性隨類群和生境不同,其組成和結構隨凋落物類型和基質質量變化而異[26]。本研究中,柳杉和麻櫟凋落葉分解袋中捕獲的土壤節肢動物總數量無顯著差異,土壤節肢動物類群組成與我國亞熱帶/熱帶森林研究結果較為相似[27-28]。整個研究期間,捕獲土壤節肢動物以蜱螨目和彈尾目為優勢類群(表2和表3),這與易蘭等[29]在亞熱帶森林中的研究結果一致,這是由于它們取食真菌、細菌以及植物凋落物碎屑,少部分也可以捕食其他小型土壤動物,食性相對復雜的原因[30]。2種凋落葉中捕獲的土壤節肢動物個體密度和類群數量隨分解時期不同差異顯著,麻櫟凋落葉的土壤節肢動物個體密度和類群數量在分解后期顯著高于柳杉,這與短期凋落物分解的研究結果存在不一致性[10,31]。通常,針葉凋落物的C/N、Lignin/N、萜類及酚類物質含量比闊葉凋落物高,這種凋落物基質質量會降低了自身的分解速率,也會限制土壤動物群落在凋落物中的生長和繁衍[17,32-33]。同時,Bradford等[34]研究指出,C/N值是決定凋落葉分解速率及參與分解土壤生物豐度的重要因子。與麻櫟凋落葉基質質量相比,柳杉凋落葉高的C/N值可能是造成參與凋落物分解土壤節肢動物密度和類群數量降低的原因(表1)。值得注意的是,兩種凋落葉獲得的優勢類群和常見類群相似度較高,但稀有類群差異較大,如赤螨科、球角跳科、葉蟬科僅在麻櫟凋落葉中出現,長角跳科、羅甲螨科、海蟑螂科僅出現在柳杉凋落葉中。這是因為不同稀有類群土壤動物取食特性和獲得食物源不同的原因,而分解過程中食物源和凋落葉基質特性變化也會導致稀有類群組成和數量的變化。

不同土壤動物類群的體形大小和活動能力相差懸殊,但它們在土壤生態系統中常常占據著相同的生態位[19],所以目前還無法將所有土壤動物類群的生態習性細化分類,而是按各類群的總體特征將土壤動物劃分成不同的營養級,如本研究中的腐食性、植食性、菌食性和捕食性[19,35]。已有的研究表明[12,29],土壤動物功能類群在凋落葉分解初期以菌食性為主,中期以植食性和菌食性為主,后期食物鏈和功能類群復雜化,將導致捕食性和腐食性類群的增加。這在本研究中也得到較好的證實,兩種凋落葉分解過程中土壤節肢動物功能類群總體以菌食性為主,其次是捕食性和植食性,腐食性最少(圖3)。同時,植食性土壤節肢動物比例在麻櫟凋落葉分解初期(35—277 d)迅速上升,而其在柳杉凋落葉中至分解的516 d才顯著增加,這與王小平等[36]的短期研究結果不一致。麻櫟凋落葉質地柔軟,初始養分含量高等特征更易于植食性土壤節肢動物快速定著,使得土壤動物的破碎作用在分解前期就開始發揮作用[37]。相比之下,柳杉凋落葉的針葉表面革質,角質層發達,且含有較多難分解物質(木質素、纖維素、單寧等),阻礙了微生物和土壤動物的定著和繁殖[35],且淋溶作用也不及闊葉,所以土壤動物前期的取食破碎作用在35 d后開始受到限制,植食性類群在分解中期才開始大量出現。

物種多樣性指標能反應群落組成的復雜程度以及群落穩定性[31]。本研究發現,凋落葉長期分解過程中,樹種、時間及兩者的交互作用對凋落葉中捕獲的土壤節肢動物多樣性指數、優勢度和豐富度指數影響顯著。豐富度指數是表征土壤生境優越與否的參數[28],在兩個樹種間該指數存在明顯差異,說明兩者分解過程中的微生境條件差異較大。在柳杉和麻櫟凋落葉分解過程中,土壤節肢動物豐富度指數總體呈現下降趨勢,但個別分解時期(如分解的156 d,628 d和1261 d)柳杉凋落葉豐富度指數顯著低于麻櫟凋落葉,與類群密度變化一致。這主要是針葉凋落物在分解初期速率緩慢,土壤動物類群種類較少,且主要以菌食性為主的原因。多樣性指數和均勻度的高低可以體現生態系統食物鏈長短和共生現象的多少,從而分析該生態系統群落結構的穩定性[38]。本研究中,不同樹種間土壤節肢動物多樣性指數的差異主要集中在分解后期,柳杉葉土壤節肢動物的多樣性指數在分解一年后迅速降低,這與短期的研究結果明顯不同[39]。而非度量多維尺度(NMDS)和聚類分析顯示,兩種凋落葉土壤節肢動物群落組成和結構在分解過程中具有顯著差異,相似程度隨分解進程不斷降低(圖5)。這種土壤動物組成和結構在分解過程中的差異可能是造成不同物種或類型凋落葉分解速率變異的重要因素。值得注意的是,土壤節肢動物的均勻性指數在兩種凋落葉中差異不顯著,說明兩類樹種土壤動物群落結構的穩定性表現較為一致。此外,優勢度指數是在群落類群組成基礎上進一步推算出來以表達群落組成狀況的指標,優勢度指數高就表明群落內不同類群的分布越不均勻,相比之下,優勢類群就更能發揮自身的生態功能[40]。柳杉凋落葉的土壤節肢動物優勢度在分解過程中逐漸增加,這與柳杉的優勢類群占比變化一致,但與短期的研究相比[14],兩類凋落葉的優勢度總體較低,表明研究區域土壤節肢動物優勢類群的生態功能可能未得到充分發揮,針葉凋落物的降解可能更加依賴某些特定土壤動物類群的作用。

綜上所述,土壤節肢動物群落的組成和結構隨凋落葉分解過程不斷變化,且與短期分解的研究結果存在明顯差異。土壤節肢動物的稀有類群組成、群落結構和多樣性因凋落葉類型和基質質量差異而不同。這些結果表明凋落物分解過程中土壤動物的群落結構和多樣性與凋落物類型密切相關,土壤動物群落結構差異是構成不同類型凋落物分解速率差異的重要生物因素。